氧气起源及对生命进化的促进作用研究进展

秦 涛，姜莹英，张红雨

(1.山东理工大学生命科学学院，山东 淄博 255091；2.华中农业大学生命科学技术学院，武汉 430070)

氧气起源及对生命进化的促进作用研究进展

秦 涛1，姜莹英1，张红雨2

(1.山东理工大学生命科学学院，山东 淄博 255091；2.华中农业大学生命科学技术学院，武汉 430070)

在生物与地球化学演化史上，氧气的出现是最重要的历史事件，对生命进化产生了非常深远的影响.然而氧气起源时间及促进生命进化的分子机制等许多问题尚属未知，文章就该方面的研究进展进行了综述.

氧气；生命进化；蛋白质结构

三四十亿年前，原始细胞只能在缺氧环境中进行生命活动[1]，此后经过几亿年的进化，其中一些细胞中产生了色素，可以进行光合作用产生氧气，氧气的出现是生命进化史上一个重要里程碑[2]，生物的代谢方式发生了改变，推动了生命进化的历程.随着氧气浓度的积累，当大气中氧含量达到现在大气氧含量（PAL）的1%时，原始的厌氧生物逐渐让位给好氧生物[3].在此后生命进化过程中，氧气仍然发挥了极为重要的作用[4-6].氧对生命进化的影响非常复杂，长期以来引起了不同学科背景的众多学者的研究兴趣，尤其是氧气的起源时间及促进生命进化的分子机制等问题，一直是科学界的研究热点.

1 氧气与生命的关系

1.1 氧气的起源时间

研究地球大气里氧气何时产生，无论对生命的起源与进化还是对地球历史的探索都有重要的意义.迄今为止，大部分研究都是采用地质化学方法对化石、矿物沉积物等分析，得到的结果却大不相同，关于氧气的起源时间从24亿年前到34.6亿年前均有文献报道.

Canfield等认为氧气最早在24亿年前出现于地球大气层中，太古代（约38～25亿年前）地球大气中即使存在氧气，也是极微量的.他们发现太古时期的岩石标本很少有同位素的分馏分离，嗜硫酸盐的厌氧细菌在太古代数量并不多，因此大气层中氧气浓度可能也较低[7].Anbar在对澳大利亚西部提取的岩芯的研究中发现了早期氧的踪迹，最早迹象在约23亿年到24亿年前就已存在，在此之前，地球大气层被甲烷和氨统治[8].Kato等在澳大利亚西部的皮尔巴拉克拉顿地区在低于现在地表面约200米的地方发现了丰富的太古宙玄武岩赤铁矿，平行剪切带中含有黄铁矿颗粒，而黄铁矿的形成是早于赤铁矿的，使用铼-锇同位素分析方法测得黄铁矿出现在27.6亿年前[9].另外，美国麻省理工学院研究人员分析了1000个现存的关键基因，结果显示大约27%的基因形成于33亿年前到28亿年前之间，而利用氧气的基因直到28亿年前才出现[10].而Ohmoto和他的研究小组在澳大利亚西部的皮尔巴拉克拉顿地区的沉积岩中，发现了被氧化的赤铁矿的红色标记深深的嵌入具有34.6亿年的历史岩层中，揭示了光合作用更早的起源时间[11].Konhauser也认为赤铁矿晶体为34.6亿年前深海中光合微生物产生氧气提供了新的证据[12].

1.2 氧气的积累方式

氧气出现后是如何在早期地球大气中积累的，也引起了很多学者的兴趣.Catling等用地球化学机理解释了这一点，他们指出当微生物在分解有机物质时，光合生物产生的氢被转化为甲烷，而甲烷在紫外线作用下分解成O2、CO2和H2，由于H2逃逸到太空，因此氧气在大气层中积累下来[13].而Konhauser等在分析水成岩时发现38亿年前早期海洋中镍含量较高，但在27～25亿年前却急剧下降，依赖镍产生甲烷的细菌死亡，甲烷生成减少，氧气因甲烷减少而受到的破坏减小，产氧微生物增多，因而氧气浓度升高[14].

科学界普遍认为，直到大约25亿年前，氧气才开始在地球大气层中不断积累，并可能在大氧化事件中扼杀了大量的无氧生命体.Parnell等人在苏格兰西北部高地发现了一些含远古细菌遗迹的化石，对其中的化学成分进行分析，表明这些细菌在约12亿年前就已在进行较为复杂的氧化反应，说明这个时期氧含量已达到一个较高水平[15].而这次氧气浓度的增加，推动了简单生物向复杂生物的进化，最终形成地球上现有的各种生物[15].

2 氧气与进化的关系

2.1 氧气浓度与生命进化

氧气的出现及其浓度的变化对生物进化产生了重大的影响[5,16-17].氧气的浓度从4亿年前的20%左右突然升到了3亿年前的30%，随后在2.4亿年前又降到了12%，使得大批动物从高纬度迁徙到低纬度，受环境的改变及空间、食物的限制，很多生物灭绝[18].根据Berner等人对古气候的研究推断，空气中氧气的含量决定了昆虫形体的大小，高浓度氧气环境下，大体型昆虫有着进化上的优势[19].Falkowski的研究指出，2.05亿年前大气中氧气含量约增加了一倍，此外还发现在侏罗纪和始新世初期氧气含量相对增加也快，这表明氧可能推动了鸟类和哺乳类多样化的过程[6].

我们的研究发现，氧气浓度的升高还诱导酶产生了新的结构折叠类型（fold），fold是蛋白质结构组建层次中最为保守的，可以作为分子化石推测进化史.我们通过大规模的系统发生基因组分析，构建了fold进化树，将其中有化石记录的进化事件的时间标记在对应的fold上，根据蛋白质结构进化速率保守的原则[20]，标定了蛋白质fold分子钟（图1）[21].随后，把有氧代谢酶独有的fold对应到此分子钟里，推断出有氧代谢产生于29亿年前，而从有氧代谢（0.1% PAL）的出现到开始有氧呼吸（1% PAL）历时了4亿年的积累[21].有氧代谢带来的生物化学变化为研究氧气和进化之间的关系提供了新的思路.由于酶功能与结构息息相关[20]，有氧酶中新出现的重要的功能在它们的结构中也会有所体现.因此，从蛋白质结构的角度探究有氧代谢的进化具有很强的新颖性.

图1 fold分子钟及氧气相关进化事件

解释氧气促进生命进化的分子机制是一个具有挑战性的问题，最直接的解释就是有氧呼吸产生的ATP能提供比无氧呼吸多16倍的能量[22]，有利于复杂生物结构的产生.较复杂的解释是建立在细胞信息传递上的，真核细胞复杂的信息传递不仅依靠跨膜蛋白而且还与膜脂有关，膜脂中胆固醇的合成需要氧气的参与[23]，大气中较高的氧气浓度有利于固醇的生成，从而促进了真核细胞的起源，这为我们解释原核生物到真核生物进化与氧气关系的分子机制提供了线索[24].Acquisti等发现了各种生物将氧吸入跨膜蛋白中所发生的系统变化[25]，真核生物的膜蛋白和腔室往往比原核生物含有更多的氧，认为富含氧的氨基酸很容易在还原性大气中降解.然而这一假设被另一项关于氧气对蛋白质组进化的影响研究所质疑[26]，认为大部分氨基酸中的氧不是氧化性的，而是还原性的，因为OH和COOH都是电子供体，所以这些基团在还原性气体中较稳定[27].最近，Romand和Segrè通过计算机模拟无氧环境和有氧环境下的代谢，发现氧气出现后，代谢网络的膨胀和连通性都极剧增强[28]，此研究为我们从化学信息学的角度解释分子机制提供了依据.

2.2 氧气对代谢进化的影响

通过分析有氧和无氧代谢物的结构分布，我们发现有氧代谢物主要包括固醇类、双萜类、多酚类、生物碱和大环内酯类等次级代谢物，在一些高级的生命活动中发挥了重要作用，如跨膜转运、信号转导和抗氧化等.有氧代谢产生了很多无氧时期不存在的结构新颖的代谢物，如磺酸盐和亚硫酸盐等.因此氧气有利于生物体探索更广阔化学空间，对代谢物进化产生了重要的影响.

此外，我们还发现氧气与代谢途径进化关系密切.依赖氧的角鲨烯环氧化作用和接连发生的有氧反应导致固醇或类固醇的生成，并且有氧代谢物具有较强的疏水性和较合适的体积大小，从而比无氧代谢物更容易穿过细胞膜作为核受体配体在真核生物信号转导过程中发挥功能，进一步研究发现，97.5%的核信号分子是依赖氧气合成的[27]，因此我们推断氧气通过促进核受体配体的合成促进核信号系统的进化，从而推动了高等真核生物的进化.

氧气的出现对酶结构和功能产生了重要的影响.我们首先比较了有氧酶和无氧酶辅因子使用的辅因子，发现有氧酶较少使用ATP作为辅因子，这是由于有氧代谢可以产生更多的能量[29]；有氧酶中NADP(H)、FAD和抗坏血酸盐比NAD(H)使用更普遍；有氧酶使用了更多的铁（包含血红素）、铜和钼（P ＜ 0.01）等金属辅因子[29]，有化学和生物证据都表明铜和钼在无氧环境中生物利用度极低，直到氧气出现后才被生物利用[29-31].然后比较了有氧酶和无氧酶催化位点的使用，结果表明有氧酶使用了更多的非极性氨基酸残基（如Trp和Ile等）（P＜ 0.01），无氧酶则使用了更多的极性氨基酸残基（如Asp、Glu、Lys和Arg等）（P ＜ 0.01）.最后，我们比较了有氧酶和无氧酶的拓扑复杂性，很明显的看出有氧酶的序列更长、拓扑结构更复杂，模块化程度更高[29].

3 结束语

我们主要从氧气起源、积累等角度探讨了氧气与生命进化的关系，解释了氧气促进代谢进化的分子机制，推测了氧气相关事件的年代，对研究氧气与生命进化的关系有一定的指导意义.建立的蛋白质fold分子钟不仅可以推测出较为准确的地球氧化事件，还可以推测进化史上缺乏化石的进化事件，为生命起源与进化的探索提供了很好的研究方法.

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The Origin of Oxygen and Its Role in Evolution of Life

QIN Tao1, JIANG Ying-Ying1, ZHANG Hong-Yu2
(1.College of Life Science, Shandong University of Technology, Zibo 255091, China;2.College of Life Science and Technology, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China)

Accumulating biological and geological evidence indicates that oxygen rise, the most critical event, has had a great impact on biological evolution.However, the time of oxygen rise and the mechanisms underlying the evolution driven by oxygen rise still remain elusive.This article attempts to present some most recent findings in this area.

oxygen; evolution of life; protein structure

O613.3

A

1008-9128（2011）04-0009-04

2011-04-15

国家自然科学基金项目（30870520）

秦涛（1985-）, 男, 研究生.E-mail:qinyuetai1012@163.com.

张红雨, 男，教授.E-mail: zhy630@mail.hzau.edu.cn

[责任编辑 张灿邦]