犁鼻器的结构和功能＊

吴民耀，张 凡，王宏元

（陕西师范大学生命科学学院，陕西西安 710062）

1813年，丹麦解剖学家Jacobson L在解剖哺乳动物的鼻腔时，发现了一个前人没有观察到的器官。该器官紧临鼻中隔，位于鼻中隔腹侧，封闭于软骨囊中且具有许多分泌腺［1］。由于Jacobson L首先发现了该器官，因此人们习惯地将其称为Jacobson器。1895年德国的Gesellschaft A依据Jacobson器位置临近犁鼻骨，将此器官更名为犁鼻器。

大多数陆生脊椎动物的鼻腔都有两套化学感受系统，即嗅系统和犁鼻系统。一般认为嗅系统中的嗅器主要接受一些挥发性的小分子物质；犁鼻系统中的犁鼻器主要感受非挥发性的大分子化学物质，如信息素等［2－3］。脊椎动物可以通过气味或信息素来完成同种识别、摄食、繁殖及逃避敌害等行为［4－5］。几乎所有的脊椎动物都有嗅系统，但犁鼻系统在脊椎动物的演化中差异明显［6］。本文主要依据脊椎动物犁鼻器的外部解剖形态和内部组织结构，综述犁鼻器的演化特征和陆生环境的关系，以期推演犁鼻器的系统进化。

1 鱼类嗅器结构

鱼类嗅器的背侧有前后两个外鼻孔，口腔内无内鼻孔。当鱼游动时，前后两个外鼻孔可以引导水流穿过嗅腔，这样水中的气味分子易于被嗅腔上的嗅上皮捕获。从组织解剖结构上可见，鱼类的嗅腔内只有嗅器，无犁鼻器［7］。嗅腔上被覆的嗅上皮突起形成嗅板，其上被覆感觉上皮和非感觉上皮，专一感受水中的化学信号分子。嗅上皮基底层Bowman＇s腺缺失。通过细胞膜红色荧光探针（Di I）染色，显示鱼类嗅上皮存在3种神经元受体细胞，分别为纤毛型的感觉神经元、微绒毛型的感觉神经元和隐窝型的感觉神经元。其轴突平行排列形成3束神经纤维投射至嗅球，每1束神经纤维可分别传递不同的信息［8］。纤毛型感觉神经元识别胆盐类物质，在鱼类洄游中起重要作用；微绒毛型感觉神经元则主要识别氨基酸等肽类物质，在鱼类的摄食行为中发挥作用；而隐窝型感觉神经元主要是识别信息素，可能在繁殖行为中起作用［9－10］。鱼类的嗅球并不分化为主嗅球和副嗅球，其嗅上皮代表了脊椎动物嗅上皮的早期形式。

2 两栖动物的犁鼻器结构

两栖动物是从水栖到陆栖的过渡类型，属最原始的陆生脊椎动物。现存两栖类动物可分为无足目、有尾目和无尾目。由于无足目动物四肢极端退化，种类极少且生活地域极为局限，现主要以有尾目和无尾目动物来阐述两栖类鼻腔及犁鼻器的结构。

2.1 有尾目动物的犁鼻器

有尾目为终生有尾的两栖类动物，其幼体与成体在外形上差异不明显。与鱼类比较而言，有尾目嗅器的背侧只有1个外鼻孔，但其腹侧出现了1个内鼻孔，内鼻孔开口于口腔。内鼻孔的产生使得嗅腔与口腔两者连接起来［10］。嗅器横切面上可见，整个嗅腔呈扁的卵圆形，嗅腔的内侧面，背面和腹面被覆嗅上皮和非嗅上皮，嗅上皮基部存在大量的Bowman＇s腺。嗅腔外侧面则是犁鼻腔，其被覆犁鼻上皮，但基底层却未见腺体。犁鼻上皮与嗅上皮相连续，嗅上皮与犁鼻上皮相比较差异明显。两者的主要差异就是嗅上皮较犁鼻上皮发达，且基底层有Bowman＇s腺［11］。有尾目的嗅球分化为嗅球和副嗅球，由嗅上皮发出的轴突投射至嗅球，由犁鼻上皮发出的轴突投射至副嗅球。

通常有尾目的各科均具有犁鼻器，但是在有尾目洞螈科（Proteidae）嗅腔外侧虽有1小的支囊，但其表面被覆为非感觉上皮，并非犁鼻器上皮，同样在其端脑上也未见副嗅球。估计在洞螈科中，犁鼻器和副嗅球是缺失的［10］。鳗螈科（Sirenidae）为终生水栖，不发生变态，同样具有犁鼻器。但其犁鼻器位于嗅器的腹内侧，仅以1小管与嗅器相连。

2.2 无尾目动物的犁鼻器

绝大多数无尾目动物的生活史都可以分为完全生活在水中的幼体期，和水陆均可栖息的成体期。幼体的蝌蚪经过变态成为成体，其栖息的环境就从水生转化为陆生。现主要基于无尾目幼体和成体嗅器的结构及形态进行描述。

无尾目幼体蝌蚪用鳃呼吸，生活在水环境中，其鼻腔的结构主要是识别水中的气味分子。鼻腔有内外两个鼻孔，外鼻孔开口于嗅腔吻端背侧，卵圆形的嗅腔沿纵轴向后延伸，借腹侧的内鼻孔与口腔相通。嗅腔内侧被覆嗅感觉上皮，外侧被覆非嗅感觉上皮［12］。嗅上皮的基底层未见Bowman＇s腺。犁鼻器则位于嗅腔的腹侧，外鼻孔的前侧。犁鼻器呈一盲囊，在结构上与嗅腔好像并不相通。但是在犁鼻器的内侧有犁鼻腺。幼体蝌蚪的嗅腔分为主嗅室和下室两部分。主嗅室占嗅腔大部分空间，背腹面呈扁平状；下室位于主嗅室的腹侧，其向背内侧的延伸就是犁鼻器的犁鼻腔。

无尾目幼体蝌蚪在变态的高峰期，嗅器的结构发生了重构。最显著的变化就是中室和Bowman＇s腺的形成。中室出现在主嗅室、下室之间，一般认为中室是与鼻泪管是相连通的，鼻泪管与眼球附近的哈氏腺是连通的。变态的高峰期时，在主嗅室被覆的嗅上皮基底层出现大量的Bowman＇s腺。依据鱼类的嗅室被覆的嗅上皮下没有Bowman＇s腺，蝌蚪在变态的高峰期，即将适应陆生生活时出现Bowman＇s腺，推测Bowman＇s腺的出现是为了适应陆生生活。

变态末期，无尾目成体基本发育完成，开始用肺呼吸。其鼻腔从只能感受水中的气味分子变为能同时感受水中和陆地环境中的气味分子。嗅腔分为主嗅室、中室和下室3部分。主嗅室占嗅腔大部分空间，背腹面呈扁平状，底部有嗅丘突起，嗅丘外侧为内鼻孔［13］；中室位于主嗅室下方外侧，与主嗅室几乎垂直；下室较中室略大，位于主嗅室后部正下方，与其他各室均相通［14］。主嗅室被覆嗅上皮，下室外侧面以及中室被覆非感觉上皮。无尾目的嗅上皮由支持细胞、受体细胞和基细胞3种细胞组成。基细胞的深层为固有层，分布有发达的Bowman＇s腺，其导管穿过嗅上皮开口于主嗅室。下室向腹内侧延伸形成犁鼻器，分居于鼻中隔两侧［15－16］。

犁鼻器与嗅器虽同位于鼻囊内，但犁鼻器已经从嗅器中独立出来，仅以小管相连。犁鼻腔被覆发达的犁鼻上皮，同样由支持细胞、受体细胞和基细胞组成。支持细胞具有纤毛和分泌颗粒，其下为微绒毛受体细胞，背侧的基底层则出现了大量的犁鼻腺。但是非洲爪蟾（Xenopuslaevis）的鼻腔结构属特例，其中室则被覆中室上皮。中室上皮是特有的感觉上皮，其上分布纤毛和微绒毛受体细胞，与幼体的嗅上皮结构相似。在变态期间中室上皮衍生出嗅上皮和犁鼻上皮。嗅球可分化为嗅球背区和腹区，故非洲爪蟾有3条嗅通路：嗅上皮发出的轴突投射到嗅球背区；中室上皮发出的轴突投射到嗅球腹区；犁鼻上皮发出的轴突投射到副嗅球［17］。嗅系统嗅球背区和腹区的分化只在非洲爪蟾和负子蟾（Pipa pipa）有过报道［18－19］。

3 爬行动物的犁鼻器结构

爬行动物是真正脱离水环境限制的陆生脊椎动物。大多数爬行动物听觉不健全，感官贫乏，因此犁鼻器是其重要的感觉器官［20］。爬行类中水栖的龟鳖类和鳄类一般无犁鼻器［6］，而蜥蜴类和蛇类的犁鼻器最为发达。蛇类的鼻腔有一个外鼻孔和一个内鼻孔。嗅腔位于背侧，以外鼻孔与外界环境相通，以内鼻孔开口于口腔。临近外鼻孔的区域为前庭区，被覆非嗅上皮。嗅腔前接前庭区，嗅腔背侧和内侧均被覆发达的嗅上皮，腹外侧为呼吸上皮。嗅上皮由浅至深分别由支持细胞、嗅细胞（受体细胞）和基细胞3种类型细胞组成。基底层存在Bowman＇s腺，导管开口于嗅上皮。呼吸上皮突出于鼻腔游离面，存在大量的杯状细胞，参与呼吸作用。嗅上皮和呼吸上皮完全分开有利于背侧的嗅上皮俘获气味信号。

犁鼻器位于嗅器的腹内侧，与嗅器已完全分开，借犁鼻管单独开口于口腔。犁鼻器表面被覆犁鼻上皮，固有层内分布有犁鼻神经，但未见犁鼻腺。副嗅球位于脑的腹外侧，有明显的分层结构，犁鼻上皮感觉神经元发出的轴突则投射至副嗅球。犁鼻器中央有1个近似圆形结构的蕈形体（mushroom body），位于犁鼻器腹侧面。腹面的蕈形体表面被覆非嗅上皮，背侧的蕈形体表面被覆犁鼻上皮。犁鼻上皮也是由支持细胞，嗅细胞和基细胞3种类型细胞组成的嗅感觉上皮［21－22］。

爬行动物的犁鼻器与嗅器完全分开，犁鼻器单独开口于口腔，独立行使功能。犁鼻器高度发达但缺少犁鼻腺，口腔中唾液腺分泌的黏液可以通过犁鼻管进入犁鼻腔。眼眶周围的哈氏腺与犁鼻器借鼻泪管相通，哈氏腺分泌的浆液可以通过鼻泪管进入到犁鼻腔中，起到代偿犁鼻腺的作用。蛇类不仅存在Bowman＇s腺，而且呼吸上皮上的杯状细胞也可分泌黏液，有利于适应陆生生活。

4 哺乳动物的犁鼻器结构

哺乳动物同样存在犁鼻器。1813年Jacobson L对哺乳动物的犁鼻器做了原始描述，随后的研究证实大多数哺乳动物都存在此器官。如在单孔类、有袋类、食虫类、啮齿类、兔形类及有蹄类的成体中均存在犁鼻器。鲸类与翼手类则无犁鼻器官［23］。

啮齿类与蛇类类似，同样有1个外鼻孔和1个内鼻孔。嗅腔以外鼻孔开口于外界环境，向后以内鼻孔与口腔相通。嗅腔表面光滑，利于空气流通，固有层存在Bowman＇s腺。犁鼻器位于嗅腔前端底部，向前开口于鼻前庭区，向后为盲端，为软骨包被的1对管状结构，分居于鼻中隔吻端两侧。冠状切面观察可见犁鼻器呈新月形，内侧被覆犁鼻上皮，外侧被覆非感觉纤毛上皮，中部犁鼻管的上段存在犁鼻腺，且犁鼻管内充满黏液。犁鼻管腔外侧有多孔状组织构成的蕈形体，基部有大的血管穿过。犁鼻上皮由支持细胞、感觉细胞和基细胞所组成，但支持细胞无纤毛和分泌颗粒。感觉细胞为微绒毛型细胞，其发出的轴突投射至端脑副嗅球。啮齿类的副嗅球均位于嗅球尾部背侧。与两栖类、爬行类明显不同的是，哺乳类犁鼻器的一个共同特征就是有发达的血管区。两栖类和爬行类无发达的血管区，与其犁鼻器直接开口于鼻腔或口腔顶部有关，不需要通过血管的缩张机制把外界的信息素吸入至犁鼻管内［24］。

综上可见，在脊椎动物中犁鼻器的结构差异十分明显。其进化的大致趋势为：鱼类只有嗅器，还没有犁鼻器，但是在嗅腔的嗅上皮上分布着零散的犁鼻上皮细胞如隐窝细胞等，这些细胞可以行使犁鼻器的功能。在两栖动物中，犁鼻上皮细胞向嗅腔腹外侧迁移，形成嗅腔腹外侧的犁鼻上皮。此时的犁鼻上皮细胞只是形成上皮组织，没有形成严格意义上的犁鼻器，这1支就是两栖类有尾目。犁鼻上皮细胞向嗅腔腹内侧迁移的1支则发展为两栖类无尾目，在两栖类无尾目中，严格意义上的犁鼻器从嗅腔中完全独立分化出来。犁鼻器的腹外侧延伸出下室，下室与中室相通，中室与主嗅室相通。在爬行类和哺乳类中，犁鼻器和嗅器则完全分开，开始独立行使功能。但在更高等的哺乳动物中由于视觉和听觉感官变得极为发达，已经作为主要的感觉方式，犁鼻器趋于退化消失。

5 犁鼻器的起源和功能

许多学者从解剖学、形态学、组织学、细胞和分子层面等多个角度对犁鼻器的结构做了研究，但仍不能对犁鼻器的功能给予明确定论。Broman I［25］认为犁鼻器与鱼类的嗅器是同源器官，犁鼻器可能是探测水中化学物质的感受器，而嗅器在脊椎动物的进化历程中是逐渐适应陆生生活的。Bertmar G［6］认为，鱼类中没有犁鼻器，犁鼻器的最先出现在两栖动物中，且在水栖的龟鳖类和哺乳类，以及多数的蝙蝠中，犁鼻器都是缺失的。Bertmar G认为犁鼻器的出现可能是早期四足动物对陆地生活适应的结果，是为了适应水生到陆生生活的转变，犁鼻器可能是探测空气中的化学物质。Eisthen H L［10］发现两栖纲终生水栖的鳗螈科和两栖鲵科（Amphiumidae）均有犁鼻器；推测犁鼻器应起源于水生的两栖类动物，犁鼻器的产生与陆栖生活并无必然联系。Wang H Y等［4］在中国林蛙的幼体蝌蚪中也观察到了犁鼻器和犁鼻腺，说明犁鼻器的出现可能与由水生到陆生栖息环境的变化的关系并不明确。

近来的研究发现，肺鱼（Protopterus dolloi）可能拥有原始的犁鼻系统［26］。因此，鱼类是否真的缺失犁鼻器还有待探讨。在脊椎动物中，两栖动物是最早出现犁鼻器的。在两栖动物幼体蝌蚪中，犁鼻器和犁鼻腺在变态前已经出现，但是犁鼻器的出现是以盲囊形式出现的，与内鼻孔和外鼻孔都不相通，其是否具有嗅觉功能，还是值得怀疑。在变态中，中室的出现，使犁鼻器和主嗅室相通，犁鼻器才能借助外鼻孔或者内鼻孔行使其嗅觉的功能。此时在主嗅室被覆的嗅上皮基底出现Bowman＇s腺，可能此时主嗅室的嗅上皮才开始了识别水中化学信号到识别陆地化学信号的转变。综上可见，犁鼻器是识别水中的化学信号还是识别空气中的化学信号，还是值得进一步研究。由于两栖动物的幼体经过变态完成了由水栖到陆栖的转变，所以探究犁鼻器的起源和功能最佳的选择是以两栖动物中无尾目的蝌蚪为研究对象。

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