施肥和围封对青藏高原高寒草甸生产力稳定性的影响

蚌绍豪，赵 维，姚万万，周小龙，磨礼财，任正炜

（1.兰州大学生态学院, 甘肃 兰州 730000；2.新疆大学生态与环境学院 / 绿洲生态教育部重点实验室, 新疆 乌鲁木齐 830000）

草地是地球上面积最大的植被类型，覆盖地球陆地面积的40%，通过碳储量积累和饲料生产，持续性地为人类福祉提供生态系统服务[1]。然而，当前普遍存在的土地利用和养分富集化正影响着草地生态系统过程的速率和稳定性[2-4]。尤其在时间序列上生态系统响应环境波动和人为扰动过程中所维持的稳定状态[5]。在此背景下，草地地上净初级 第 一 生 产 力(aboveground net primary productivity,ANPP)的稳定性对生态系统服务的作用更是依赖于这个重要过程[5-7]。草地孕育着较为丰富的植物多样性且提供着大量的生态系统服务功能[8]，但是当前家畜或野生食草动物的放牧行为[9-10]以及施肥引起的土壤养分富集化对植物生产力稳定性造成不可预测的深远影响[11-12]，因此，如何厘清其中的潜在机制成为生态学研究的重要问题之一。

从概念上来看，地上净初级第一生产力时间稳定性(以下简称生产力稳定性)通常用一段时间内的生产力平均值(μ)及其标准差(σ)的比值来表征，即μ/σ；意味着生产力稳定性的变化主要取决于环境波动条件下生产力及其变异性的相对变化程度[13]。不仅如此，生产力稳定性对外界环境变化的响应机制也可以通过植物群落物种丰富度和异步性予以解释。具体而言，1)环境波动可以通过丧失物种丰富度导致生产力稳定性的下降，因此物种多样性越丰富，群落生产力愈发趋于稳定且更加耐受于外界剧烈的环境波动[5]；2)如果物种对于环境波动具有响应差异，那么物种丰富度就会通过减小生产力变异性而促进生产力稳定性的维持，这是因为物种生产力波动的统计平均值随着物种数目的增加而增加，反之亦然[14]；3)环境波动也可以通过减小种间互补动态而降低生产力稳定性[15]。究其机理在于，环境波动可以加速物种在群落水平的异步性且导致互补动态程度的下降，最终促使生产力稳定性下降；甚至物种丰富度与物种异步性有着紧密联系，体现出不同物种在特定环境波动下物种多度(盖度或生物量)的此消彼长和反应速度的不同，这种彼此之间的相互补偿通过减小生产力变异性或者增加生产力，最终影响生产力稳定性[15-17]。

甘南高寒草甸因其丰富的物种多样性，高生产力和复杂的群落结构成为青藏高原东缘重要的草地生态系统，同时因当地藏族牧民自古以来一直从事着游牧为主的畜牧生产，从而共同维系着当地生态和经济的发展[18]。然而，过去三十年来，随着人口激增对物质的需求和畜牧业的经济利益驱使，超载过牧引发了草地植物生产力下降和物种多样性丧失，甘南高寒草甸生态系统功能受到的潜在威胁状况正日益凸显，已成为当地政府和牧民面临的刻不容缓的现实问题[19]。为了解决该问题，在放牧草地群落中，施肥、围封以及施肥 + 围封相结合的措施已成为当前缓解和治理草地退化的常见手段[20]。然而，如何判定不同措施对于草地生态系统功能维持和恢复的有效性和科学性，亟需生态学实验研究予以综合验证和辨析。为此，本研究以冬季放牧条件下的高寒草甸为研究对象，设计施肥、围封和施肥 + 围封3 种处理，旨在分析：1)生产力稳定性、生产力及其变异性、物种丰富度和异步性在3 种处理下的变化差异；2)施肥、围封及其交互作用对于生产力稳定性、生产力及其变异性、物种丰富度和异步性的实际影响；3)生产力稳定性及其驱动因子之间的拟合关系，最终通过结构方程模型探究围封和施肥影响生产力稳定性的不同驱动途径。

1 材料与方法

1.1 研究地点概述

研究地点位于甘肃省甘南藏族自治州玛曲县境内的兰州大学甘南草原生态系统国家野外科学观测研究站(35°58′ N, 101°53′ E)，海拔约3 500 m。该区域属于高原大陆性气候，年均气温约1.2 ℃，1 月和7 月气温分别最低(-10 ℃)和最高(11.7 ℃)。年降水量约620 mm，以7 月降水最为集中，年蒸发量1 000～1 500 mm。全年日照时数约2 600 h，全年霜期大于270 d，无绝对无霜期。土壤类型为亚高山草甸土。试验样地以莎草科的四川嵩草(Kobresia graminifolia)、禾本科的垂穗披碱草(Elymus nutans)和毛茛科的小花草玉梅(Anemone rivularis)为优势种。该区域主要的放牧牲畜是甘南牦牛(Bos grunniens)。

1.2 试验设计

试验于2019 年开始进行，在面积8 hm2的样地中选取30 m × 30 m 开展试验。放牧方式采取冬季放牧(10 月－翌年3 月)且在植物生长季(4 月－9 月)禁牧的管理措施。冬季放牧时期，大约300 头甘南牦牛不定期不定量分批次进行适度放牧，其目的是为了有效地通过牦牛放牧去除累积凋落物，以防凋落物对次年植物建植和萌发的负面影响。

本研究以冬季放牧的草地群落为对照(control,CK)且进行氮磷钾元素添加(施肥，fertilization, F)，同时在此基础上嵌套全年围栏封育设置围封(enclosure, E)和施肥 + 围封(F + E)处理，每个处理5 次重复(5 m × 5 m 样方/重复)，共计20 个样方。每4 个处理为1 个样区(block)，使用1 m 的缓冲带隔开，采用随机区组分布。本试验设计以全球草地营养网络(NutNet)的试验布置为依据，遵循统一的施肥计量和配比方式[21]，每年5 月中旬进行施肥，选用尿素[CO(NH2)2]、磷酸二氢钙[Ca(H2PO4)2]和硫酸钾(K2SO4)分别以氮、磷和钾各10 g·m-2的浓度混施添加至各个施肥样地中。2019－2022 年，每年8 月中下旬，在5 m × 5 m 样区内，选取0.5 m × 0.5 m单位面积作为永久样方，进行物种丰富度调查。同时，基于Domin 10 等级制，用网格法(10 cm × 10 cm)测定每个物种地上部分垂直投影的面积在单位样方面积的比率，记为分盖度(%)，最终以分盖度总和，即总盖度表征每个样方的地上植物生产力[22]。

1.3 数据分析

物种丰富度(species richness)：以4 年同一样方中出现的平均物种数目表示[23]。

生产力稳定性(ANPP stability)：用生态系统功能如盖度或生物量在时间尺度上的变异系数倒数获得，即S=μ/σ。其中，μ为样方总盖度的时间平均值(记为生产力，ANPP)，σ为样方总盖度的时间标准 差(记为生产力变异性，ANPP variability)。S越大，生产力稳定性越高，反之越低[13]。

物种同步性(species synchrony)：基于Gross 等[24]的计算方法，利用R “codyn” 包中的synchrony ()函数，计算物种对环境波动的响应。当物种异步性(1-synchrony)数值为0，表示物种波动完全异步；数值为1，表示物种波动完全同步[25]。

基于上述指标的计算，分别进行数据统计分析。数据分析前对生产力稳定性、生产力及其变异性、物种异步性进行log 转化以此满足正态分布和方差齐次性检验。首先，利用方差(ANOVA)分析方法分析生产力稳定性、生产力及其变异性、物种丰富度和异步性在3 种处理下的变化差异；其次，利用R“nlme”包，通过线性混合模型分析施肥、围封及其交互作用对于生产力稳定性、生产力及其变异性、物种丰富度和异步性的实际影响。在该模型中，基于二元分类(0/1)将施肥和围封作为固定因子，样区作为随机因子。另外，利用R “stats”包，通过线性回归模型分析生产力稳定性与其驱动因子间的拟合关系。最后，利用R “lavvan”包，通过结构方程模型辨析施肥和围封影响生产力稳定性的直接和间接路径。在初始模型的基础上，通过各个变量间所蕴含的影响生产力稳定性的生态过程对模型参数反复测试和调整，最终借助卡方检验(P＞ 0.05)，赤池信息准则(AIC，越小越好)判定模型是否通过。

所有数据利用R 4.1.3 软件[26]和R “ggplot2”包完成统计分析和作图。

2 结果与分析

2.1 不同处理下生产力稳定性及其组分的变化差异

方差分析结果发现(图1)，相较于放牧草地群落(对照CK)，生产力稳定性在施肥和围封处理下无显著变化差异，却在施肥 + 围封处理下显著下降(-44.5%)。生产力在施肥和施肥 + 围封处理下显著增加(+19.1%和+11.1%)且两个处理间具有显著差异，而在围封处理下无显著变化。生产力变异性在施肥 +围封处理下显著增加(+95%)，却在施肥和围封处理下无显著变化。物种丰富度在施肥和围封处理下均显著减小约7.5 个物种和9.5 个物种，而且施肥 + 围封处理下物种丰富度减小更多，约减小11.6 个物种。物种异步性在施肥 + 围封处理下显著减小(-18.4%)，却在施肥和围封处理下无显著变化。

图1 施肥和围封处理下生产力(ANPP)稳定性及其组分的方差分析Figure 1 The effects of fertilization and enclosure on aboveground net primary productivity (ANPP) stability and its components, as assessed using ANOVA

2.2 施肥和围封对生产力稳定性及其组分的影响

线性混合模型结果发现(表1)，生产力稳定性和生产力变异性的变化主要由围封所致，而与施肥无关。生产力的变化不仅源于施肥和围封的影响，而且施肥和围封间存在的交互作用表明围封能够抑制施肥所引起的生产力增加。物种丰富度的变化也主要源于施肥和围封的影响，但与生产力变化不一致的是，相较于施肥和围封对物种丰富度的显著影响，施肥和围封存在的交互作用更能够加剧物种丰富度减小。物种异步性的变化主要由围封所致，而且施肥和围封之间存在显著的交互作用。

表1 不同处理对生产力(ANPP)稳定性及其组分影响的线性混合模型分析Table 1 Linear mixed model analysis for aboveground net primary productivity (ANPP) stability and other variables across the different treatments

2.3 生产力稳定性及其驱动因子间的拟合关系

线性回归结果发现(图2)，生产力与生产力稳定 性 之 间 不 存 在 显 著 的 拟 合 关 系(R2= 0.02,P=0.54)，而随着生产力变异性增加，生产力稳定性则显著下降(R2= 0.96,P＜ 0.001)。随着物种异步性的增加，生产力稳定性显著上升(R2= 0.36,P= 0.007)；另外，物种丰富度和生产力稳定性的拟合关系呈现微弱的显著性，但结果仍呈现出随着物种丰富度增加，生产力稳定性逐渐上升(R2= 0.17,P= 0.079)。

图2 生产力(ANPP)稳定性及其驱动因子间的拟合关系Figure 2 Relationship between aboveground net primary productivity (ANPP) stability and its drivers

2.4 施肥和围封影响生产力稳定性的直接和间接路径

结构方程模型分析结果显示(图3)，生产力稳定性的变化受生产力及其变异性截然相反的共同驱动。生产力变异性的路径系数(β= -0.84)大于生产力的路径系数(β= 0.30)，从而表现为生产力稳定性的下降。生产力的增加和减小分别受施肥和围封直接影响，生产力变异性的变化主要源于物种异步性，而物种异步性的变化主要体现在两个方面：其一，围封直接导致物种异步性的减小，进而导致生产力变异性的增加。其二，施肥并未直接影响物种异步性；而是，施肥在导致物种丰富度减小的同时，间接增加物种异步性，进而促使生产力变异性的增加。因此，结果表明，施肥和围封对于生产力稳定性的影响路径是不同的且能够解释生产力稳定性变化的94%。

图3 施肥和围封对高寒草甸生产力(ANPP)稳定性影响路径的结构方程模型Figure 3 Structural equation model (SEM) analyses of the pathways of the effects of fertilization and enclosure on aboveground net primary productivity (ANPP) stability

3 讨论

在草地群落中开展施肥和围封措施有助于深入理解不同土地利用方式对草地生态系统功能的影响[27]。本研究结果发现，在放牧草地群落中，生产力稳定性在施肥 + 围封处理下显著减小，主要受围封驱动所致且与施肥无关，意味着围封会对生产力稳定性产生负面影响。基于生产力及其变异性在调节生产力稳定性中的关键作用[28]，结果表明，施肥 +围封处理下的生产力稳定性的减小主要受生产力及其变异性的共同调控所致，且这种调控作用受不同处理的影响。具体表现在，相较于放牧草地群落，生产力在施肥和施肥 + 围封处理下均显著增加，同时这两个处理间也存在着显著差异。例如，施肥处理下的生产力要显著高于施肥 + 围封处理下的生产力，基于线性混合模型结果中进一步表明，施肥能够促进生产力增加，但是围封却抑制了施肥引起的生产力增加，从而意味着施肥和围封之间存在的显著交互作用对生产力的影响是截然相反的。另一方面，施肥 + 围封处理下生产力变异性的增加主要源于围封驱使所致，而与施肥无关，可见围封对于年际间的生产力变化产生很大的影响，这或许与年际间的降水量、累积凋落物的抑制效应加强有关[27]。因此，基于生产力及其变异性受不同处理的影响差异，最终表现出在施肥 + 围封处理下的生产力增加幅度低于生产力变异性的增加幅度，从而造成生产力稳定性的显著减小。这一结果也与其他研究结果相一致[29-31]。另外，本研究中施肥处理下生产力稳定性无显著变化，但不可否认的是，施肥对于其他群落特征(物种丰富度、生产力及其变异性)产生着不同影响，会因为多种途径最终抵消施肥对生产力稳定性的直接影响，正如结构方程模型结果所示。综上，不同草地类型条件下[32-35]，施肥和围封处理下生产力及其变异性会在不同环境波动过程中共同调节生产力稳定性。

施肥和围封对于生产力稳定性的影响也与物种异步性和丰富度有关[16]。物种异步性和生产力稳定性关系机制认为，如果群落内物种的波动完全不同步，那么一个物种的生产力减小势必会由另一个物种生产力的增加补偿，这种互补效应的积极作用进一步通过生产力增加及其变异性减小的相对幅度而增加生产力稳定性[13-14]。本研究中施肥 + 围封处理下物种异步性却显著减小，这和围封以及施肥和围封间的交互作用有关，可见，施肥并未对物种异步性造成显著影响，但是与围封处理交互作用下则导致物种异步性的显著减小，这或许与该处理下物种丧失最多且剩余物种在个体大小和性状上的趋同有关[36]。基于结构方程模型进一步分析表明，物种异步性会间接通过改变生产力及其变异性的相对变化程度，最终不同程度地影响生产力稳定性。此外，本研究发现，施肥对物种丰富度的负效应导致生产力稳定性下降，因此可以认为物种多样性对施肥的负响应能够解释生产力稳定性的下降。究其原因在于，本研究地点甘南高寒草甸单位样方中孕育着大量的物种数目( 每0.25 m2大于35 个)，且从相关生态学假说中可以得到实验验证。例如，随着添加资源数目增加(氮磷钾混施)，较之单一氮元素添加处理，更能够增加植物地上生产力和加快物种的丧失速率(生态位维度假说)[37]，而且在施肥和围封的交互作用下，也会受到光资源限制的驱使(光竞争假说)[38]，这些假说均对本研究中物种丰富度丧失提供了有力证据，从而间接表达了物种多样性和生产力稳定性的正相关关系。正如结构方程模型结果所示，在施肥处理下，物种多样性的丧失只能部分解释生产力稳定性的下降，同时还有其他解释路径，如物种异步性对生产力及其变异性的驱动作用也对生产力稳定性产生共同的影响。然而，与本研究相反的是，Liu 等[27]在黄土高原的研究发现，施肥通过减小物种丰富度而导致生产力稳定性下降，且这种负效应会受长期的围封而得以减缓，从而表明围封缓解施肥引起的生产力稳定性的下降，其认为这与长期围封年限(38 年)对禾草生产力及其稳定性更为有利有关。但是本研究呈现的是围封会加剧施肥处理下生产力稳定性的下降，这与Campana等[31]的研究基本一致，其认为这与围封驱动的物种丰富度和异步性剧烈减小有关 。除此以外，近年来，还有很多研究从物种多样性的其他层面(均匀度和优势度)以及功能群(禾草和非禾草)的角度对生产力稳定性机制进行了探讨[39-42]，这将有待于本研究在未来进一步验证。

4 结论

本研究表明，围封导致生产力稳定性下降，但是施肥并未对生产力稳定性造成显著影响。生产力稳定性的下降主要源于生产力增加幅度低于生产力变异性增加的幅度，以及减小的物种丰富度和异步性。即使施肥减小了物种丰富度，增加了生产力，但是这些因素协同的相反作用最终并未转换成生产力稳定性的下降。因此，本研究强调了生产力及其变异性，与物种丰富度和异步性是影响生产力稳定性的重要调节因素。从实际操作上来看，在高寒草甸群落中冬季放牧将有助于生产力稳定性的维持。然而，无论施肥与否，围封措施都将加剧生产力稳定性的下降。因此，在甘南高寒草甸的草地管理和利用过程中，需要在不同放牧管理条件下谨慎地采取施肥和围封措施，以便维持生物多样性和生态系统功能。