甘肃马先蒿入侵对巴音布鲁克草原植物群落特征的影响

黄丽菊，杨 磊，李文超，张玲卫，李文军

（1.新疆农业大学资源与环境学院, 新疆 乌鲁木齐 830052；2.中国科学院新疆生态与地理研究所荒漠与绿洲生态国家重点实验室,新疆 乌鲁木齐 830011；3.石河子大学生命科学学院, 新疆 石河子 832003；4.新疆极端环境生物生态适应与进化重点实验室/新疆农业大学生命科学学院, 新疆 乌鲁木齐 830052）

随着全球贸易活动和日益加剧的环境变化，生物入侵对入侵地的生物多样性、社会经济和人类健康造成了严重威胁，被认为是造成生物多样性丧失的第二导因[1-2]。入侵种理论上被认为是“已经或即将造成明显的生态或经济后果甚至成为危害人类健康的外来物种”[3-4]。实际上，从时间和空间的尺度上，并非所有的物种均可明确地区分清楚是外来种还是本地种[5]。基于此，Alpert 等[6]将入侵种定义为“在空间上传播，并对已经存在的物种产生负作用的物种”。因此，入侵种理论上可分为入侵性外来种和入侵性本土种，两者均可蔓延并造成危害[7]。植物群落的物种组成和多样性是决定群落性质的重要因素，体现了植物群落的结构类型、组织水平、发展阶段以及生境差异[8-9]。而入侵种一旦入侵，易形成单优势种群，改变入侵地群落的物种组成，降低物种多样性，破坏生态系统的稳定性[10-13]。有研究表明，群落物种组成和多样性可能会随入侵程度的变化产生明显的差异[14]，表现为入侵程度的不断增加造成本地植物群落的物种多样性明显下降[15-16]；但也有研究发现，喜旱莲子草(Alternanthera philoxeroides)轻度入侵时会增加本地植物群落的物种多样性，而入侵严重时会降低本地植物群落物种多样性[17]。当前，国内外关于入侵性植物对群落物种组成和多样性的影响已有大量研究，但主要集中在入侵性外来种，对于入侵性本土植物对群落物种组成和多样性影响的研究相对缺乏。

巴音布鲁克草原位于天山山脉南坡中部，是我国第一大亚高山高寒草原，也是开都河的水源涵养地和具有代表性的原生植物资源库，具有重要的生态地位[18]。该草原主要以紫花针茅(Stipa purpurea)和羊茅(Festuca ovina)等禾本科为建群种，但自2000 年起，甘肃马先蒿(Pedicularis kansuensis)在巴音布鲁克草原出现并大面积扩散，形成优势群落[19]。甘肃马先蒿是列当科马先蒿属一年或两年生草本植物，为我国特有种，现主要分布于青藏高原和新疆天山地区[20]。之前由于错误鉴定，致使该种在新疆一直被误认为是轮叶马先蒿(P.verticillata)[21-22]。Sui 等[20]基于形态、解剖和遗传数据将其确认为甘肃马先蒿。该种花期长、结实率高、繁殖能力强，常以集群分布方式出现，可迅速蔓延，表现出极强的入侵性，是典型的入侵性本土植物[23-25]。据统计，甘肃马先蒿在巴音布鲁克草原危害面积已达2.33 ×104hm2[26]，而且每年仍以3.30 × 103hm2的速度蔓延[18]。

近年来，甘肃马先蒿的快速蔓延导致巴音布鲁克草原群落结构发生改变，紫花针茅、羊茅等一些优良牧草枯死，致使优良牧草产量急剧降低[27]，影响了草地的可持续利用[28]。关于甘肃马先蒿对植物群落特征和多样性的影响目前已有部分研究，如Bao 等[29]在青海省天然草地的研究发现，甘肃马先蒿扩张对群落总盖度无明显影响，但改变了群落组成和结构，且显著增加了群落的物种丰富度和多样性指数。但艾海买江·阿吉[30]发现，随着甘肃马先蒿危害程度的增加，逐渐降低了植物群落物种多样性、均匀度和丰富度。通过梳理已有研究发现当前仍不明确群落物种组成和多样性是否会随甘肃马先蒿入侵程度的变化产生差异化的反应。

本研究以巴音布鲁克草原入侵植物甘肃马先蒿群落为研究对象，通过调查不同入侵程度下群落物种组成和群落特征，探讨甘肃马先蒿入侵对巴音布鲁克草原植物群落物种组成和多样性的影响，以期为巴音布鲁克草原植物多样性保护和利用提供参考和依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

巴音布鲁克草原位于新疆维吾尔自治区巴音郭楞蒙古自治州和静县西北，天山南坡中部，地处82°27′～86°17′ E，42°18′～43°34′ N，东西长270 km，南北宽136 km，总面积为23 835 km2。海拔介于1 500～2 600 m，属于典型高寒气候类型，年均温度-4.7 ℃，盆地底部冬季极为寒冷，最低温度-48.1℃，有“冷湖”之称；年降水量276.2 mm，年蒸发量1 022.9～1 247.5 mm。巴音布鲁克草原草地类型多样，以高寒草原、高寒草甸化草原、高寒沼泽化草甸、高寒草甸、高寒草原化草甸和山地灌丛草甸为主。本研究区域为春秋牧场，主要以紫花针茅和羊茅等禾本科为建群种，主要伴生种有甘肃马先蒿、扁穗冰草(Agropyron cristatum)、洽草(Koeleria litvinowii)、拉普兰棘豆(Oxytropis lapponica)、二裂委陵菜(Potentilla bifurca)、多裂委陵菜(P.multifida)和新疆假龙胆(Gentianella turkestanorum)等。

1.2 样地设置与样方调查

在保证地势相对平坦、植被类型基本一致、人为干扰较少的前提下，选择了甘肃马先蒿在巴音布鲁克草原入侵状况较为严重的3 个入侵区域(图1)。每个入侵区域依据甘肃马先蒿的盖度设置4 个入侵程度的样地(图2)，分别为未入侵(0%)、低度 入 侵(0% ＜ 盖 度 ≤ 30%)、中 度 入 侵(30% ＜ 盖度 ≤ 70%)、高度入侵(盖度 ＞ 70%)，样地间隔100 m 左右。每个样地面积为100 m × 100 m，共12 个样地。每个样地设置3 个30 m × 30 m 小区，各小区之间相距50 m左右，并在每个小区设置5 个0.5 m ×0.5 m 的样方，样方之间相距10 m 左右，共180 个样方。在样方内进行群落调查、数据采集及采样。

图1 研究区的空间分布Figure 1 Spatial distribution of study area

图2 甘肃马先蒿4 个入侵程度的样方Figure 2 Plots of four invasion classes of Pedicularis kansuensis

依据巴音布鲁克草原物种的物候期特征，于2021 年7 月28 日－8 月7 日在大多数植物地上生物量达到高峰期时，进行群落调查、取样和数据采集，调查并记录样方内所有的物种种类及各物种数量和盖度。物种重要值是用于衡量不同物种在群落中占优势地位的指标，也是确定群落中优势种的重要依据[31]。因此，分别计算每种物种的相对密度、相对盖度、相对频度，得到某物种的重要值(IV)。

1.3 群落物种多样性指数计算

选取群落物种丰富度指数(R)、Shannon-Wiener多样性指数(H)、Simpson 优势度指数(D)、Pielou 均匀度指数(E)和Margalef 丰富度指数(F)分析植物群落内物种多样性，计算公式如下：

物种丰富度(R)：

式中：S为样方内所有物种种类的数量，Pi为样区内第i类群体的个体数与群落总个体数的比值，ni表示样方内物种i的株数，N表示样方内所有物种的株数。

1.4 数据分析

使用Excel 2016 计算相对密度、相对盖度、相对频度及重要值，采用R 语言vegan 包的diversity 函数计算每个样方的物种丰富度指数、Shannon-Wiener多样性指数、Simpson 优势度指数和Pielou 均匀度指数，应用SPSS 19.0 软件对甘肃马先蒿群落各物种重要值和功能群(参照柳妍妍[19]对功能群的划分，分为甘肃马先蒿、禾本科、豆科和其他杂类草)密度和盖度以及物种多样性指数(物种丰富度指数R、Shannon-Wiener 多样性指数、Simpson 优势度指数、Pielou 均匀度指数和Margalef 丰富度指数)等指标进行单因素方差分析，基于LSD (最小显著差数法)分析方法检验甘肃马先蒿不同入侵程度下对群落特征及群落物种多样性的影响，显著性水平设置为P＜ 0.05。使用Origin 2018 软件作图，图表中数据为平均值 ± 标准误。

2 结果与分析

2.1 甘肃马先蒿入侵群落物种组成特征

调查180 个样方共记录维管植物33 种，隶属15 科30 属。其中菊科7 种，占21.21%；禾本科6 种，占18.18%；龙胆科5 种，占15.15%；蔷薇科3 种，占9.09%；毛茛科2 种，占6.06%；列当科、豆科、莎草科、车前科、石竹科、茜草科、报春花科、伞形科、百合科、牻牛儿苗科各1 种，均占3.03% (表1)。4 个入侵程度样方出现频率较高或数量较多的植物主要有甘肃马先蒿、二裂委陵菜、多裂委陵菜、鹅绒委陵菜(Potentilla anserina)、拉普兰棘豆、垂穗披碱草(Elymus nutans)、紫花针茅、羊茅、洽草、黑穗苔草(Carex atrata)及火绒草(Leontopodium leontopodioides)等。甘肃马先蒿未入侵群落共记录维管植物27 种，分14 科24 属，未出现甘肃马先蒿、早熟禾(Poasp.)、莲座蓟(Cirsium esculentum)、狗娃花(Aster hispidus)、风毛菊(Saussureasp.)和扁蕾(Gentianopsis barbata)；甘肃马先蒿低度入侵群落共记录维管植物30 种，分14 科27 属，未出现狗娃花、斜升秦艽(Gentiana decumbens)和老鹳草(Geraniumsp.)；甘肃马先蒿中度入侵群落共记录维管植物30 种，分15 科27 属，未出现早熟禾、莲座蓟和风毛菊；甘肃马先蒿高度入侵群落共记录维管植物30 种，分14 科26 属，未出现早熟禾、蒲公英(Taraxacumsp.)和狗娃花。

表1 甘肃马先蒿入侵群落的植物种类组成Table 1 Plant species composition of the Pedicularis kansuensis invasion community

2.2 甘肃马先蒿入侵对植物群落特征的影响

本研究选择了样方中出现频率较高的11 种植物，分别计算其相对密度、相对频度、相对盖度及重要值(表2)。随着甘肃马先蒿入侵程度的增加，甘肃马先蒿相对盖度和相对密度均显著增加(P＜ 0.05)；与未入侵群落相比，二裂委陵菜、拉普兰棘豆、紫花针茅和洽草相对盖度和相对密度在入侵群落中均降低；多裂委陵菜相对密度则表现为逐渐增加。其他物种的相对盖度和相对密度对甘肃马先蒿不同入侵程度的反应各异，如垂穗披碱草的相对密度和相对盖度在低度入侵群落显著高于其他3 个群落(P＜ 0.05)；羊茅的相对密度在中度入侵群落显著高于未入侵和高度入侵群落，但其相对盖度在高度入侵群落显著低于低度入侵和中度入侵群落(P＜0.05)；火绒草的相对密度和相对盖度在高度入侵群落显著低于其他3 个群落(P＜ 0.05)；与未入侵群落相比，鹅绒委陵菜和黑穗苔草的相对密度和相对盖度无显著差异(P＞ 0.05)。与未入侵群落相比，二裂委陵菜、鹅绒委陵菜、紫花针茅、羊茅、洽草和火绒草的相对频度均表现出降低趋势，且二裂委陵菜的相对频度在中度和高度入侵群落显著低于未入侵群落(P＜ 0.05)；洽草和火绒草的相对频度在高度入侵群落显著低于未入侵群落(P＜ 0.05)。

表2 甘肃马先蒿入侵对植物群落物种重要值的影响Table 2 Effect of the Pedicularis kansuensis invasion on species with important value in the plant community

甘肃马先蒿入侵对植物群落物种重要值存在较大差异(表2)。随着甘肃马先蒿入侵程度的增加，甘肃马先蒿和多裂委陵菜重要值呈上升趋势，甘肃马先蒿重要值显著增加，多裂委陵菜重要值在高度入侵群落显著增加(P＜ 0.05)；与未入侵群落相比，除鹅绒委陵菜、羊茅、垂穗披碱草和黑穗苔草外其余种则表现出降低趋势，其中二裂委陵菜、紫花针茅、洽草在入侵群落中显著降低，拉普兰棘豆和火绒草的重要值在高度入侵群落显著降低(P＜ 0.05)；而鹅绒委陵菜、羊茅、垂穗披碱草和黑穗苔草的重要值与未入侵群落相比无显著差异(P＞ 0.05)。

随入侵程度的增加，甘肃马先蒿的密度和盖度在群落中的比例显著增加(P＜ 0.05) (图3)，与低度入侵群落相比，甘肃马先蒿的密度和盖度在中度入侵群落的比例分别增加了480.13%和185.67%，在高度入侵群落的比例分别增加了1168.14%和346.70%；豆科的密度和盖度在群落中的比例呈下降趋势，在中度入侵和高度入侵群落显著低于未入侵和低度入侵群落(P＜ 0.05)；禾本科的密度在群落中的比例呈先上升后下降趋势，在中度入侵和高度入侵群落显著低于未入侵和低度入侵群落，而禾本科的盖度在群落中的比例随甘肃马先蒿入侵程度的增加而显著降低(P＜ 0.05)；其他杂类草的密度和盖度在不同入侵程度中的比例无显著差异(P＞ 0.05)。

图3 不同入侵程度下甘肃马先蒿群落功能群密度及盖度比例Figure 3 Functional group density and coverage ratio of Pedicularis kansuensis communities under different invasion classes

2.3 甘肃马先蒿入侵对植物群落物种多样性的影响

随着甘肃马先蒿入侵程度的增加，物种丰富度R和 Margalef 丰富度指数呈先上升后下降趋势(图4)，甘肃马先蒿高度入侵群落中物种丰富度R与Margalef 丰富度指数显著低于未入侵、低度入侵和中度入侵群落(P＜ 0.05)；Shannon-Wiener 多样性指数、Simpson 优势度指数和Pielou 均匀度指数均随甘肃马先蒿入侵程度增加呈先下降后上升再下降趋势(图4)，且低度入侵和高度入侵群落中这3 个指数均显著低于未入侵和中度入侵(P＜ 0.05)；此外，甘肃马先蒿在中度入侵群落中的物种丰富度R、Shannon-Wiener 多样性指数、Simpson 优势度指数、Pielou 均匀度指数和Margalef 丰富度指数值最大，分别为12.09、2.07、0.83、0.84 和2.07。

图4 甘肃马先蒿入侵对植物群落物种多样性的影响Figure 4 Effect of the Pedicularis kansuensis invasion on species diversity of the plant community

3 讨论与结论

物种组成是植物群落的重要特征，也是研究植物群落演替的基础，优势物种的变化更是群落特征的重要标志[32-33]。4 种入侵程度的群落具有类似的生境，但群落中出现的物种数和属数之间都存在差异，且未入侵群落的物种种类与其他入侵群落也有所不同，表明甘肃马先蒿入侵会引起群落物种组成的改变。本研究结果与已有研究中发现的外来植物入侵导致入侵地物种种类数量减少相悖[34-36]，可能是因为甘肃马先蒿在入侵过程中，禾本科等牧草比例降低，生态位空出，为其他物种提供机会在此定居[29,37]，进而导致入侵地植物种类增加。

本研究发现随着入侵程度的增加，甘肃马先蒿的重要值显著增加，且在中度入侵和高度入侵群落中明显高于其他物种。而物种重要值越大，表明其在群落中的影响越大[38]，说明甘肃马先蒿在群落中的影响增大，成为了中度和高度入侵植物群落中的优势物种。与未入侵群落相比，二裂委陵菜、紫花针茅、洽草和拉普兰棘豆的重要值则表现为逐渐降低，且在实地调查中发现甘肃马先蒿株高普遍高于群落中的植物，因此，这可能是甘肃马先蒿在高度和密度的优势影响了上述植物对光照资源的捕获[39-40]，对这些植物的生长和分布具有一定抑制作用，降低了它们在群落中的优势地位。此外，少数植物的重要值随着入侵程度的增加而增加(如多裂委陵菜)或无明显差异(如鹅绒委陵菜、羊茅、垂穗披碱草、黑穗苔草等)，可能是因为甘肃马先蒿入侵可调节群落中各物种的竞争平衡能力，抑制了本地群落原来优势种(如紫花针茅)的竞争能力，为这些植物提供了生长繁殖的空间[41]。

已有研究表明密度主要通过影响邻近植物间器官对资源的竞争强度来调节资源分配，密度变化会导致植物对空间与资源发生竞争[40,42]。本研究发现甘肃马先蒿入侵对植物群落中不同功能群的密度和盖度均产生了影响。随入侵程度的增加，群落中禾本科的密度在群落中的比例呈先上升后下降趋势，低度入侵群落中密度最高。其原因可能是禾本科植物具有强大的分蘖能力，在低度入侵时，为抵制甘肃马先蒿的入侵，通过迅速扩大密度与甘肃马先蒿争夺有限的空间与资源[43]。中度、高度入侵群落中大量的甘肃马先蒿通过根部吸器从禾本科和豆科身上获取其生长所需的营养物质，导致豆科和禾本科植物可利用资源减少，生长受到限制，故禾本科和豆科的密度和盖度在中度和高度入侵群落中的比例显著降低[44-45]。

入侵植物对入侵地植物群落的物种多样性带来了较大程度的影响，如Cordero 等[16]研究发现，随着荆豆(Ulex europaeus)入侵盖度的增加，入侵地物种多样性明显下降；柳晓燕等[14]发现本地植物群落物种丰富度和Shannon-Wiener 多样性指数随着豚草(Ambrosia artemisiifolia)入侵程度的增加呈先上升后下降趋势；Wang 等[46]研究表明，加拿大一枝黄花(Solidago canadensis)中度和重度入侵下植物群落物种多样性显著降低；这些结果表明入侵植物对植物群落物种多样性的影响会因入侵程度而产生不同影响。本研究结果发现低度入侵显著降低Shannon-Wiener 多样性指数、Simpson 优势度指数和Pielou均匀度指数，推测是甘肃马先蒿入侵后，破坏了群落中的平衡关系，致使群落产生空余生态位[47-48]，在甘肃马先蒿个体数量增加的同时，入侵地物种总种数有所增加，但整体上其他物种的个体数量却有所下降，且并非每一个样方中物种种类都增加，致使上述3 个指数表现为降低。同时，本研究中物种丰富度、Shannon-Wiener 多样性指数、Simpson 优势度指数、Pielou 均匀度指数和Margalef 丰富度指数在中度入侵群落中值最大；但在高度入侵群落显著降低物种多样性，这与加拿大一枝黄花高度入侵显著降低本地植物群落物种多样性的研究结果相符[49]。可能是因为甘肃马先蒿可塑性强，具有较强的环境适应能力，使其快速建群成为优势种，有利于群落中物种多样性的提高[19,50]；但随着入侵程度进一步增加，甘肃马先蒿对群落中有限的资源大肆掠夺，通过种间竞争、释放化感物质等途径排挤群落中其他植物，降低植物群落的物种多样性[51-53]。

当前，植物入侵已成为威胁群落中生物多样性的重要问题，掌握入侵性植物成功入侵的机制是有效控制其入侵和扩散的前提[14,54]。然而入侵性植物成功入侵是多因素相互作用的结果，难以简单的用一种入侵的假说来解释生物入侵现象，往往需要综合考虑多种理论假说共同解释[55]。“新生态位假说”认为入侵种可以更好地占据由于环境变化和人类活动所形成的新生态位，进而实现入侵[56]。近年来，过度放牧改变了巴音布鲁克草原的环境条件，使部分当地物种生长受到抑制，形成了新生态位，而甘肃马先蒿凭借自身优势可快速适应环境变化，并占领这些新的生态位，成功入侵。而“增强竞争力假说”和“新武器假说”的协同作用可以使入侵植物在入侵地的化感作用和竞争能力同时增加，共同促进植物的入侵，从而减少入侵地的植物群落多样性[57-58]。甘肃马先蒿定殖成功后，通过半寄生特性，常寄生在禾本科和豆科植物根部并摄取其光合作用产物，提高对环境变化的适应能力[44]；加之在调查中发现其株高普遍高于群落中其他植物，这提高了甘肃马先蒿与当地植物竞争营养物质和光资源的优势，使其大量生长，从而限制当地植物的生长，降低了群落的物种多样性。同时，已有研究发现甘肃马先蒿水浸液对竞争植物的种子萌发和幼苗生长有明显抑制作用[59-60]，表明甘肃马先蒿释放的化感物质使当地植株的生长受到了抑制，使甘肃马先蒿具有更高的竞争能力，有利于其自身的生长，进而加剧甘肃马先蒿的扩张，减少当地植物群落物种多样性，最终使甘肃马先蒿形成单一优势群落。

综上所述，甘肃马先蒿入侵对群落物种组成和多样性的影响存在差异。入侵性本土植物甘肃马先蒿入侵和快速扩张改变了植物群落结构和组成。随着入侵程度的增加，当地植物的生长受到抑制，促使甘肃马先蒿逐渐成为群落中的优势种，并在高度入侵群落中显著降低了植物物种多样性。因此，需加强对甘肃马先蒿的生态监测，加大防除力度，以遏制其进一步入侵和扩张。本研究结果可为巴音布鲁克草原的生物多样性保护提供参考，但本研究仅对甘肃马先蒿入侵对群落组成和多样性的影响进行调查和研究，并未涉及不同入侵程度下甘肃马先蒿及群落中其他植物是否在功能性状上也会产生差异化的响应。未来还需要加强相关研究以便更好地揭示入侵性本土植物甘肃马先蒿的入侵机制，为研究同类型的入侵性物种提供借鉴。