苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的体外抗癌效果

刘芳容，王强，张静，赵欣，3

（1.重庆市肿瘤医院妇瘤科，重庆 400030；2.重庆第二师范学院生物与化学工程系，重庆 400067；3.釜山国立大学食品科学与营养学科，韩国釜山 609－735）

苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的体外抗癌效果

刘芳容1，王强2，张静1，赵欣2，3

（1.重庆市肿瘤医院妇瘤科，重庆 400030；2.重庆第二师范学院生物与化学工程系，重庆 400067；3.釜山国立大学食品科学与营养学科，韩国釜山 609－735）

对市售的苦丁茶进行MCF－7人乳腺癌细胞体外抗癌效果和体内抗转移效果评价.通过MTT实验、DAPI荧光染色分析和RT－PCR分析说明其体外抗癌效果.200μg／mL苦丁茶（81%抑制率）水提物表现出对MCF－7人乳腺癌细胞较强的生长抑制效果.200μg／mL比100和50μg／mL苦丁茶水提物具有更强的细胞诱导凋亡效果，Bax，caspase－3和caspase－9的mRNA表达得到增强，Bcl－2表达减弱.苦丁茶水提物处理后炎症相关因子NF－κB，iNOS和COX－2表达减弱，展示了苦丁茶的抗炎特性.由此得出，一定质量浓度的苦丁茶具有良好的抗癌预防效果.

苦丁茶；MCF－7人乳腺癌细胞；抗癌

苦丁茶（Ilex kudingcha Tseng）是野生冬青科冬青属常绿乔木，俗称茶丁、富丁茶、皋卢茶，是中国南方地区经常饮用的一类茶，是传统的药用植物［1］.苦丁茶作为传统饮品和药用植物，在传统医学上具有清热消暑、明目益智、生津止渴、利尿强心、润喉止咳、降压减肥、抑癌防癌、抗衰老、活血脉等多种功效，是一种很好的医药保健饮料［2］.

苦丁茶中含有丰富的水提物，包括多酚类物质、氨基酸，胡萝卜素和维生素等，由于这些功能性成分的存在，在近年的研究中已经表明苦丁茶具有抗菌消炎、调节心血管、生殖和免疫系统的功效［3－5］.此外，还有研究表明苦丁茶对胃癌患者化疗后静脉炎有预防和治疗作用［6］，并且还可以诱导鼻咽癌细胞凋亡，起到抗癌效果［］.

乳腺癌是女性排名第一的常见恶性肿瘤，恶性肿瘤与一些标志物有关［8］，恶性肿瘤细胞到达其他部位继续生长发生肿瘤转移从而危及病患生命，因此减少癌细胞增殖和防止肿瘤转移是癌症治疗的途径，除了医学的治疗手段外，通过坚持食用保健食品预防和帮助治疗乳腺癌已经得到证实［9］.为了验证苦丁茶的抗癌效果，本研究初步验证苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞（MCF－7human breast adenocarcinoma cells）体外抗癌功能性作用和利用小鼠动物模型进行苦丁茶的抗肿瘤转移的研究.

1 材料与方法

1.1 样品准备

苦丁茶：市售苦丁茶，进行冷冻干燥后用沸水3次提取后使用旋转蒸发仪（R－114，瑞士Buchi公司）蒸干后得到水提物，将提取物用二甲基亚砜（DMSO，日本纯正化学公司）溶解后待用.

1.2 癌细胞株培养

MCF－7人乳腺癌细胞购自ATCC（美国典型培养物保藏中心，美国）.癌细胞在加有体积分数10%的胎牛血清（FBC）和体积分数1%的青霉素－链霉素溶液RPMI 1640培养基（美国GIBCO公司）中置于含体积分数为5%二氧化碳的培养箱（MCO96，日本三洋电机公司）中培养.每周更换2～3次培养基，6～7d传代1次.

1.3 4，6－二脒基－2－苯基吲哚（DAPI）荧光染色法观察癌细胞凋亡情况

MCF－7人乳腺癌细胞培养24h后，加入不同质量浓度苦丁茶水提取物样品后再培养48h，癌细胞用体积分数为0.05%脻蛋白酶－0.02%乙二胺四乙酸（美国GIBCO公司）消化后，再用PBS洗后使用体积分数为3.7%的多聚甲醇（paraformaldehyde，美国Sigma公司）常温下用10min进行细胞固定，然后用质量浓度为1μg／mL的4，6－二脒基－2－苯基吲哚（DAPI，美国Sigma公司）溶液染色10min.最后用PBS溶液漂洗染色后的细胞2次，荧光显微镜下（BXSO，日本奥林巴斯公司）进行形态学观察并拍照分析［10］.

1.4 3－（4，5－二甲基噻唑－2）－2，5－二苯基四氮唑嗅（MTT）法检测癌细胞抑制效果

将培养的MCF－7人乳腺癌细胞稀释在培养基中并按1×104mL－1接种在96孔培养板上，每孔加入180μL含癌细胞的培养基.在二氧化碳培养箱中培养24h.实验时，每个样品设3个剂量组，质量浓度分别为50，100，200μg／mL，细胞贴壁后每孔加入不同质量浓度的20μL苦丁茶水提物.加入样品继续培养48h后，每孔加入5mg／mL的MTT试剂20μL，再置于二氧化碳培养箱中培养4h后，将各孔内上清液弃去，按每孔150μL加入二甲基亚砜后震荡30min，用酶标仪（Elx800，美国Bio Tekinstruments公司）在540nm波长下测定各孔OD值，并按公式（抑制率＝［（空白孔OD值－样品孔OD值）／空白孔OD值］×100%）计算细胞增殖抑制率［11－12］.

1.5 Reverse transcription－polymerase chain reaction（RT－PCR）分析

用DAPI分析法相同的程序准备一定量的苦丁茶水提物处理后的MCF－7人乳腺癌细胞，用RNAzol试剂（美国Invitrogen公司）提取癌细胞中的总RNA.将分离的RNA定量后，以oligo dT为引物，在AMV逆转录酶作用下制备ss cDNA，再以制备好的cDNA为模板，用RT－PCR法扩增凋亡基因Bax，Bcl－2，caspase－3，caspase－9和炎症基因NF－κB，IκB－α，iNOS，COX－2（表1）.glyceraldehyde－3－phosphatedehydrogenase（GAPDH）持家基因作为内参照标准.然后按每mL琼脂液中加入0.05μL溴化乙锭配制的质量分数为1%的琼脂电泳检查PCR扩增产物［13－14］.

表1 RT－PCR引物序列Tab.1 Primers of RT－PCR

1.6 数据处理

根据3次独立实验结果，数据表示为x±SD，数据分析运用SAS v9.1统计学软件采取Duncan's multiple range tests，P＜0.05有显著性差异.

2 结果

2.1 苦丁茶诱发MCF－7人乳腺癌细胞凋亡效果的形态观察

DAPI细胞染色后，凋亡细胞核能发出蓝色荧光，据此可以判断细胞是否凋亡.对照组MCF－7细胞染色后细胞核边缘清晰、着色均匀.经不同质量浓度苦丁茶水提物处理后的癌细胞均出现细胞边缘不规则、细胞核浓染、凋亡小体等典型的细胞凋亡现象，而200μg／mL苦丁茶水提物作用后最为明显（图1）.可见苦丁茶对诱导癌细胞凋亡具有一定的效果，并且质量浓度越高作用越明显.

图1 苦丁茶水提物对MCF－7人乳腺癌细胞凋亡效果Fig.1 Apoptotic effect of Ilex kudingcha Tseng water extract on MCF－7human breast adenocarcinoma cells

2.2 苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞体外增殖的抑制效果

采用MTT法，检测苦丁茶对MCF－7细胞的体外抗癌效果.结果显示，苦丁茶水提取物对MCF－7细胞具有一定的抑制作用，且抑制效果随样品质量浓度增加呈梯度增加.以200μg／mL的苦丁茶水提物处理MCF－7细胞时，表现出很强的抑制率（81%）.以100，50μg／mL的苦丁茶水提物处理MCF－7细胞时，癌细胞生长抑制率为58%和19%（表2）.由此可见，苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞具有抑制增殖效果，浓度越高抑制效果越显著.

表2 MTT法测定苦丁茶水提物对MCF－7人乳腺癌细胞的生长抑制效果Tab.2 Inhibition of the growth of MCF－7human breast adenocarcinoma cells by Ilex kudingcha Tseng water extract as evaluated by a MTT assay

2.3 苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的Bax和Bcl－2基因的mRNA表达影响

以不同质量浓度的苦丁茶水提取物处理MCF－7人乳腺癌细胞，以200μg／mL质量浓度水提物处理过的MCF－7人乳腺癌细胞Bax表达最强，以100和50μg／mL质量浓度处理过的MCF－7人乳腺癌细胞中Bax表达呈现递减的趋势；Bal－2的mRNA表达中，经不同质量浓度苦丁茶水提物处理后，随着质量浓度的升高表达减弱（图2）.

图2 经苦丁茶水提物处理后MCF－7人乳腺癌细胞的Bax和Bcl－2的mRNA表达Fig.2 Effects of Ilex kudingcha Tseng water extract on the mRNA expression of Bax and Bcl－2in MCF－7human breast adenocarcioma cells

2.4 苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的caspase－3和caspase－9基因的mRNA表达影响

以苦丁茶水提取物处理MCF－7人乳腺癌细胞，观察癌细胞的caspase－3和caspase－9表达，得到与Bax表达相似的结果，随着处理细胞样品质量浓度的增加caspase－3和caspase－9也随之增加，200μg／mL质量浓度处理时，表达最强（图3）.由此可以看出，在200μg／mL质量浓度处理下苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的凋亡作用强于其他质量浓度.

图3 经苦丁茶水提物处理后MCF－7人乳腺癌细胞的caspase－3和caspase－9的mRNA表达Fig.3 Effects of Ilex kudingcha Tseng water extract on the mRNA expression of caspase－3and caspase－9 in MCF－7human breast adenocarcinoma cells

2.5 苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的NF－κB和IκB－α基因的mRNA表达影响

通过苦丁茶水提取物处理MCF－7人乳腺癌细胞观察苦丁茶的抗炎效果，以200μg／mL质量浓度处理过的MCF－7人乳腺癌细胞NF－κB表达最弱，以100和50μg／mL质量浓度处理过的MCF－7人乳腺癌细胞中Bax表达呈现随质量浓度减小表达增加的趋势；IκB－α的mRNA表达中，经不同质量浓度样品处理后，表现出与NF－κB表达相反的趋势，随着质量浓度的升高表达增加（图4）.

图4 经苦丁茶水提物处理后MCF－7人乳腺癌细胞的NF－κB和IκB－α的mRNA表达Fig.4 Effects of Ilex kudingcha Tseng water extract on the mRNA expression of NF－κB and IκB－αin MCF－7human breast adenocarcinoma cells

2.6 苦丁茶对MCF－7人乳腺癌细胞的iNOS和COX－2基因的mRNA表达影响

以苦丁茶水提取物处理MCF－7人乳腺癌细胞，观察癌细胞炎症相关因子iNOS和COX－2，发现随着处理细胞样品质量浓度的增加表达随之减弱，200μg／mL质量浓度处理时，表达最弱，100和50μg／mL质量浓度处理的细胞表达也弱于没有经过样品处理过的对照细胞（图5）.由此可以看出，经苦丁茶水提物处理过的MCF－7人乳腺癌细胞的抗炎作用强于未经处理的癌细胞，并且随苦丁茶水提物质量浓度的增加，抗炎效果也增加.

图5 经苦丁茶水提物处理后MCF－7人乳腺癌细胞的iNOS和COX－2的mRNA表达Fig.5 Effects of Ilex kudingcha Tseng water extract on the mRNA expression of iNOS and COX－2in MCF－7human breast adenocarcinoma cells

3 讨论

苦丁茶作为一种保健茶叶饮品，其部分功能已经得到证实.对癌细胞增值的体外作用可以从一定程度上证明保健食品的癌预防效果.本文中随着苦丁茶样品质量浓度的增加MCF－7人乳腺癌细胞的增值减少，证明苦丁茶可以明显地在体外抑制癌细胞的生长.细胞凋亡是在生理或病理条件下，由基因调控的细胞主动程序化死亡的过程［15］.在癌症发生过程中凋亡相关基因的突变或表达异常可以阻断癌细胞的凋亡，促使癌症发生［16］.Bcl－2基因是一种原癌基因，它具有抑制凋亡的作用.Bcl－2可与促凋亡Bax形成二聚体，Bax相对量高于Bcl－2时，Bax同二聚体的数量增多，从而促进细胞死亡［17］.本研究中随着处理癌细胞的苦丁茶水提物质量浓度的增加，癌细胞的Bax表达加强，Bcl表达减弱，可以认为苦丁茶能促进癌细胞的凋亡，从而起到对乳腺癌的预防作用.Caspase基因选择性地切割某些蛋白质，从而造成细胞凋亡，caspase－9为凋亡途径的上游caspase，caspase－3为下游caspase，caspase－9作为启动性caspase，随着表达的加强可以加强对下游caspase－3的激活，caspase－3可直接降解胞内的结构蛋白和功能蛋白，引起凋亡［18］.由此可以看出苦丁茶对癌细胞的caspase－3和9的作用是可促进癌细胞凋亡.肿瘤转移是指恶性肿瘤细胞离开原发部位，通过血液、淋巴运转或直接播散到不连续的组织器官中继续生长，形成与原发肿瘤病理类型相同的肿瘤［19］.COX－2，iNOS是启动子区域含NF－kB结合位点的2种诱生型酶，三者之间存在着密切的关系.NF－kB作为一种重要的多向性核转录因子，它调控着多种基因的表达，并参与免疫反应、炎症反应、细胞凋亡、肿瘤发生等多种生物学过程.环氧合酶－2（COX－2）和诱导型一氧化氮合酶（iNOS）为2种诱生型酶，在大多数组织中不表达，但在一些炎症性细胞因子、生长因子、内毒素及促癌剂等的作用下呈现高表达状态，从而发挥其病理作用［20－21］.苦丁茶富含具有抗氧化、清除自由基的维生素C、维生素E和生物类黄酮等生物活性物质，能削弱自由基对人体的危害，增加肌体免疫力，具有防癌抗癌的作用.苦丁茶还含有多种人体必需的微量元素，其中硒具有抗氧化、抗病毒、抗癌作用［22］.特别是苦丁茶含有的类黄酮物质可能是抗癌功效最强的成分，这些类黄酮物质通过抗氧化、自由基清除和对二价阴离子的螯合作用实现抗氧化和抗癌作用［23］.本文对苦丁茶进行了体外抗癌效能的比较实验，得出苦丁茶具有抗癌效果的结果.苦丁茶对人体的临床作用有待更深层次的研究.

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（责任编辑：赵藏赏）

In Vitro anticancer effect of Ilex kudingcha Tseng in MCF－7 human breast adenocarcinoma cells

LlU Fangrong1，WANG Qiang2，ZHANG Jing1，ZHAO Xin2，3
（1.Department of Gynecologic Oncology，Chongqing Cancer Hospital，Chongqing 400030，China；2.Department of Biological and Chemical Engineering，Chongqing University of Education，Chongqing 400067，China；3.Department of Food Science and Nutrition，Pusan National University，Busan 609－735，Republic of Korea）

One Ilex kudingcha Tseng product was purchased for the evaluation of in vitro anticancer effect in MCF－7human breast adenocarcinoma cells and in vivo anti－metastatic effect.In MTT assay，apoptosis analysis by DAPI staining and RT－PCR，western blot gene expressions were employed to check their in vitro anticancer effect and in vivo anti－metastatic effect were measured using a animal model.At the mass concentration of 200μg／mL，I.kudingcha Tseng water extract（81%inhibitory rate）showed the best inhibitory effect on the growth of MCF－7human breast adenocarcinoma cells.I.kudingcha Tseng water extract（200μg／mL）significantly induced apoptosis，up－regulated mRNA expressions of Bax，caspase－3and caspase－9，and down－regulated Bcl－2expression，compard with 100and 50μg／mL of I.kudingcha Tseng water extract.The expression of genes associated with inflammation，NF－κB，iNOS，andCOX－2was significantly downregulated by I.kudingcha Tseng，demonstrationg its anti－inflammatory properties.These results suggest that I.kudingcha Tseng showed good cancer preventive effect.

Ilex kudingcha Tseng；MCF－7human breast adenocarcinoma cells；anticancer

Q813

A

1000－1565（2013）02－0185－08

10.3969／j.issn.1000－1565.2013.02.014

2012－09－12

重庆市自然科学基金资助项目（CSTC2012jjA80002）；重庆教委科学技术研究项目（KJ121504）

刘芳容（1972－），女，重庆人，重庆市肿瘤医院主管护师，主要从事肿瘤护理研究.

赵欣（1981－），男，蒙古族，重庆人，重庆第二师范学院讲师，主要从事保健食品抗癌功能性研究.E－mail：foods＠live.cn