回声定位蝙蝠听觉相关研究进展

闫荣玲 廖 阳

(湖南科技学院 生命科学与化学工程系,湖南 永州425100)

回声定位蝙蝠听觉相关研究进展

闫荣玲 廖 阳

(湖南科技学院 生命科学与化学工程系,湖南 永州425100)

回声定位蝙蝠是很好的听觉研究模式动物。通过对回声定位蝙蝠听觉系统的相关研究，人们获得了丰硕的成果。本文从回声定位蝙蝠声信号特征与声行为，听觉器官与听中枢结构特征，听中枢对声信号的处理等几个方面对近年来的研究作简单综述。

听觉；回声定位；蝙蝠

蝙蝠是具有飞行能力的一类特殊哺乳动物。其种类多样，分布广泛，数量繁多。其中大部分种类视觉退化而主要依靠回声定位(echolocation)功能来感知外部世界以及进行捕食等生命活动。而回声定位功能离不开听觉系统对声信号快速精确的分析。正因其具有这样独特的听觉功能，回声定位蝙蝠成为人们进行听觉研究的常用模式动物，并取得了许多十分有价值的研究成果，为我们很好地了解听觉系统本身以及听觉中枢如何传递和“阅读”复杂声世界承载的丰富信息提供了条件。本文将从回声定位蝙蝠的声信号特征与声行为，听觉器官与听中枢结构特征，听中枢对声信号的处理等几个方面对近年来所做的研究作简单综述。

1 回声定位蝙蝠声信号特征与声行为

回声定位蝙蝠所发出的声波频率不断发生变化，且变化趋势几乎全是由高频向低频转化，这种频率发生变化的声信号谓之调频(frequency modulation)声，它也是我们所处声世界的主要组成成分；另一些种类蝙蝠的声波除调频组分之外，还含有恒频(constant frequency)组分，且恒频部分的持续时间一般较调频成分的持续时间长。研究发现，在蝙蝠进行捕食的过程中，当其与猎物的距离逐渐缩小的过程中，其声信号持续时间缩短，而单位时间内的脉冲数目增加[1]。在此过程中，声波中具有恒频成分的其恒频成分往往减少或消失，而 FM 成分则一直保留[2]。电生理研究结果提示，FM成分在蝙蝠处理高重复率条件下的回声定位声信号时发挥着极其重要的作用[3]。可以看出，回声定位蝙蝠会根据需要改变声信号特征，并有匹配的中枢处理机制来适应和精确地处理不断变化的回声信号。

近年来，国内学者开始报道不同蝙蝠种类处于不同状态下时的声波特征[4]。研究表明，不同种类的蝙蝠，即使处于同一栖息地其发出的声波之间也存在明显差异[2,5]，且声波频率与各自体型、发声器官（如鼻叶）以及听觉器官如（耳长）之间存在一定的相关性[6]。不同种类之间声波特征性的差异实质是对自身食性、所处生境的适应[7]。因此，反过来根据所得到的回声定位声波参数也可以初步判断对应的蝙蝠种类[8,9]。而对于同一种蝙蝠，性别以及年龄的不同也会导致声波相关特征参数的差异[10]，这被认为是蝙蝠群居社会性的一种体现，要么是在集体中不同角色、分工的需要，要么是特定通讯交流的需要。

2 回声定位蝙蝠听觉器官与听中枢结构特征

蝙蝠发出的声信号经鼻叶或嘴传出，被障碍物或猎物等反射回来被外耳接受，再通过中耳听骨链的传递到达内耳。内耳再把声波的机械能转化为在传入神经上传播的动作电位形式的电能。在此内耳毛细胞及附着其上的高灵敏度的静纤毛发挥了关键作用[11]。人们发现，回声定位蝙蝠耳蜗外毛细胞静纤毛较其他哺乳动物相应位置的短且其内毛细胞静纤毛长于外毛细胞静纤毛[12]。另外，内耳基底膜进化出“听黄斑”的特化结构，为更好处理携带丰富而重要信息的频率波段奠定了结构基础。实质上，回声定位蝙蝠的这种特化现象在外耳就已经开始表现，如外耳呈喇叭状且一般可以调整接收方位。因此，作为特殊的哺乳动物，蝙蝠的听觉器官在结构上具有哪些独特之处，是否与人类等其他哺乳动物存在显著差异，听觉器官各构件之间的匹配与声行为之间的关系等是值得探讨的问题。通过解剖、显微照相与测量可以获得回声定位蝙蝠中耳各构件、内耳耳蜗及它们的照片和相关特征参数[13]。这些数据既可以丰富哺乳动物听觉器官的解剖学数据库，又可以为我们进一步了解蝙蝠的中、内耳结构特征及各参数间相关性提供条件。

神经冲动沿着听觉上行通路逐级上传，到达下丘直至最高级中枢听皮层。下丘神经元在结构分布上呈现出等频层的特征。通过对马铁菊头蝠下丘神经元的拓扑组构分析发现由表层向中央核区，神经元的最佳表征频率增加[14]。而皮层神经元的拓扑组构表现出“柱”状特征，即有相同或相似功能的神经元排列同一柱状结构中，听觉皮层也不例外[15,16]。采用电生理细胞外记录的研究方法，改变电极的插入方式（与皮层表面垂直或者呈45°角），对大棕蝠进行研究发现锐化皮层神经元频率调谐所需要的神经抑制类型就表现出柱特征[17]。人们认为，这样的组构形式使皮层神经元的具有了功能特异性分工的可能。需要指出的是，近年来开始有报道质疑和驳斥柱状拓扑组构这种观点，究竟如何则需更多实验证据来阐释。听觉中枢神经元的可塑性是其重要的特征，听中枢神经元的可塑性一直备受关注。通过对鲁氏菊头蝠的研究发现，其中枢神经系统的听觉功能出生后存在一个逐渐发育、成熟的过程，时间大概需要6周，这个阶段被人们称为皮层中枢的关键期[18,19]。Suga 等人[20]的研究则发现经验可诱导听觉中枢频率图发生改变。以及在听觉功能障碍时，听皮层神经元有向触觉皮层神经元转化的趋势，都说明皮层神经元有很强的可塑性。影响可塑性的因素来自多方面的，下级传入系统与上级反馈系统可能都参与了其中。在大鼠上的研究发现，听觉皮层可塑性的内在机制可能是与神经递质的受体相关蛋白的表达有关。

3 回声定位蝙蝠听中枢对声信号的处理

声信号转化成动作电位之后，其所承载的信息要被大脑成功“阅读”需要经过各级听中枢的识别与整合。人们主要从各级听中枢神经元的反应特性，中枢神经系统对声信号各参数的编码，以及听中枢间的相互作用与调制等几个方面进行探讨。

大棕蝠、普通伏翼蝠及菲菊头蝙等多种蝙蝠听神经声反应特征已见报道，主要探讨神经元反应的发放模式、发放潜伏期、最佳反应频率与阈值的分布等几个方面[21,22]。人们发现，不同种类（如CF-FM与FM蝙蝠）或不同发育时期（如幼年与成年）的蝙蝠，它们的声反应特性具有显著差异，这种差异是与蝙蝠自身声行为相适应的[22]。不管简单或者复杂的声信号类型，其都是由声信号的频率、时长、强度、方位等基本声参数组成。因此，中枢听神经对声信号的处理实质是对这些基本参数的同步编码与整合。人们通过大量的行为学或者神经电生理学研究以探讨回声定位蝙蝠如何精确处理这些声信号以及他们所携带的信息。结果显示，对于这些声参数，在听中枢中具有大量不同调谐类型的神经元。比如声时程参数，人们发现了长通、短通、带通等几种不同类型的神经元，他们分别能较好地处理时程较长、较短、中等时长的声信号[23]。而频率调谐曲线的宽窄可以用来衡量特定神经元对特定频率选择能力的重要指标之一。在菲菊头蝠上的研究表明，其频率调谐曲线分为单峰、双峰或者多峰等几种类型，且曲线形态一般比较尖锐，结果说明菲菊头蝠具有多种编码复杂频率的方式，其狭窄尖锐的曲线特征也正好说明神经元能满足对多普勒频移回声的精确分析[22]。沈均贤等对大棕蝠的研究发现，听皮层神经元对声源的方位角调谐表现出多样性，不同的调谐特征提示它们中间有的能灵敏地探测到声音的存在，有的可以对声源进行精确的定位，有的甚至两种功能兼具[24]。而对于频率不断发生变化的调频声，声信号的频率变化趋势谓之调制方向，频率变化快慢则谓之调制率。在回声定位蝙蝠的听中枢中也存在对不同调制方向和调制率具有选择性的神经元[25]。

在了解神经元声反应特性并与实际声行为相联系的基础上，人们一直想弄清楚听中枢对这些参数进行编码的内在机制。例如，Casseday与Fuzssery等人分别提出时程选择的偶合机制(coincidence mechanism)和反耦合机制(anti-coincidence mechanism)机制[26,27]。以及对于调制率与调制方向选择，FM声扫描经过兴奋性频率带和抑制性频率带的相对时间，以及兴奋、抑制的先后顺序等因素被认为是定型调制率选择性的关键因素[25,28]，最新的膜片钳实验结果为其提供了佐证[29]。需要指出的是，这些理论或模型均强调突触水平的时相及频谱整合，而神经元本身的内在电生理特性等其他一些因素是否在定型听中枢神经元的复杂声表征过程中发挥着至关重要的作用值得我们去探讨。

神经元的调制作用在听中枢中发挥着重要作用，这种调制作用在初级听皮层对下丘的作用中，双侧下丘间的互作中，下丘等频率层内部及不同等频层间的互作中均存在。研究发现，蝙蝠的听皮层在听觉系统对声信号的频率进行处理和编码的过程中发挥了调制作用[30]。皮层还可能通过调制下丘听神经元的抑制性频率调谐曲线来提高下丘听神经元对频率信息的处理能力[31]。吴飞健等人通过对大棕蝠下丘神经元之间的频谱整合进行分析后推测，下丘等频层内及等频层间的神经元在声信号处理过程中的相互作用有利于其对复杂声信号的加工[32]。由此可见，听觉中枢的神经元的调制作用在声信号的识别与处理中是极其重要的。

4 小结与展望

总之，哺乳动物的听觉系统以及听觉系统对声世界的感知十分复杂而神秘。回声定位蝙蝠因为其精巧的回声定位功能和灵敏的听觉神经系统而作为人们进行听觉研究的最佳模式动物之一。关于回声定位蝙蝠听觉的相关研究还在不断拓展和深入，这将为我们进一步弄清楚听觉器官的特征及其与声行为间的关系，蝙蝠的进化与分类，听中枢对复杂声处理的突触机制，听觉疾病发病机制及治疗策略，听觉相关基因与蛋白质的表达与功能等众多问题提供依据。

[1]Simmons JA, Fenton MB, O’ Farrell MJ. Echolocation and pursuit of prey by bat [J]. Science, 1979, 4375: 16-21.

[2]马杰, Metzner W, 梁冰, 等. 同地共栖四种蝙蝠食性和回声定位信号的差异及其生态位分化[J]. 动物学报, 2001, 2:145-150.

[3]唐佳, 付子英, Jen PHS, 等. FM成分对CF-FM蝙蝠下丘神经元恢复周期的作用[J]. 听力学及言语疾病杂志, 2009,1: 55-58.

[4]冯江, 张树义, 李振新, 等. 马铁菊头蝠不同行为下的回声定位叫声[J]. 动物学报, 2003, 2: 230-232.

[5]张礼标, 卢立仁, 周善义, 等. 两种扁颅蝠回声定位叫声的比较[J]. 动物学研究, 2002, 4: 296-300.

[6]闫荣玲, 廖阳. 蝙蝠回声定位声信号主频与体征及听觉器官形态学特征的关系[J]. 华中师范大学研究生学报,2008, 3: 114-116.

[7]王双维, 秦琴, 冯江, 等. 蝙蝠回声定位叫声的连续小波时频分析[J]. 东北师范大学学报, 2005, 2: 45-49.

[8]孙克萍, 冯江, 金龙如, 等.依据回声定位声波参数判别同域栖息的蝙蝠种类[J]. 东北师大学报(自然科学版),2006, 3: 109-115.

[9]Parsons S , Jones G.. Acoustic identification of twelve species of echolocating bat by discrimimant fuction analysis and artificial neural networks[J]. J Exp Biol, 2000, 203:2641-2 656.

[10]冯江, 陈敏, 刘颖. 五种蝙蝠形态与回声定位叫声的性别差异[J]. 动物学报, 2003, 6: 742-747.

[11]Brownell WE, Spector AA, Raphael RM, et al. Micro-and nanomechanics of the cochlear outer hair cell[J]. Annu Rev Biomed Eng, 2001, 3: 169-194.

[12]姚倩, 曾今尧, 郑咏梅, 等. 回声定位蝙蝠耳蜗毛细胞静纤毛的长度特征[J].中国科学(C辑), 2007, 3: 358-362.

[13]廖阳,闫荣玲.普通长翼蝠听觉器官的解剖研究[J]. 解剖学研究, 2011,

[14]Pollak GD,Schuller G.Tonotopic organization and encoding features of single units in inferior colliculus of horseshoe bats: Functional implications for prey identification [J].J Neurophysiol, 1981, 45: 208-226.

[15]Phillips D P, Judge PW, Kelly J B , 1988. Primary audit ory cort ex in the ferret ( Mustela put orius ) : Neural response properties and t opograph ic organizat ion[ J] . Brain Res,443: 281- 294

[16]Jen P H S, Sun X D,Lin P J J, 1989.Frequ ency and space represent ation in the primary auditory cortex of the frequency modulating bat , Eptesicus f uscus[J]. J Comp Physiol (A), 165: 1-14.

[17]陈其才, Jen PHS, 吴飞健. 锐化蝙蝠听皮层神经元频率调谐的柱特征[J]. 动物学研究, 2001, 3: 174-180.

[18]孙心德, Jen PHS, 张季平, 等. 菊头幅出生后下丘听神经元反应特性的演化[J]. 生物物理学报, 1992, 4: 683-690.

[19]Chang EF, Bao SW, Imaizumi K, et al. Development of spectral and temporal response selectivity in the auditory cortex[J]. Proc Natl Acad Sci USA, 2005, 45: 16460 -16465.

[20]Yan W, Suga N. Corticofugal modulation of the midbrain frequency map in the bat auditory system[J]. Nature Neuroscience, 1998, 1: 54-58.

[21]Jen PHS, Schlegel PA. Auditory physiological properties of the neurones in the inferior colliculus of the big brown bat,Eptesicus fuscus[J]. J Comp Physiol (A), 1982, 3: .351-363.

[22]Luo F, Metzner W, Wu FJ, Zhang SY, et al. Duration sensitive neurons in the inferior colliculus of horseshoe bats:adaptions for using CF-FM echolocation pulses[J]. J Neurophysiol 2008; 99: 284-296.

[23]Brand A, Urban A, Grothe B. Duration tuning in the mouse auditory midbrain[J]. J Neurophysiol 2000; 84: 1790-1799.

[24]沈钧贤, 陈其才.大棕蝠听皮层神经元的双耳性及其方位角调谐特征[J].科学通报, 2002, 4: 285-289.

[25]Fuzessery ZM, Richardson MD, Coburn MS. Neural mechanisms underlying selectivity for the rate and direction of frequency-modulated sweeps in the inferior colliculus of the pallid bat[J]. J Neurophysiol 2006; 96: 1320-1336.

[26]Ehrlich D, Casseday JH, Covey E. Neural tuning to sound duration in the inferior colliculus of the big brown bat,Eptesicus fuscus[J]. J Neurophysiol, 1997, 5: 2360-2372.

[27]Fuzessery ZM, Hall JC.Sound duration selectivity in the pallid bat inferior colliculus[J].Hear Res,1999,137: 137-154.

[28]Heil P, Langner G, Scheich H, Processing of frequency-modulated stimuli in the chick auditory cortex analogue: evidence for topographic representations and possible mechanisms of rate and sweep direction selectivity[J]. J Comp Physiol(A), 1992, 5: 583-600.

[29]Ye CQ,Poo MM,Yang D,at el. Synaptic mechanisms of direction selectivity in primary auditory Cortex[J].J Neurosci, 2010, 5:1861–1868.

[30]Zhang Y, Suga N, Yan J. Corticofugal modulation of frequency processing in bat auditory system[J]. Nature, 1997,387: 900-903.

[31]张季平, 孙心德, Jen PHS. 大棕蝠听皮层对下丘听神经元频率调谐的调制[J]. 科学通报, 2000, 24, 2636-2641.

[32]吴飞健, 陈其才, Jen PHS. 下丘神经元声信号处理过程中的频谱整合. 生物物理学报2003,3: 291-296.

Q95

A

1673-2219（2011）12-0038-03

2011－10－20

2010、2011年永州市科技指导项目和湖南科技学院科研项目（09XKYTC030, 10XKYTC034）。

闫荣玲(1982－)，女，汉族，河北石家庄人,硕士,主要从事动植物生理学研究。

(责任编校：何俊华)