鱼腥味鸡蛋形成机制及其影响因素的研究进展

鲍延娥 董晓芳 佟建明 翟钦辉

(1.中国农业科学院北京畜牧兽医研究所，北京 100193;2.西北农林科技大学动物科技学院，杨凌 712100)

1932 年，Vondell［1］首次提出了鸡蛋的鱼腥味问题。鸡蛋的鱼腥味主要来源于其中残留的三甲胺(trimethylamine，TMA)［2］。当 母鸡代 谢 TMA的能力不能满足机体的需要时，无法代谢转化的TMA就会逐渐累积并沉积于发育成蛋黄的卵泡中，导致一种类似鱼腥味的气味从鸡蛋中散发出来，形成鱼腥味鸡蛋［3］。当鸡蛋中TMA含量累积到 1.0～1.5 μg/g(蛋黄中 TMA 含量累积到4μg/g)时，人才能通过嗅觉识别到鸡蛋的鱼腥味［4］。一般鱼腥味鸡蛋中TMA含量至少是正常鸡蛋的 10 倍(1.0 μg/g vs.0.1 μg/g)［2］。鱼腥味严重影响鸡蛋的品质和人们的感官接受能力，本文将主要对鱼腥味鸡蛋的形成机制及其影响因素进行概述。

1 鱼腥味鸡蛋的形成机制

TMA分子式为(CH3)3N，沸点为2.87℃，具有高挥发性，是一种带有鱼腥味的叔胺。研究发现，产生鱼腥味鸡蛋的蛋鸡其卵巢内不同大小的卵泡中均含有TMA［5］。正常情况下，母鸡通过采食或内源性代谢在肠道中产生的TMA，经肠道吸收后通过血液循环运送到肝脏和肾脏，在含黄素单氧化酶 3(flavin-containing monooxygenase 3，FMO3)的作用下氧化为无鱼腥味的氧化三甲胺(trimetlylamine oxide，TMAO)，通过肾滤过经尿排出体外［6］。但某些鸡种FMO3基因发生突变，可导致其氧化TMA的能力下降或消失，机体内未氧化的TMA不易通过肾滤过排出，而在循环中逐渐累积，大量沉积于卵泡中，导致鱼腥味鸡蛋的产生［3］。可见，鱼腥味鸡蛋的产生与体内TMA的代谢密切相关。TMA在体内的代谢主要分为4个过程:1)TMA前体物质的摄入。母鸡通过采食摄入TMA前体物质。胆碱是TMA的前体物质，甜菜碱、肉碱、卵磷脂以及菜籽粕中的芥子碱可以在体内转化为胆碱［7-8］。2)TMA的合成。机体内的TMA主要来源于肠道微生物对TMA前体物质的降解，少量来自于胆汁、卵磷脂和肠道细胞碎片的代谢［9］。胆碱能够通过细菌脱氨基作用水解产生TMA［5］，但只有当饲粮中胆碱的添加量超过了蛋鸡肠道的吸收能力时，胆碱才会在十二指肠后端被肠道细菌利用［10］。甜菜碱、肉碱和卵磷脂可以在体内转化为胆碱［7］，菜籽粕中的芥子碱也能在肠道细菌的作用下水解为胆碱和芥子酸［8］。另外，细菌还原酶能将饲粮中的TMAO还原成TMA［11］。3)TMA的利用。经肠道吸收的 TMA主要在肝脏中被 FMO3氧化为 TMAO［12］，只有少量的TMA通过逐步脱甲基过程降解为更简单的胺［9］。FMO3对TMA的氧化反应需要经过4步来完成，还原型辅酶Ⅱ(NADPH)首先将FMO3的结合域黄素腺嘌呤二核苷酸(FAD)氧化为还原态FAD;还原态FAD与分子氧结合，形成黄素前氧化中间体(flavin-hydroperoxide，FADDOOH);FADDOOH再与TMA结合，分子氧的一个氧原子转移到TMA上，形成TMAO;分子氧的另一个氧原子则形成水，并释放出还原型辅酶Ⅰ(NADP+)［13］。相关研究表明，一些细菌也能降解TMA［14］，且在细菌中发现了能够氧化 TMA的 FMO3［15］。4)TMA的排泄。TMA可以通过血液输送到呼吸气体、汗液、唾液、尿液和腺体分泌物中［16］。对于蛋鸡而言，TMA的主要去路是鸡蛋和粪。

2 鱼腥味鸡蛋的影响因素

鸡蛋鱼腥味是一种代谢性疾病，受遗传、日龄、气候、营养及其他因素的影响，其中主要受遗传(FMO3基因型)和营养因素(饲粮中TMA前体物质)的共同影响。

2.1 FMO3 基因突变

含黄素单氧化酶(FMO)，又称微粒体功能胺氧化酶［17］，具有催化氮(N)和硫(S)氧化的功能，能够氧化多种亲核物质，降低一些物质的毒性和药理活性［18］。FMO家族由 6种亚型(FMO1～FMO6)组成，其中FMO3是参与TMA代谢唯一的有效酶［12］。FMO3包含1个5＇非编码外显子和8个编码外显子，主要存在于家禽的肝脏和肾脏中，以肝脏中含量最高［3］。

Dolphin等［19］于1997年首次证实了FMO3和鸡蛋鱼腥味相关联。Honkatukia等［3］研究发现，当FMO3外显子7处即第984 bp处碱基A突变为T时，引起其编码的第329个氨基酸由苏氨酸(T)转变为丝氨酸(S)，由5个氨基酸残基组成的高度保守序列FATGY变为FASGY，导致FMO3不能正常的将TMA氧化为TMAO。相关研究表明，FATGY序列可能为FMO3的底物结合区，A/T突变导致FMO3与TMA无法有效地结合，酶与底物的亲和力降低，反应速度随之变慢［20-21］。我国除了白莱航蛋鸡和东乡绿壳蛋鸡不具有这种基因突变外，其他大部分鸡种群体都带有这种突变基因［22-23］，定性分析表明鱼腥味表现型属于隐性遗传［24］。鱼腥味鸡蛋常见于褐壳蛋鸡品系中［25］，因褐壳蛋鸡基本是由洛岛红与白洛克交配而成，而洛岛红与白洛克都带有这种突变基因，导致5%～10%的商品蛋鸡会产生鱼腥味鸡蛋［26］。Ward［27］研究报道，褐壳蛋鸡FMO3基因突变的频率大约为20%。可见，FMO3基因突变存在着个体和品系的差异。

根据T329S突变位点的变化，将FMO3分为3种基因型:AA、AT和TT基因型。研究发现，在海兰褐蛋鸡品系中，该突变一般都偏离了哈代-温伯格平衡(Hardy-Weinberg equilibrium)，TT基因型所占比例较低［3，22，28-29］。一般 TT 基因型蛋鸡鸡蛋中TMA含量最高，AT基因型次之，AA基因型最低，但无显著差异(P＞0.05)。当饲粮中含有高剂量的TMA前体物质时，各基因型蛋鸡鸡蛋中TMA含量才会有显著差异(P＜0.05)，TT基因型蛋鸡较敏感，鸡蛋中TMA含量显著高于AA和 AT 基因型(P ＜0.05)。Honkatukia等［3］检测了不同基因型蛋鸡FMO3 mRNA的表达量，发现各基因型无显著差异(P＞0.05)。王晶［29］也得到类似结论，并发现各基因型蛋鸡FMO3活性也有显著差异(P＜0.05)，AA基因型最高，TT基因型最低。

2.2 日龄和气候

鸡蛋中TMA浓度随日龄呈现间歇性变化。Ward［27］和 Alison［28］研究均发现，鸡蛋中 TMA 含量每日变化差异大、不稳定，鱼腥味的产生具有间歇性，认为这种间歇性可能与蛋黄的形成有关。王晶［29］报道，AT和 TT基因型蛋鸡蛋黄中 TMA含量随日龄的增加呈间歇性上升。而早期研究表明，鸡蛋中TMA含量随蛋鸡日龄的增加呈现降低的 趋 势［5，25，30-32］。Danicke 等［31］给 鸡 饲 喂 添 加4 000 mg/kg胆碱的试验饲粮时，72周龄蛋鸡鸡蛋中TMA含量比47周龄蛋鸡显著降低(P＜0.05)。Overfield 等［25］给鸡饲喂添加 9% 菜籽粕的试验饲粮3周后，鱼腥味鸡蛋的发生率从20%降低到11%，认为这是蛋鸡适应试验饲粮的结果。March等［5］认为这不仅与蛋鸡对试验饲粮的适应性有关，还可能与小肠和盲肠中的细菌菌群有关。此外，Miller等［30］研究发现，随着蛋鸡日龄的增加，鸡蛋中TMA的含量逐渐下降，并且秋季和冬季产生鱼腥味鸡蛋的几率要高于春季。

2.3 营养因素

影响鸡蛋鱼腥味的营养因素主要是饲粮中TMA前体物质和FMO3抑制剂。

2.3.1 饲粮中TMA前体物质

TMA前体物质主要包括胆碱、甜菜碱、肉碱、卵磷脂、菜籽粕、芥子碱和TMAO等。鱼腥味鸡蛋的产生与饲粮中TMA前体物质的添加水平密切相关。Alison［28］研究发现，饲粮中双低菜籽粕的添加量低于4%时，蛋鸡不会产生鱼腥味鸡蛋。而Overfield等［25］在饲粮中添加3%的菜籽粕，蛋鸡在5 d内便会产生鱼腥味鸡蛋;从饲粮中去掉菜籽粕后，蛋鸡则不再产生鱼腥味鸡蛋。Ward等［24］研究发现，在饲粮中添加0、6%、12%、18%和24%的菜籽粕，TT基因型蛋鸡蛋黄中TMA含量与饲粮中菜籽粕水平(12% ～24%)呈线性相关;与菜籽粕相比，饲粮中添加等量(550～2 200 mg/kg)的胆碱不会导致鱼腥味鸡蛋的产生。王晶［29］指出，高剂量(2 960 mg/kg)胆碱会显著增加蛋黄中的TMA含量(P＜0.05)，试验第21天和第42天2 960 mg/kg胆碱组蛋黄中TMA含量分别为370 mg/kg胆碱组的2.86和3.07倍，并发现添加2 960 mg/kg胆碱时，各基因型蛋鸡FMO3 mRNA表达量显著下降(P＜0.05)，TT基因型甚至降低了54.29%，FMO3活性平均降低了33.99%，说明胆碱不仅能够产生TMA，还能通过抑制FMO3基因的表达及其活性来参与TMA的代谢。Danicke等［31］在饲粮中分别添加0、500、1 000 和4 000 mg/kg的胆碱，添加量低于1 000 mg/kg时，蛋黄中TMA含量随胆碱添加量的增加而呈现缓慢上升的趋势;当添加量达到4 000 mg/kg时，蛋黄中TMA含量显著升高(P ＜0.05)。Kretzschmar等［32］给罗曼褐壳蛋鸡饲喂含4 000 mg/kg胆碱的饲粮，TT基因型蛋鸡蛋黄中TMA含量显著升高(P＜0.05)，AT基因型有所上升，但2个基因型间差异不显著(P ＞0.05)。Honkatukia等［3］指出，在 6 000 mg/kg胆碱处理下，AT和TT基因型蛋鸡蛋黄中三甲胺 -氮(TMA-N)含量较高，为 5.6 ～23.4 μg/g，相当于蛋黄中TMA含量为23.6～98.7μg/g。因此，实际生产中，低剂量添加胆碱不会导致鱼腥味鸡蛋的产生，但高剂量胆碱的添加则会增加鸡蛋中TMA含量，使其带有鱼腥味。鱼粉中含有不同水平的 TMA以及 TMAO。Pearson等［33］研究发现，饲粮中添加含100 mg/kg TMAO的鱼粉，6 d内便可检测到鱼腥味鸡蛋。Fenwick等［34］在饲粮中添加含500 mg/kg TMAO的鱼粉，鸡蛋中TMA含量上升1.10 μg/g。Lowis等［35］研究表明，饲粮中添加肉碱和卵磷脂均显著增加大鼠盲肠中TMA含量(P ＜0.05)。然而，Zhang 等［36］研究发现，与胆碱和TMAO相比，等量的甜菜碱、肉碱和卵磷脂不会显著增加人尿中TMA含量(P＞0.05)。

2.3.2 饲粮中FMO3抑制剂

饲粮中除了含有TMA的一些前体物质，还有一些能够抑制FMO3活性的成分。菜籽粕中含有多种FMO3抑制剂，如致甲状腺肿素可以降低FMO3活性，5-乙烯基 -2-恶唑啉硫酮能与TMA竞争FMO3活性中心，单宁则以非竞争性机制抑制FMO3活性，但不同种类的单宁是否具有不同的抑制机制目前尚不清楚［37-39］。另外，Mc-Gee［40］研究表明，菜籽粕中硫代葡萄糖酸盐对FMO3活性的抑制作用与鸡蛋鱼腥味的形成相关。然而，Kretzschmar等［32］指出硫代葡萄糖酸盐不是FMO3的抑制剂，影响鸡蛋中TMA-N含量的并不是硫代葡萄糖酸盐，而是芥子碱，但在饲粮中大量添加芥子碱并没有发现其对FMO3有强烈的抑制作用。而另有相关研究表明，芥子碱对FMO3有一定的抑制作用［41-42］。

2.4 肠道微生物

March等［5］试验发现，各基因型蛋鸡小肠和盲肠中均含有TMA，并且盲肠中TMA含量要高于小肠;饲粮中添加胆碱，盲肠中TMA含量增加明显，小肠中则变化较小。Danicke等［31］指出，当胆碱添加量达到4 000 mg/kg时，蛋黄和盲肠食糜中TMA含量均显著升高(P＜0.05)，二者呈现线性相关。王晶［29］研究发现，2 960 mg/kg胆碱组蛋鸡蛋黄和盲肠中TMA含量均显著高于370 mg/kg胆碱组(P＜0.05)，蛋黄中 TMA含量与盲肠中TMA含量呈显著正相关(P＜0.05)。Pearson等［43］在饲粮中添加10%的菜籽粕，对照组蛋黄中TMA含量为5.20μg/g，而试验组(切除盲肠)蛋黄中TMA含量仅为0.06μg/g。试验组和对照组蛋鸡分别注射TMA(14C)，试验组蛋鸡每天吸收的TMA为6 mg/kg BW，而对照组为13 mg/kg BW。试验组与对照组血浆中TMA含量分别为 212、443 ng/mL，半衰期分别为 63、97 min。而且，饲粮中没有TMA前体物质时也有鱼腥味鸡蛋的产生，进一步说明盲肠微生物在发酵食糜产生TMA的过程中起到重要作用。Zentek等［44］对TMA的产生也有类似的结论，并发现蛋鸡经口摄入广谱抗生素后，肠道微生物代谢活性和鸡蛋中TMA含量均显著降低(P＜0.05)。随后的研究发现，在饲粮中添加新霉素或四环素可以降低鸡蛋鱼腥味，推测革兰氏阳性菌在TMA的形成过程中起到重要作用，TMA的形成与肠道特殊的微生物菌群相关，但具体的菌种目前还无法确 定［4］。 然 而，Kretzschmar 等［32］用 低 胆 碱(500 mg/kg)饲粮替代高胆碱(4 000 mg/kg)饲粮饲喂蛋鸡4周，鸡蛋中TMA含量显著下降(P＜0.05)，认为鸡蛋中 TMA含量的上升与饲粮中TMA前体物质有关，而与蛋鸡肠道微生物菌群无关。

2.5 其他影响因素

芳香烃受体激动剂、共轭亚油酸、炎性细胞因子等因素可以通过影响FMO3 mRNA的表达来影响TMA的代谢。早期研究表明，一些芳香烃受体激动剂如 2，3，7，8- 四氯二苯并 -p-二(TCDD)［45］、3- 甲 基 胆 蒽 (3MC)和 苯 并 芘(BaP)［46］能够促进 FMO3 mRNA 的表达，而 c-9，t-11和t-10，c-12共轭亚油酸则会抑制其表达［47］;炎性细胞因子能够降低肝脏FMO3活性，但抗坏血酸盐和二硫苏糖醇(DTT)可以恢复其活性［48］。此外，Borbas等［49］在链脲霉素(STZ)诱导小鼠糖尿病的研究中发现，胰岛素能够抑制肝脏FMO3 mRNA的表达，降低FMO3活性，且血糖水平与FMO3 mRNA表达水平呈极显著相关(P＜0.01)，推测在胰岛素缺乏状态下，血糖水平可能是机体调节FMO3 mRNA表达的信号分子。

3 小结

我国目前蛋鸡养殖规模处于世界第一［22］，其中褐壳蛋鸡的比例很高。当饲粮中添加菜籽油、菜籽粕、鱼粉或高剂量胆碱时，极易诱发褐壳蛋鸡产生鱼腥味鸡蛋。2004年，德国罗曼公司将FMO3 T239S突变位点用于鱼腥味鸡蛋的选择，并于2006年将该突变基因从父母代鸡中剔除。但该基因的剔除对蛋鸡有无影响尚无报道，FMO3作用于TMA的具体机制以及TMA前体物质在蛋鸡体内的代谢如何影响其mRNA表达还不明确，对此仍需展开深入研究。目前，关于鱼腥味鸡蛋的研究多集中于FMO3基因型、TMA前体物质及其相互作用对鸡蛋中TMA含量的影响，但盲肠微生物是否影响TMA的形成及其机制以及随着蛋鸡日龄的增加鸡蛋中TMA含量下降的机制尚没有统一的观点，有待于进一步研究。

［1］ VONDELL J H.Is the production of“off-flavor”eggs an individual characteristic?［J］.Poultry Science，1932，11:375.

［2］ HOBSON-FROHOCK A，LAND D G，GRIFFITHS N M，et al.Egg taints:association with trimethylamine［J］.Nature，1973，243:304-305.

［3］ HONKATUKIA M，REESE K，PREISINGER R，et al.Fishy taint in chicken eggs is associated with a substitution within a conserved motif of the FMO3 gene［J］.Genomics，2005，86(2):225-232.

［4］ ZENTEK J.Egg taint—a problem of practical importance［J］.Lohmann Information，2002，28:3-6.

［5］ MARCH B E，MACMILLAN C.Trimethylamine production in the caeca and small intestine as a cause of fishy taints in eggs［J］.Poultry Science，1979，58:93-98.

［6］ PEARSON A W，BUTLER E J，CURTIS R F，et al.Rapeseed meal and egg taint:demonstration of the metabolic defect in male and female chicks［J］.The Veterinary Record，1979，104(14):318-319.

［7］ ZEISEL S H.Choline:critical role during fetal development and dietary requirements in adults［J］.Annual Review of Nutrition，2006，26:229-250.

［8］ QIAO H，CLASSEN H L.Nutritional and physiological effects of rapeseed meal sinapine in broiler chickens and its metabolism in the digestive tract［J］.Journal of the Science of Food and Agriculture，2003，83:1430-1438.

［9］ SMITH J L，WISHNOK J S，DEEN W M.Metabolism and excretion of methyamines in rats［J］.Toxicology and Applied Pharmacology，1994，125:296-308.

［10］ ZEISEL S H，DACOSTA K A，YOUSSEF M，et al.Conversion of dietary choline to trimethylamine and dimethylamine in rats:dose-response relationship［J］.The Journal of Nutrition，1989，119(5):800-804.

［11］ BARRETT E L，KWAN H S.Bacterial reduction of trimethylamine oxide［J］.Annual Review of Microbiology，1985，39:131-149.

［12］ LANG D H，YEUNG C K，PETER R M，et al.Isoform specificity of trimethylamine N-oxygenation by human flavin-containing monooxygenase(FMO)and P450 enzymes:selective catalysis by FMO3［J］.Biochemical Pharmacology，1998，56(8):1005-1012.

［13］ SCHLAICH N L.Flavin-containing monooxygenases in plants:looking beyond detox［J］.Trends in Plant Science，2007，12(9):412-418.

［14］ 殷峻，陈英旭，刘和，等.三甲胺降解细菌的分离、降解特性及其系统发育分析［J］.环境科学学报，2004，24(5):883-889.

［15］ CHEN Y，PATEL N A，CROMBIE A，et al.Bacterial flavin-containing monooxygenase is trimethylamine monooxygenase［J］.Proceedings of the National A-cademy of Sciences of the United States of America，2011，108(43):17791-17796.

［16］ AYESH R，MITCHELL SC，ZHANG A Q，et al.The fish odour syndrome:biochemical，familial and clinical aspects［J］.British Medical Journal，1993，307:655-657.

［17］ ZIEGLER D M，MITCHELL C H.Microsomal oxidaseⅣ:properties of a mixed-function amine oxidase isolated from pig liver microsomes［J］.Archives of Biochemistry and Biophysics，1972，150(1):116-125.

［18］ ZIEGLER D M，POULSEN L L.Hepatic microsomal mixed-function amine oxidase［J］.Methods in Enzymology，1978，52:142-151.

［19］ DOLPHIN C T，JANMOHAMED A，SMITH R L，et al.Missense mutation in flavin-containing mono-oxygenase 3 gene，FMO3，underlies fish-odour syndrome［J］.Nature Genetics，1997，17(4):491-494.

［20］ STEHR M，DIEKMANN H，SMAU L，et al.A hydrophobic sequence motifcommon to N-hydroxylating enzymes［J］.Trends in Biochemical Science，1998，23(2):56-57.

［21］ AMBROSI C，LEONI L，PUTIGNANI L，et al.Pseudobactin biogenesis in the plant growth-promoting rhizobacterium Pseudomonas strain B10:identification and functional analysis of the L-ornithine N(5)-oxygenase(psbA)gene［J］.Journal of Bacteriology，2000，82(21):6233-6228.

［22］ 张龙超，徐桂云，郑江霞，等.鸡蛋鱼腥味敏感等位基因在几个鸡种中的分布研究［C］.杨宁.中国家禽业——机遇与挑战:第十三次全国家禽学术讨论会论文集.北京:中国农业科学技术出版社，2007:293-296.

［23］ 王晓亮.遗传与环境因素对鸡蛋品质性状的影响及相关候选基因的研究［D］.硕士学位论文.北京:中国农业大学，2009.

［24］ WARD A K，CLASSEN H L，BUCHANAN F C.Fishy-egg tainting is recessively inherited when brown-shelled layers are fed canola meal［J］.Poultry Science，2009，88(4):714-721.

［25］ OVERFIELD N D，ELSON H A.Dietary rapeseed meal and the incidence of tainted eggs［J］.British Poultry Science，1975，16(2):213-217.

［26］ 林青芳.德国罗曼以先进的基因定域及基因检测技术全球首家解决褐壳/粉壳鸡蛋的鱼腥味问题［J］.家禽科学，2007(2):48.

［27］ WARD A K.Genetic and dietary interactions of fishyegg taint in brown-shelled laying hens［D］.Master’s Thesis.Saskatoon:University of Saskathewan，2008.

［28］ ALISON K W.Genetic and dietary interactions of fishy-egg taint in brown-shelled laying hens［D］.Master’s Thesis.Saskatoon:University of Saskathewan，2008.

［29］ 王晶.FMO3基因型和胆碱对鸡蛋三甲胺含量影响的研究［D］.博士学位论文.哈尔滨.东北农业大学，2011.

［30］ MILLER W S，EWINS A，CHUBB L G.Egg taints［J］.Veterinary Record，1972，91(25):632-633.

［31］ DANICKE S，UEBERSCHAR K H，REESE K，et al.Investigations on the effects of rape oil quality，choline and methionine concentration in diets for laying hens on the trimethylamine content of the eggs，on trimethylamine metabolism and on laying performance［J］.Archives of Animal Nutrition，2006，60(1):57-79.

［32］ KRETZSCHMAR K，DANICKE S，SCHMUTZ M，et al.Interactions of flavin containing monooxygenase 3(FMO3)genotype and feeding of choline and rapeseed cake on the trimethylamine(TMA)content in egg yolks of laying hens［J］.Archives of Animal Nutrition，2009，63(3):173-187.

［33］ PEARSON A W，GREENWOOD N M，BUTLER E J.The involvement of trimethylamine oxide in fish meal in the production of egg taint［J］.Animal Feed Science and Technology，1983，8:119-127.

［34］ FENWICK G R，CURL C L，PEARSON A W，et al.Production of egg taint by fish meal［J］.Veterinary Record，1981，109(13):292.

［35］ LOWIS S，EASTWOOD M A，BRYDON W G.The influence of creatinine，lecithin and choline feeding on aliphatic amine production and excretion in the rat［J］.British Journal of Nutrition，1985，54(1):43-51.

［36］ ZHANG A Q，MITCHELL S C，SMITH R L.Dietary precursors of trimethylamine in man:a pilot study［J］.Food and Chemical Toxicology，1999，37(5):515-520.

［37］ FENWICK G R，PEARSON A W，GREENWOOD N M，et al.Rapeseed meal tannins and egg taint［J］.Animal Feed Science and Technology，1981，6:421-431.

［38］ GOH Y K，ROBBLEE A R，CLANDININ D R.Influence of glucosinolates and free oxazolidinethione in a laying diet containing a constant amount of sinapine on the thyroid size and hepatic trimethylamine oxidase activity of brown-egg layers［J］.Canadian Journal of Animal Science，1985，65:921-927.

［39］ FULLER H L，CHANG SI，POTTER D K.Detoxication of dietary tannic acid by chicks［J］.The Journal of Nutrition，1967，91(4):477-481.

［40］ MCGEE M.Rapeseed meal as a feed ingredient［J/OL］.Livestock Feed Ingredients，1998(6).http://www.rhhall.ie/print/issue6_1998.html.

［41］ HOBSON-FROHOCK A，FENWICK G R，HEANEY R K，et al.Rapeseed meal and egg taint:association with sinapine［J］.British Poultry Science，1977，18:539-541.

［42］ GOH Y K，CLANDININ D R，ROBBLEE A R，et al.The effect of sinapine in a laying ration on the incidence of fishy odor in eggs from brown-shelled egg layers［J］.Canadian Journal of Animal Science，1979，59:313-316.

［43］ PEARSON A W，GREENWOOD N M，BUTLER E J，et al.Rapeseed meal and egg taint:effects of B.campestris meals，progoitrin and potassium thiocyanate on trimethylamine oxidation［J］.Journal of the Science of Food and Agriculture，1983，34(9):965-972.

［44］ ZENTEK J，KAMPHUES J.Geruchsabweichungen bei eiern brauner hennen—vorkommen auch bei“unkritischer”futterzusammensetzung moglich［J］.Dtsch Tierärztl Wochenschr，2000，107:355-358.

［45］ CELIUS T，ROBLIN S，HARPER P A，et al.Aryl hydrocarbon receptor-dependent induction of flavin-containing monooxygenase mRNAs in mouse liver［J］.Drug Metabolism and Disposition，2008，36(12):2499-2505.

［46］ CELIUS T，PANSOY A，MATTHEWS J.Flavin-containing monooxygenase-3:induction by 3-methylcholanthrene and complex regulation by xenobiotic chemicals in hepatoma cells and mouse liver［J］.Toxicology and Applied Pharmacology，2010，247:60-69.

［47］ RASOOLY R，KELLEY D S，GREG J，et al.Dietary trans 10，cis 12-conjugated linoleic acid reduces the expression of fatty acid oxidation and drug detoxification enzymes in mouse liver［J］.British Journal of Nutrition，2007，97(1):58-66.

［48］ RYU S D，YI H G，CHA Y N，et al.Flavin-containing monooxygenase activity can be inhibited by nitric oxide-mediated S-nitrosylation［J］.Life Science，2004，75(21):2559-2572.

［49］ BORBAS T.Insulin as a regulator of flavin-containing monooxygenase enzyme in streptozotocin-induced diabetic rats［D］.Ph.D.Thesis.Budapest:Semmelweis University，2008.