云南香格里拉山地自然风景区蚤类多样性的研究*

葛军旗 龚正达 栗冬梅 刘起勇 和耀兰

(1. 北京市朝阳区疾病预防控制中心，北京 100021； 2. 云南省地方病防治所，云南大理 671000；3. 中国疾病预防控制中心传染病预防控制所，北京 102206； 4. 香格里拉县疾病预防控制中心，云南香格里拉 674400)

自然风景区(Natural landscape area)是具特殊功能的地域，在风景区内游客的户外游览欣赏、休憩娱乐等活动大大增加了其被病媒生物(蚊、蚤、蜱、螨等)叮咬的机会，从而存在和增加了游客感染虫媒传染病的风险。近年来，自然风景区虫媒传染病的防治工作得到重视，一系列媒介生物群落生态学、区系调查和病原体分离工作陆续开展(龚正达等，2004；边长玲等，2009；岳仁苹等，2009；连宏宇等，2010；李栋等，2011)。

蚤类(Fleas)是小型兽类最常见、最重要的体外寄生虫，是鼠疫和鼠源性斑疹伤寒等多种自然疫源性疾病的重要媒介。位于滇西北迪庆藏族自治州的香格里拉旅游胜地，地处我国西部藏东南、川西南喜马拉雅旱獭Marmotahimalayana鼠疫疫源地与滇西北齐氏姬鼠Apodemuschevrieri大绒鼠Eothenomysmiletus野鼠鼠疫疫源地之间(龚正达等，2012)。既往，本省虽已开展了大量山地蚤类区系与生态学的研究(龚正达等，2001；龚正达和张丽云，2003；龚正达等，2004；龚正达等，2007)，但未见针对山地自然风景区的研究和报告。自然风景区是存在自然景观、野生动植物和游客交互作用的独特生态系统，研究其蚤类区系及分布特征对于丰富云南省蚤类多样性分布格局理论及当地传染病防制有重要的意义。2005年9～11月，我们对香格里拉县5个主要山地自然风景区小型兽类上蚤类的组成、分布和多样性进行了调查研究。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

香格里拉县位于滇西北迪庆藏族自治州中部(E99°20′～100°19′，N26°52′～28°52′)，是“三江并流”世界自然遗产地的核心地带。该县地形复杂，立体气候明显，融雪山、峡谷、草原、高山湖泊、原始森林和民族风情为一体，是国内外知名的旅游胜地。

研究选择了虎跳峡(Tiger Leaping Gorge)、哈巴雪山(Haba Snow Mountain)、白水台(Baishuitai Water Terraces)、千湖山(Qianhu Mountain)和红山(Red Mountain)5个不同海拔高度的山地自然风景区为调查研究的空间范围。由于海拔高度、森林植被和农耕地分布的不同，虎跳峡、哈巴雪山、白水台、千湖山和红山等形成了各具特色的山地自然景观区域(图1)。其中，虎跳峡风景区为金沙江干热峡谷地带(海拔1 800～1 900 m)，山坡植被以云南松林为主，沿江岸有居民区及农耕地；白水台风景区为中山山地(海拔2 500～2 560 m)，生境以山区农耕地包绕的高山松林带为主；哈巴雪山风景区为亚高山山地(海拔2 650～2 900 m)，生境以山区农耕地、高山松林带和温凉性针阔叶林带为主；千湖山风景区为亚高山山地(海拔3 170～3 650 m)，生境以原始冷杉林为主；红山风景区为高山山地(海拔3 500～4 200 m)，生境以原始冷杉、云杉林和高山杜鹃灌丛为主。

图1 香格里拉自然风景区蚤类研究采样点位置示意图Fig.1 Location of study sites in a natural protected territory, Shangri-La, Yunnan Province, China

1.2 采样方法

2005年秋季(9～11月)在香格里拉县虎跳峡、哈巴雪山、白水台、千湖山和红山5个主要山地自然风景区内，应用大号铁制鼠夹(新鲜油条为饵)诱捕小型兽类个体。每个自然风景区根据海拔和植被条件选取6个取样点，每个取样点应用夹线法布放鼠夹200只，晚放晨收。捕获的小兽单只分别袋装，在现场营地用氯仿麻醉后，分别编号、种类鉴定登记并梳检体表的寄生蚤，所获蚤类保存在与寄主小兽编号相同含75%乙醇的螺口玻璃瓶内，带回实验室进行标本制作、分类鉴定和计数。

1.3 统计方法

对5个自然风景区的蚤类多样性、群落相似性和蚤类与宿主关系进行测度和比较。

1.3.1蚤类多样性：用Shannon-Wiener指数计算和比较每个自然风景区蚤类群落的α多样性。

1.3.2群落相似性：用Jaccard指数计算两自然风景区蚤类群落间的相似性并进行统计学检验(Real，1999)，对5个自然风景区的蚤类群落进行组平均法系统聚类分析(赵志模和郭依泉，1990)。

1.3.3蚤类与宿主关系：用体蚤指数(Density)、体蚤强度指数(Intensity)、染蚤率(Prevalence)(Penceetal.，2004)、蚤类与宿主多样性间的Spearman秩相关系数等计算和表述蚤和宿主之间的关系。

2 结果

2.1 蚤类的组成与分布

从5个自然风景区捕获小型兽类639只，检获其体表蚤类共633只。经鉴定蚤类由4科19属34种组成。其中，云南栉眼蚤Ctenophthalmusyunnanus(占20.85%)和特新蚤指名亚种Neopsyllaspecialisspecialis(占11.53%)是当地的优势种。在上述34种蚤类中，狭蚤属Stenoponia及喜马狭蚤Stenoponiahimalayana在云南省首次发现，此外，在该州新发现分布蚤类有斯氏新蚤川滇亚种N.stevensisichuanyunnana、后棘新蚤指名亚种N.honorahonora、五侧纤蚤邻近亚种Rhadinopsylladahuricavicina、双凹纤蚤R.biconcave、方叶栉眼蚤Ctenophthalmusquadratus、云南古蚤Palaeopsyllayunnanensis、贵真古蚤P.kueichenae、荫生古蚤P.opacusa和支英古蚤P.chiyingi(表1)。

表1 香格里拉5个山地自然风景区蚤类组成、分布及多样性Tab.1 Composition, distribution and species diversity of fleas in five mountainous natural landscape areas, Shangri-La, Yunnan, China

续表1
Tab.1Continuted

种名Species不同风景区的捕获量(只)No. individual collected from different natural landscape areas虎跳峡Tiger Leaping Gorge白水台Baishuitai Water Terraces哈巴雪山Haba Snow Mountain千湖山Qianhu Mountain红山Red Mountain总计Total23 似方双蚤中甸亚种Amphipsylla quadratoides zhongdi-anensis----3324 迪庆额蚤Frontopsylla diqingensis-2-1272125 棕形额蚤指名亚种F. spadix spadix-21--326 喜山二刺蚤中华亚种Peromyscopsylla himalaica sinica937---4627 绒鼠怪蚤Paradoxopsyllus custodis10331-1728 缓慢细蚤Leptopsylla segnis8----829 卷带倍蚤指名亚种Amphalius spirataenius spirataenius---4354830 无值大锥蚤Macrostylophora euteles1-7-1931 二刺形大锥蚤M. bispiniforma ---3182132 细钩盖蚤Callopsylla sparsilis----6633 鼯鼠盖蚤C. petaurista----1134 不等单蚤Monopsyllus anisus2----2个体数合计Total38120112252111633物种丰富度(种数)Species richness81012181834香农-维纳指数Shannon-Wienor index1.791.891.92.182.502.84

2.2 蚤类的物种多样性

比较而言，红山和千湖山景区蚤种丰富度较高(各18种)和物种多样性较高(分别为2.50和2.18)，而虎跳峡景区捕获的蚤类丰富度(8种)和物种多样性指数(1.79)最低，蚤类物种丰富度和Shannon-Wienor指数均随着景区海拔的升高呈递增趋势(表1)。

2.3 蚤类的群落相似性

白水台和哈巴雪山的蚤类的群落相似性指数最大(0.57)，千湖山和红山的相似性指数次之(0.44)；红山与哈巴雪山(0.15)、红山与白水台(0.12)、红山与虎跳峡(0.08)、千湖山与虎跳峡(0.08)的相似性指数较低(表2)。综合分析Jaccard指数检验和相似性聚类分析结果显示：5个景区被划分为2类，即海拔分布较低，靠近居民区和农耕地的白水台、哈巴雪山和虎跳峡风景区的蚤类群落划为一类；而海拔分布较高，森林植被保护较好的千湖山和红山景区的蚤类群落划为一类(图2)。聚类结果反映出当地山地自然风景区蚤类群落和物种的分布与海拔高度、植被环境条件和人为干扰等因素有关。

2.4 蚤类与宿主的关系

蚤类在宿主上的分布见表3。迪庆额蚤Frontopsylladiqingensis的宿主种类最多(9种)，喜山二刺蚤中华亚种Peromyscopsyllahimalaicasinica的宿主种类次之(7种)。

表2 香格里拉5个山地自然风景区间的蚤类群落的Jaccard指数Tab.2 Jaccard index of five mountainous natral landscape areas, Shangri-La, Yunnan, China.

*Jaccard指数与临界值有统计学差异(P<0.05)。

*The Jaccard index is statistically different from those expected at random (P<0.05).

图2 香格里拉5个山地自然风景区蚤类群落Jaccard指数的聚类分析Fig.2 The dendrogram of five mountainous natural landscape areas from cluster analysis based on Jaccard index, Shangri-La, Yunnan, China

红山风景区的染蚤率(14.84%)最大，哈巴雪山风景区的染蚤率(10.56%)次之；千湖山风景区的蚤指数(1.29)最大，白水台风景区的蚤指数(1.09)次之；白水台风景区的蚤强度指数(13.33)最大，千湖山风景区的蚤强度指数(13.26)次之(表4)。

5个风景区蚤类群落与鼠类群落丰富度的Spearman秩相关系数为0.24(P=0.70)，Shannon-Wiener指数的Spearman秩相关系数为0.60(P=0.28)。

3 讨论

3.1 蚤类区系与多样性特证

云南省的蚤类较为丰富，目前已知达153种(龚正达等，2007)。既往，通过整理迪庆藏族自治州历年(1958～1988 年)的蚤类区系调查结果报道当地分布蚤类53种(亚种)(龚正达等，2004)。本次在香格里拉5个山地自然风景区的调查发现有蚤类34种(亚种)，其中，既往在该区域已记录的有24种(占70.59%)，此次调查新发现分布有10种(亚种)(占29.41%)。迄今，该自治州分布的蚤类合计达63种(亚种)，其数量约占云南省蚤类总数的41.45%，显示了该区域蚤类物种多样性较高的特征。迪庆藏族自治州地处我国西南横断山区中部和藏东南、川西南喜马拉雅旱獭鼠疫疫源地与滇西北齐氏姬鼠、大绒鼠野鼠鼠疫疫源地之间，这里地理和气候情况非常复杂，自然风景区复杂的鼠、蚤类区系可能会带来诸多的疾病与健康问题，因此需进一步进行全面、科学的区系调查和健康风险评估。

3.2 人为干扰降低蚤类群落多样性

自然风景区是具特殊功能的地域，在景区内人们可以开展游览欣赏、休憩娱乐等活动，导致人为干扰在自然风景区普遍、持续存在。人为干扰是影响蚤类多样性的重要因素(龚正达等，2004，2005；Friggensetal.，2010)。在海拔分布较低，近山地居民区的虎跳峡、白水台和哈巴雪山风景区，当地大量农业生产和旅游开发活动对景区及其周边景观和植被破坏较严重，对蚤类多样性的影响或表现得更为突出，其生物多样性低于人为干扰较小的千湖山和红山风景区原始冷

表3 香格里拉山地自然风景区蚤类在宿主上的分布Tab.3 The number of fleas collected from their hosts in five mountainous natral landscape areas, Shangri-La, Yunnan, China

蚤种拉丁名参见表1。The Latin names of fleas are given in Tab.1.

珀氏长吻松鼠：Dremomyspernyi；隐纹花松鼠指名亚种：Tamiopsswinhoeiswinhoei；云南攀鼠：Vernayafulva；齐氏姬鼠：Apodemuschevrieri；中华姬鼠：Apodemusdraco；褐家鼠：Rattusnorvegicus；黄胸鼠：Rattustanezumiflavipectus；斑胸鼠：Rattusyunnanensis；大足鼠：Rattusnitidus；北社鼠：Niniventerconfucianus；川西白腹鼠：Niniventerexcelsior；大绒鼠指名亚种：Eothenomysmiletusmiletus；西南绒鼠：Eothenomyscustos；克氏田鼠：Volemysclarkei；长尾鼩鼹：Scaptonyxfusicaudus；云南鼩鼱：Sorexexcelsus；小纹背鼩鼱：Sorexbedfordiae；鼩鼱待定种：Sorexsp.；长尾鼩：Soriculuscaudatus；印度长尾鼩：Soriculusmacrurus；灰麝鼩：Crociduraattenuata；短尾鼩：Anourosorexsquamipes；肥鼩鼱：Blarinoidesguadraticauda；贝氏树鼩：Tupaiabelanger；藏鼠兔：Ochotonathibetana。

A：虎跳峡 Tiger Leaping Gorge；B：白水台 Baishuitai Water Terraces；C：哈巴雪山 Haba Snow Mountain；D：千湖山 Qianhu Mountain；E：红山 Red Mountain。

表4 香格里拉5个山地自然风景区蚤类与宿主的关系指标Tab.4 The relationships of fleas and hosts in five mountainous natural landscape areas,Shangri-La, Yunnan, China

杉林带的蚤类多样性，Jaccard指数和聚类分析的结果也印证了这一点。

龚正达等(2001)通过整理和研究1958～1988年迪庆州蚤类区系调查资料发现，迪庆州山地蚤类多样性最高位于植被保护和水湿条件较好的中山约3 200 m的海拔地带，而本次调查结果显示，蚤类多样性最高位于海拔3 500～4 200 m的红山风景区。这提示我们，相比较植被和水湿条件而言，人为干扰或在景区蚤类多样性分布起更重要的作用。

3.3 蚤类与宿主多样性之间的关系

蚤类系统与其宿主动物系统的进化速度来看，蚤类一般落后于宿主动物。因此在我国哺乳动物和鸟类种类(亚种)非常丰富的情况下，其中许多鸟兽在目、科、属和种根本缺乏蚤类的寄生，即使有蚤类寄生，由于蚤类幼期对巢穴和环境的要求较严，蚤类的栖居范围和地理分布往往不及宿主宽广(连宏宇和龚正达，2009)。研究发现香格里拉5个景区的蚤类多样性与小型兽类多样性无相关，此结果与其他山地研究的结果(龚正达等，2001)类似。

3.4 蚤类多样性与鼠疫

丽江市玉龙县存在大绒鼠、齐氏姬鼠野鼠疫疫源地(宋志忠等，2008)，采样地香格里拉县虎跳峡风景区和哈巴雪山风景区与该疫源地仅一江之隔，两景区与该疫源地的鼠类蚤类群落结构很相似(李贵昌等，2009)，均有主要媒介蚤种特新蚤指名亚种分布，在哈巴雪山风景区内特新蚤指名亚种还是优势种(鼠类群落结构另文阐述)。但是，自1974年发现该野鼠型鼠疫疫源地以来，在毗邻的香格里拉县区域并未发现鼠疫流行或检获鼠疫菌。这提示我们，与玉龙鼠疫疫源地相邻的、金沙江隔开的、香格里拉县的“V”型区域，或为云南玉龙县鼠疫疫源地的研究提供一定参照。

致谢现场调查工作中得到迪庆藏族州疾病预防与控制中心、旅游管理局、环境保护局的支持与帮助，袁新华、孙少军、扎西劳丁等同志参加部分现场标本采集，谨此致谢！