盐胁迫下植物体内保持高K+/Na+比率的机制

赵春梅，崔继哲，金荣荣

（1.哈尔滨市农业科学院，哈尔滨 150070；2.哈尔滨师范大学生命科学与技术学院，哈尔滨 150025）

土壤盐渍化是影响世界农作物产量的重要因素[1]。植物盐害主要包括渗透胁迫和离子胁迫两个方面。渗透胁迫引起植物体内缺水从而抑制植物生长发育，引起蒸腾过程中水蒸发量减少，影响低迁移率离子运输。离子胁迫表现在两方面，产生Na+和Cl-毒害作用和抑制其他离子（如K+,Ca2+，NO3-，SO42-等）吸收。细胞中多数酶活性由K+激活，当细胞吸收过多的Na+会导致与酶结合的K+被Na+替代而影响酶功能。因此，在高盐环境下维持体内的渗透稳定、离子平衡以及离子的正确分布对植物进行正常的生命活动至关重要。

1 K+的吸收与转运

1.1 高亲和K+吸收系统

K+是大多数陆生植物体内最主要的无机阳离子，在维持细胞质中的电荷平衡、液泡渗透压以及激活酶反应等方面起重要作用。由于Na+和K+理化性质相似，K+结合转运蛋白的转运位点会因大量Na+的竞争而与Na+结合，且在土壤中K+浓度很低，植物要维持体内正常的K+浓度需具备高亲和K+转运蛋白系统。

一些K+转运蛋白（如HAK/KUP/KT基因家族成员）对K+具有高亲和性，在K+吸收过程起关键作用，尤其是在低K+情况下。大麦HvHAK1转运蛋白吸收K+的KM为27 mmol·L-1[1]。HvHAK1 作为高亲和K+吸收系统，其表达受K+饥饿诱导[2]。Gierth等通过基因芯片研究表明AtHAK5是唯一应答外部低浓度K+的高亲和K+转运蛋白，在酵母突变体内表达的动力学特性与植物中高亲和K+吸收模式十分相似[3-4]。T-DNA插入突变体athak5虽然表型没有明显变化，但对Rb+（K+）的高亲和吸收有显著影响[2]。胡椒中K+饥饿能够增加CaHAK1的转录表达，不过这种转录表达受NH4+抑制[5]。athak5与atakt1双突变体中AtHAK5介导低于0.01 mmol·L-1K+的吸收，AtHAK5和AtAKT1能够介导0.01～0.05 mmol·L-1K+的吸收，在更高K+时，AtAKT1参与低亲和K+的吸收[6]。OsHAK5是Na+不敏感型K+转运蛋白，仅对K+呈现高的转运活性，在烟草中表达增加盐胁迫下K+积累[7]。

小麦TaHKT1转运蛋白在酵母中表达呈现高亲和K+吸收，KM大约为3 μmol·mL-1[8]。TaHKT1在酵母和非洲爪蛙卵母细胞中表达呈现高亲和K+/Na+共转运，低亲和Na+转运。细胞外微物质的量浓度Na+条件下TaHKT1呈现高亲和K+吸收，而高浓度Na+环境下TaHKT1介导的K+吸收受阻[9]。小麦和水稻根中TaHKT1与OsHKT2受低浓度K+诱导表达，而这两个蛋白在爪蛙卵母细胞和酵母中均呈现K+与Na+的同向转运，这说明K+/Na+共转运可能更利于植物从低浓度K+环境中吸收K+。酵母和卵母细胞中表达的AtHKT1却仅转运Na+[10]。在酵母中HvHKT1和TaHKT1 cDNA既可表达K+/Na+共转运蛋白，又可表达仅转运K+或Na+的蛋白。异源表达的HKT1功能差异与cDNA插入的载体密切相关[11]。

通常情况下K+的高亲和吸收是由转运蛋白介导，K+的低亲和吸收是由K+离子通道介导。AtAKT1是根外周细胞中的离子通道，通过T-DNA突变体证明AtAKT1能够从浓度为10 μmol·L-1的K+溶液中吸收 K+[12]。当外部 K+的浓度在 10 μmol·L-1～1000 mmol·L-1且不存在NH4+时，AtAKT1能够介导55%～63%K+吸收。Gierth等对野生型与突变型植物的动力学研究表明，在微物质的量范围内AtAKT1表现为低亲和K+吸收，这与AtAKT1在微物质的量浓度范围内介导的55%～63%K+吸收相矛盾，是Gierth使用Rb+代替K+进行研究导致的[2]。因为转运蛋白对Rb+和K+不加区分，而离子通道的情况与转运蛋白不同，所以它介导Rb+的吸收要比K+少。NH4+特异地抑制非离子通道系统对K+的吸收，如抑制HAK/KUP/KT家族对K+的吸收。拟南芥幼苗在含有毫物质的量浓度NH4+的培养基上能够通过AtAKT1吸收K+，因此AKT1在低K+且存在NH4+的情况下对K+的吸收起重要作用。

1.2 K+的转运

当K+进入到根细胞共质体后，开始向其他细胞输送。K+穿越各种类型细胞转运主要由离子通道介导。拟南芥SKOR基因在根的中柱鞘中高表达，它编码向外输出离子的通道蛋白SKOR，SKOR在K+从拟南芥根向地上部分输送过程中起重要作用。SKOR敲除的拟南芥突变体地上部分K+含量减少一半，表明SKOR介导K+向木质部输送。SKOR离子通道的门控受到细胞外部K+浓度调控，只有当K+流动的驱动力量向外时SKOR才打开。K+依赖的门控决定簇与通道孔相邻，它影响电压及对K+浓度变化的感知[13]。KORC是高选择K+向木质部运输的离子通道，需要细胞内微物质的量浓度水平的Ca2+才能打开KORC通道。高亲和HAK转运蛋白在K+运输方面也起重要作用。AtHAK5在地上部分和根细胞中表达以及玉米叶片木质部Rb+的渗透性与K+的渗透性相似，这表明高亲和的HAK吸收系统不仅仅限于从土壤中吸收K+到根表皮和皮层细胞中。

AKT2和KAT2是位于韧皮部的K+通道。AKT2形成弱的内向整流K+电导，整流水平受磷酸化控制。AKT2在叶片和根韧皮部维管结构中表达，AKT2可能与K+在源叶中的储存及在库器官中的释放有关。在盐胁迫情况下，根中SKOR与地上部分AKT2的表达是上调的，这加快了导管组织中K+的循环速率，并增强K+在根与地上部分中的再分布。KAT2是仅在叶片中表达的内向整流K+通道，它的作用可能与源叶的K+储存相关。Xicluna等发现AKT2和KAT2相互作用，具有弱的内向整流K+电导的特征[14]。

2 Na+的吸收与转运

2.1 Na+的吸收

在盐胁迫条件下Na+及其他阳离子进入植物体内对于植物保持渗透平衡及减缓水胁迫至关重要。过多的Na+在细胞内聚集会对植物产生毒害作用甚至导致植物死亡。植物生理条件下细胞内K+/Na+比是很高的，K+浓度为100～200 mmol·L-1，Na+为 1～10 mmol·L-1。Na+进入到根中的速率非常高[15]。在Na+进入到根细胞的起始阶段主要由单向的转运蛋白以及离子通道介导的被动运输过程，这些蛋白包括LCT1、NSCC（主要是CNGC和GLR）和HKT。

低亲和性阳离子转运蛋白（LCT1）是非选择性的阳离子转运蛋白，在酵母中不但介导K+的流入，而且还介导 Na+、Rb+、Li+、Cs+和 Ca2+的吸收。LCT1能够介导酵母中低亲和的K+和阳离子转运[16]。酵母中当高浓度Ca2+（20 mmol·L-1）存在条件下LCT1对Na+超级敏感。小麦中当外部Na+较低情况下LCT1与Na+亲和力却达不到饱和状态，因此LCT1是Ca2+不敏感型的Na+转运蛋白[17]。

在高浓度NaCl环境中非选择性离子通道（NSCC）是介导Na+进入植物根的主要途径[18]。环核苷酸门控通道（CNGC）是动植物细胞中普遍存在的离子通道基因家族。AtCNGC3主要在根皮层和表皮细胞中表达。酵母中AtCNGC3表达不但介导Na+和K+的吸收，还能够促进NaCl胁迫下突变体幼苗的生长，说明它限制突变体对Na+的吸收[19]。离子化谷氨酸受体（GLRs）与谷氨酸相互作用形成具有高透性的阳离子通道。GLR2.3影响Ca2+的再分布，但过表达GLR2.3会产生对Na+和K+的超敏性。Demarche等指出环境因子对原生质体中谷氨酸的影响尚不清楚，但是激活这些通道却与原生质体中谷氨酸相关，说明GLR在Na+吸收中起作用[20]。

HKT1介导Na+驱动的高亲和K+吸收以及低亲和Na+吸收。水稻根中只有在缺少K+的情况下才呈现对Na+的高亲和吸收，但不伴随K+的共转运[21]。HKT1的转录表达在K+饥饿时有明显提高。在大麦、小麦和水稻中当K+饥饿时会有高亲和Na+吸收，在水稻中这种高亲和吸收会受到K+强烈抑制[22]。对Na+的高亲和吸收是对K+的补充。水稻的OsHKT1与OsHKT2相似性高达91%，但是OsHKT1与AtHKT1相似只转运Na+，而OsHKT2却与TaHKT1相似共转运K+、Na+[21]。在未受盐胁迫时，水稻盐敏感型品种中OsHKT2表达较耐盐品种OsHKT2的表达要少，但在盐胁迫下耐盐品种OsHKT1表达下调，说明盐胁迫下进入耐盐品种的Na+有所减少[23]。Jabnoune等研究显示OsHKT1；1和OsHKT1；3，在非洲爪蟾卵母细胞中表达仅对Na+具有渗透性，而OsHKT2；1表现为K+/Na+共转运[24]。烟草中OsHKT2；1介导Na+吸收，OsHKT2；2介导K+/Na+共转运，在这种情况下细胞外K+促进Na+吸收，当Na+浓度达到毫物质的量时，OsHKT2；2不需要K+就可以介导Na+吸收[25]。

2.2 Na+的转运

Na+通过共质体和非原生质体途径由根细胞进入到木质部。在中等盐分条件下，拟南芥SOS1介导Na+进入木质部，伴随着蒸腾流将Na+转运到地上部分；在高盐情况下，木质部薄壁细胞内较高的Na+浓度及质膜去极化作用促使Na+进入到木质部。Na+不管是贮存在木质部还是沉积在根中柱对植物都是有害无益，AtHKT1；1的失活可以避免这种毒害的发生，这说明Na+从木质部的流出可能与AtHKT1；1相关。在sos3或hkt1；1突变体中都增加了根和地上部分Na+的积累，但是在sos3和hkt1；1双突变体中Na+浓度却与野生型植物相近。Davenport等通过研究野生型、athkt1和sos1突变体对Na+的吸收转运表明AtHKT1；1控制Na+由木质部释放[26]。AtCHX21在内皮层细胞质膜上表达起离子选择功能。chx21突变体植物与野生型相比木质部具有较低的Na+浓度，在叶片中Na+积累也少，表明AtCHX21可能与Na+从内皮细胞向中柱转运相关[27]。

3 Na+的外排作用

单向进入到根的Na+会由于Na+大量地向其他组织外流来维持稳定状态。质膜上Na+/H+逆向转运蛋白介导的Na+主动运输推动Na+的外排作用。在拟南芥中SOS1基因产物介导细胞内Na+的外排。质膜上Na+/H+逆向转运的Na+由质子的流入提供能量。SOS2基因编码的蛋白激酶由SOS3激活。SOS3是Ca2+结合蛋白，与SOS2相互作用。Qiu等研究表明SOS1，SOS2和SOS3植物质膜Na+/H+交换的活性比野生型小[28]。通过对Na+的积累及动力学研究表明SOS1植物在高盐浓度下积累过多Na+，说明SOS1对根中Na+的外排起重要作用[26]。拟南芥中SOS1还与Na+长距离运输相关，过表达SOS1显示地上部分及木质部Na+浓度都有所下降。将SOS1的启动子与GUS融合来研究SOS1的表达方式显示GUS活性主要存在于植物维管周围的内部组织中。根中GUS活性主要定位在中柱鞘和木质部导管边缘的薄壁细胞中，茎和叶柄中GUS活性主要限于木质部或共质体边缘的薄壁细胞中。在根尖的表皮细胞中也有SOS1的表达，但是根尖中缺少大液泡而无法将Na+区室化，SOS1则将Na+排到土壤中来防止Na+在根尖细胞中积累。

4 Na+的区室化作用

植物逆向转运蛋白最初在甜菜根细胞中被发现的，它能将Na+固定到液泡中[29]。Na+/H+交换由质子泵V-ATPase和V-Ppase产生的跨液泡膜的H+电化学势梯度驱动。第一个克隆的植物Na+/H+逆向转运蛋白基因是AtNHX1[30]。酵母突变体nhx1中表达AtNHX1会降低突变体对NaCl的敏感性，并可提高细胞内Na+区室化作用。从表达AtNHX1酵母中分离到的液泡表现出低亲和电化学Na+/H+交换。AtNHX1在pH梯度下对Na+和K+转运的亲和力相似。通过恢复nhx1酵母对NaCl和KCl的耐性试验发现OsNHX1、InNHX1和InNHX2对Na+和K+具有双重选择性[31-32]。酵母中表达C-末端截段的AtNHX1会改变其对离子的特异性[33]，说明在生理条件下其对Na+/K+的选择是由C-末端调控的。

在转LeNHX2基因酵母和植物中LeNHX2蛋白定位在液泡前体和高尔基体上。它能够补充酵母突变体nhx1对盐的敏感性，并影响K+而不是Na+在细胞内的区室化。在体外脂蛋白体中重新构建的LeNHX2能够催化K+/H+的交换，但只能催化少量的Na+/H+交换。AtNHX5与LeNHX2一样主要是转运K+。在酵母突变体nhx1中表达AtNHX1和AtNHX2能够增加Na+和K+的积累。AtNHX5在酵母突变体nhx1中表达对Na+的积累要少于AtNHX1和AtNHX2[34]。这类转运蛋白定位不是在液泡而是内涵体的区室内，增强对离子的选择性，说明内膜系统依赖K+/H+的交换调控pH以阻止在内涵体腔内有毒害Na+积累。

5 耐盐植物与非耐盐植物在盐胁迫下对Na+和K+不同的吸收方式

盐芥在盐胁迫下叶片中Na+的积累很低。Wang等发现在高盐处理过程中，拟南芥根中的K+浓度显著下降，在盐芥中K+浓度变化却并不明显[35]。拟南芥中这种K+的变化是由于盐诱导根细胞膜去极化产生的。拟南芥的去极化作用强于盐芥，这将导致K+外流。盐芥单向流入根的Na+要比拟南芥低，而拟南芥根中外排的Na+要高于盐芥，说明盐芥保持较低的Na+是由于Na+流入的较少，而不是由于Na+的外排作用引起。王学征等研究表明，番茄耐盐品种的Na+/K+低于盐敏感品种，离子在体内的区域化分布情况是，较耐盐品种的Na+在根茎中的分配比例较高，盐敏感品种趋向于向叶片分配，K+在较耐盐品种的分布集中于叶片[36]。

Takahashi等发现PhaHAK5（高亲和K+转运蛋白）仅在盐敏感型芦苇中表达，在耐盐芦苇中没有表达[37]。在盐胁迫情况下PhaHAK5转化的酵母吸收K+的能力要低于转化PhaHAK1的酵母，并且转化PhaHAK5的酵母呈现出Na+通透性，这不仅说明PhaHAK5是Na+进入细胞的一种途径，也说明耐盐与非耐盐植物应答盐胁迫的机制有所不同。

6 植物对K+和Na+吸收和转运的调控

研究者对K+吸收和转运相关的转运蛋白和离子通道研究得比较多，但是对K+吸收和转运调控机制却知之甚少。Xu等研究表明，在低K+条件下CIPK23调节K+的吸收[38]。CIPK23在低K+胁迫下正调控K+转运蛋白AKT1，而CBL1和CBL9是CIPK23正调控上游元件。低K+胁迫信号引发细胞质Ca2+信号导致位于细胞膜上的Ca2+应答元件CBL1和CBL9的激活。在质膜，CIPK23将AKT1磷酸化，激活AKT1对K+的吸收。Li等通过酵母双杂交方法证明AKT1的C-末端与CIPK23相互作用。在卵母细胞中共表达CIPK23和CBL1，CIPK23不仅表现更强的激酶活性，而且表现对AKT1-GST更强的磷酸酸化活性[39]。将AKT1中ATP-结合赖氨酸突变后与CBL1和AKT1在卵母细胞中表达发现AKT1不再有活性，说明CIPK23对AKT1的磷酸化是AKT1具有活性所必需的，并且此调控是Ca2+依赖的。Pandey等研究发现，CIPK9在植物适应K+缺乏的过程中起重要作用。T-DNA插入CIPK9的突变拟南芥中低K+会影响植物生长，但CIPK9突变体并不影响K+吸收，说明植物内部K+池在耐低K+过程中也起关键作用[40]。转OsMAPK4基因水稻表现出对高盐耐受性，表明OsMAPK4基因参与多种植物耐逆过程，并起正调控作用[41]。

拟南芥盐超敏感调控途径是目前研究得比较清楚的调控方式。Martinez-Atienza等用分离的水稻SOS1（OsSOS1）化缺少质膜Na+流出系统的酵母突变体，OsSOS1通过减少细胞内Na+的净含量抑制酵母突变体对Na+的敏感性[42]。拟南芥蛋白激酶复合体SOS2/SOS3可以增强OsSOS1的活性，并且OsSOS1作为AtSOS2的磷酸化底物。在水稻中分离出相当于SOS2和SOS3功能类似蛋白-OsCIPK24和OsCBL4。这表明单子叶植物与双子叶植物在盐敏感途径调控上呈现一致性。拟南芥中细胞分裂素作用于转录因子ARR1和ARR12调控AtHKT1；1的表达，从而调控Na+在地上部分积累[43]。

7 展望

植物耐盐不仅要适应Na+毒害，还要适应水匮乏和营养物质获取不足等问题。植物应对盐胁迫依赖于K+营养状况，植物细胞内高K+/Na+比率是植物耐盐过程的决定因素。转运蛋白和离子通道参与这一系列过程，K+吸收由高亲和K+吸收系统介导，而Na+吸收则通过选择系统介导，植物将K+定位到植物地上部位，将Na+区室化到液泡。随着一些基因和蛋白逐步被发现及对这些转运蛋白和离子通道的深入研究，植物耐盐机制将得到进一步揭示。

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