海岸草本植物细根、叶片功能性状及其与土壤因子的关系

周友秀, 杨桂梅, 秦子博, 杨钰华, 江燕东, 黄柳菁

( 福建农林大学 风景园林与艺术学院, 福州 350002 )

对于脆弱的海岛生态系统来说,海岸起到生态屏障的作用,海岸植被处于海陆过渡区,对海潮冲刷、风沙入侵等具一定缓冲作用(王贵霞等,2005),具有重要的生态价值。但是,海岸前沿沙地长期受到海风、浪潮、强光高温以及人为干扰的影响,适生植物少,植物群落物种类型趋于单一(吴雅华等,2021),极具脆弱性,一旦被破坏或演替退化便很难自行恢复。植物在生长过程中会响应各种环境因子变化而采取合适的生存策略,具体会体现在功能性状上的变化(赵广帅等,2020)。目前,关于植物功能性状及其与环境的关系的研究较多集中在内陆森林和草地(张景慧等,2021;吴旭东等,2021;孙鹏等,2022),而针对海岸植物的研究相对较少,并且大部分集中在叶功能性状研究(刘远瞻等,2020;张秀芳等,2020;王旭等,2022;何雅琴等,2022)。例如,滨海竹类通过增加比叶面积和叶面积以提高对光资源的捕获及利用效率(李磊等,2022);乔木如木麻黄、湿地松等则减小比叶面积和叶面积、增加叶厚和叶干物质含量以维持高养分重吸收效率(周丽丽等,2019)等方面的研究。虽然有一些关于根系结构、形态及分布特征等研究,但是多集中在单一器官的功能性状。例如,孙佳等(2021)探讨滨海滩涂不同种群密度对植物根系形态及生长特征的影响;李永涛等(2020)研究分析海岸盐碱地不同林龄植物根系分布与土壤的交互影响等。

叶是植株地上部分对环境变化最灵敏且可塑性最大的器官,其性状特征对光合、呼吸、蒸腾等生理过程有直接影响(张林和罗天祥,2004;毛伟等,2012)。根系作为植物地下部分与土壤因子相互作用的重要器官(徐冰等,2010),细根(一般直径<2 mm)对土壤环境变化十分敏感(Mccormack et al., 2015),是吸收水分、养分的主要部位。环境因子如气候(樊宝丽等,2022;吴雅华等,2022)、纬度(王昊羽等,2022)、地形(尚艳琼等,2022)、土壤(张丽苗等,2023)、放牧(张琦等,2022)等都是塑造植物功能性状的重要影响因素。植物功能性状会随环境变化而发生变化(税伟等,2022),随着海拔的升高,叶干物质含量、叶片厚度、叶组织密度、叶相对含水量均显著增加(王超等,2021),细根平均直径、比根长、比根面积值逐渐增大(黄爱梅等,2023)。在喀斯特地区木本植物的枝-叶性状间大多具有相关性(钟巧连等,2018)。研究表明,当植物在适宜的环境条件下不同器官性状间更多地选择协同进化(赵文霞,2016;陈金艺等,2020;王钊颖等,2021),而当受到严重胁迫或处于极端环境下时则采取更强的权衡策略(高婷等,2017),如在水分胁迫下,骆驼刺苗的叶面积与比根长、比叶面积与根长、根组织密度呈极显著负相关(徐梦琦等,2021)。可见,植物功能性状对外界环境因子变化的响应机制并不是独立发挥,而是在同一器官性状间、不同器官性状间都存在一定联系。在海岸距离梯度下(由海向内陆延伸所形成的环境梯度),大风、水盐入侵影响逐渐减弱,各种环境因子(土壤质地、水盐及养分含量等)可能存在差异。在此条件下,植物的根、叶在各自器官性状间以及在不同器官功能性状间是否具有相关性,以及其对环境具有何响应机制尚不清楚。本文以福建平潭岛大福湾砂质海岸为研究区,由海及陆设置3个梯度,选取6个叶功能性状和5个细根功能性状指标,采用单因素方差分析和相关性分析等方法,拟探讨以下问题:(1)海岸3个梯度下植物功能性状间存在何种差异;(2)根叶功能性状间是否具有相关性,及其对土壤环境具有何响应机制。本研究旨在揭示海岸植物的适生策略,为海岸带植被的保护和修复提供一定的理论基础。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

平潭岛(119°32′—120°10′ E、25°15′—25°45′ N)位于福建省东部海域,其主岛海坛岛是福建省第一大岛。属于南亚热带海洋性季风气候,年均降水在900～2 100 mm之间,多集中在春夏季,年均蒸发量较高,约1 900 mm。研究区大福湾位于平潭岛东南,砂质海岸低平,灌木草本植物居多(陈国杰等,2022)。

1.2 研究方法

1.2.1 样方设置和群落调查 在2022年6月实地调研,按照由海及陆设置3个梯度(表1),即T1、T2、T3平均海拔分别约为3、7、11 m,梯度内环境因子基本相似。每个梯度内设置3个10 m × 10 m的样地,每块样地中随机选择3个2 m × 2 m的样方,共计27个样方,记录样方内所有草本物种、株数、高度、盖度。

表 1 梯度概况和植被特征Table 1 Gradient profile and vegetation characteristics

1.2.2 样品处理和测定 植物样品采集:在样方内,对每种优势种(重要值>0.1)随机选择3～5株摘取鲜重约为 20 g的生长成熟且健康叶片;至少采集3株根系样本,带回实验室。

植物样品处理:使用精度为0.001 g的电子天平测取叶片鲜重,再使用Image J(64 位)软件分析叶面积扫描图计算获得单叶面积(individual leaf area, ILA)。选用精度为 0.01 mm 游标卡尺测取叶厚度(leaf thickness, LT)。将叶片放入 80 ℃箱内烘 48 h 至恒重后取出称取干重,用以计算比叶面积(specific leaf area, SLA)、叶组织密度(leaf tissue density, LTD),叶干物质含量(leaf dry matter content, LDMC)。用去离子水洗净根表面附着土壤和杂质,选择未损坏的活根(细根,直径<2 mm)。使用精度为0.001 g的电子天平测取根系鲜重,用根系扫描仪(WinRHIZO Pro 2009b)分析得出根长、平均直径(root average diameter, RAD)、根表面积、根体积。在80 ℃箱内烘 48 h 取出称干重,计算计算比根长(specific root length, SRL),比根面积(specific root area, SRA),根组织密度(root tissue density, RTD)。将烘干至恒重的根、叶样品研磨成粉末过0.149 mm筛,采用酸溶-钼锑抗比色法测定叶磷含量(leaf phosphorus content, LPC)和根磷含量(root phosphorus content, RPC)。

土壤样品采集:使用土壤检测仪现场检测土壤含盐量(soil salt content, SSC)、土壤电导率(soil electrical conductivity, SEC);用50.00 mm × 50.46 mm的环刀在各样方重复采集0～20 cm土层样品3个,用于测定土壤容重(soil bulk density, SBD)和土壤含水量(soil water content, SWC);另使用同规格环刀重复采集0～20 cm土壤5次(梅花型)并混合均匀,并经过去除杂质、风干,电位法测定土壤 pH值(pH value, pH);一部分过0.149 mm筛,采用酸溶-钼锑抗比色法测定土壤全磷含量(soil total phosphorus, STP)。

1.3 数据处理

对不同梯度的土壤因子、植物叶、根功能性状采用单因素方差分析法(ANOVA)进行差异性分析,用均值和标准差表示测定结果,若方差齐性检验为齐性多重比较用 LSD 法,若不齐用 Dunnet’s T3(徐梦琦等,2021);采用Pearson相关性分析方法对植物功能性状间相关性进行分析;采用冗余排序(redundancy analysis, RDA)方法分析根、叶功能性状与土壤因子的关系。

用Microsoft Excel 2013、SPSS 26和CANOCO 5软件对全部数据进行处理、统计分析、绘图。

2 结果与分析

2.1 不同海岸距离的植物根、叶功能性状

2.1.1 叶片功能性状 由表2可知,植物单叶面积和叶磷含量由海到陆增大,叶厚表现为T1

2.1.2 细根功能性状 由表3可知,细根平均直径、根组织密度和根磷含量由海及陆逐渐增大;比根长和比根面积由海及陆逐渐减小。各梯度根功能性状变异范围分别为14.72%～91.85%、32.41%～136.24%、34.00%～133.44%。

2.2 功能性状相关性分析

由表4可知,研究区植物各叶片功能性状间存在相关关系。其中,叶厚与叶干物质含量、比叶面积、叶组织密度,叶组织密度与叶磷含量均呈极显著负相关,叶干物质含量与叶磷含量呈显著负相关;叶干物质含量与叶组织密度,比叶面积与叶磷含量均呈极显著正相关。

细根功能性状根平均直径、根磷含量与比根长、比根面积,根组织密度与比根面积均呈极显著负相关;比根长与比根面积呈极显著正相关。

叶片和细根功能性状间也存在不同程度的相关性。其中,叶厚与根平均直径,叶干物质含量与比根长、比根面积,比根面积与根磷含量,叶组织密度与根组织密度、比根长,叶磷含量与根组织密度、根磷含量均呈极显著正相关;比叶面积与根组织密度,单叶面积与根磷含量均呈显著正相关;而叶厚与比根长,叶干物质含量与根平均直径、根磷含量,叶组织密度与比根面积、根磷含量,叶磷含量与比根面积均呈极显著负相关;叶厚与比根面积、根磷含量,叶磷含量与比根长均呈显著负相关。

2.3 植物根、叶功能性状与土壤因子间的关系

2.3.1 不同海岸距离土壤环境因子特征 由表5可知,从海岸向内陆土壤容重、含水量、含盐量、 电导率、pH值逐渐减小;土壤全磷含量先降低后上升,且其值远低于全国平均水平(0.56 g·kg-1)(张增可等,2020),土壤含水量在3个梯度间存在显著差异(P<0.05),土壤容重、含水量、电导率、pH值在T1与T3间存在显著差异。

LT. 叶厚; ILA. 单叶面积; LDMC. 叶干物质含量; SLA. 比叶面积; LTD. 叶组织密度; LPC. 叶磷含量; RAD. 根平均直径; RTD. 根组织密度; SRL. 比根长; SRA. 比根面积; RPC. 根磷含量; SWC. 土壤含水量; SBD. 土壤容重; pH. 土壤pH值; STP. 土壤全磷含量; SSC. 土壤含盐量; SEC. 土壤电导率。LT. Leaf thickness; ILA. Individual leaf area; LDMC. Leaf dry matter content; SLA. Specific leaf area; LTD. Leaf tissue density; LPC. Leaf phosphorus content; RAD. Root average diameter; RTD. Root tissue density; SRL. Specific root length; SRA. Specific root area; RPC. Root phosphorus content; SWC. Soil water content; SBD. Soil bulk density; pH. Soil pH value; STP. Soil total phosphorus; SSC. Soil salt content; SEC. Soil electrical conductivity.图 1 植物根、叶功能性状与土壤因子间的RDA分析Fig. 1 Redundancy analysis (RDA) between plant root and leaf functional traits and soil factors

表 2 不同海岸距离植物叶片功能性状特征及相关性Table 2 Characteristics and correlation of plant leaf function trait characters in different coastal distances

表 3 不同海岸距离植物细根功能性状特征及相关性Table 3 Characteristics and correlation of plant fine root function trait characters in different coastal distances

表 5 不同海岸距离土壤因子及差异性Table 5 Soil factors and differences in different coastal distances

2.3.2 植物根、叶功能性状与土壤因子间的关系 通过RAD排序,分析植物功能性状对土壤因子的响应情况。由图1可知,土壤因子的解释量为52.05%。其中,含盐量的影响最大,其他依次是土壤含水量、电导率、pH值、土壤容重、土壤全磷含量。土壤电导率、含盐量、含水量、pH值与叶干物质含量、叶组织密度、比根长、比根面积均呈正相关,与根组织密度、叶厚、单叶面积、比叶面积、叶磷含量、根磷含量、根平均直径均呈负相关;土壤容重与比叶面积呈负相关;土壤全磷含量与细根、叶片的磷含量均呈正相关,但相关性较弱。

3 讨论

3.1 植物叶、根功能性状及性状间的关系

植物功能性状的变异程度通常受到生境和物种的共同影响(Campetella et al., 2020)。研究结果显示,在潮间带根、叶功能性状变异系数幅度最小,距高海潮线30～60 m的梯度上在最大。潮间带受水盐胁迫严重,生存物种极少,主要为香附子和盐地鼠尾栗2种,环境过滤使共存于局域生境中的植物性状变化表现趋同(何雁等,2021),也就意味着在恶劣极端环境中植物通常采取性状相似以维持互利共存关系(Laure et al., 2018; 程久菊等,2022),因此变异程度较低。在距高海潮线30～60 m的梯度上,优势种数增多,种间形态特征“各有所长”形成生存优势。例如,该梯度厚藤较大的叶面积使得地上竞争优势明显;狗牙根更大的比根长使其对地下资源获取能力更强,从而导致功能性状变异程度较高。

梯度下叶功能性状的差异变化显示,叶厚表现为T1

在不同的生长环境下植物会通过功能性状间的相互制衡来进行资源的获取与合理分配,最终形成适应环境的最优组合的功能性状(Wright et al., 2007)。在本研究中,植物叶性状间、根性状间以及根-叶性状间具有不同程度的相关性。其中,叶干物质含量与叶组织密度呈极显著正相关,叶厚与比叶面积、叶干物质含量、叶组织密度呈极显著负相关,意味着植物减小叶面积而增加叶肉密度,同时将叶片光合产物用来积累干物质,提高规避风险的能力(钟巧连等,2018)。叶磷含量与叶干物质含量、叶组织密度呈负相关,高磷含量利于植物光合作用,促进其生长;而高干物质含量、组织密度的植物周转生长速率慢,促进碳积累以抵御环境胁迫(Dijkstra &Lambers, 1989),说明植物在生长与防御间的资源分配的权衡,有较强的适应性。细根功能性状与前人研究结果相似(陈逸飞等,2022),细根的比根长与比根面积的大小能反映植物对土壤资源的利用效率,二者呈极显著正相关。随着比根长增加,比根面积也不断增大,能有效拓展根系在土壤中的资源可利用空间。通常根组织密度越大根系抵抗物理伤害能力和机械性越强,在自然环境中比根面积与其通常呈负相关,可在一定程度上反映植物在不同环境中对资源的分配策略(张月强,2014)。细根磷含量、平均直径与比根长、比根面积呈极显著负相关。通常根直径越小,根系呼吸速率越高,代谢活动越强,寿命也就越短,表明比根长、比根面积与不仅与根系的养分吸收有关,还与根的寿命有着密切联系(邱俊等,2010; Eissenstat et al., 2000)。

生境条件的差异会引起植物在成对性状间的权衡具有差异性(May et al., 2009)。表征抗逆能力的性状叶干物质含量、叶组织密度与获取资源的性状比根长、比根面积正相关,说明植物通过地下根系获取的水分和养分用于提高地上叶片的防御建造。本研究发现地上地下对应性状中,叶厚与细根直径、叶磷含量与根磷含量均呈正相关;而比叶面积与比根面积、比根长,叶和根的组织密度均无显著相关性,这与温带草地植物研究结果相似(周鹏等,2010)。这可能是因为根系结构复杂,多级分支的根系各有其用,具有不确定性(Guo et al., 2004),受到细根取样和处理方法的影响(戚德辉等,2015)。

3.2 土壤对植物根、叶功能性状的影响

土壤对植物功能性状的形成和塑造起着十分重要的作用。土壤因子与植物叶片、根系功能性状的冗余分析结果表明,土壤含盐量、含水量、电导率、pH值是影响海岸草本植物功能性状的主要因素,说明植物对土壤水盐变化敏感。不同海岸距离土壤因子结果分析表明,从海岸向内陆土壤含盐量、含水量、电导率、pH值等逐渐减小,土壤全磷含量整体较低。植物功能性状与土壤因子间的相关性研究结果表明,土壤含盐量、含水量、电导率、pH与叶干物质含量、叶组织密度、比根长、比根面积均呈正相关,与叶厚、单叶面积、比叶面积、叶磷含量、细根平均直径、细根组织密度均呈负相关。综上表明,距海近,植物叶干物质含量、叶组织密度、比根长、比根面积越大,表现为表现为叶“高投入、低收益”保存型、根“低投入、高收益”资源获取型策略;而距海远,植物叶面积、比叶面积、细根直径、细根组织密度越大,表现为叶片资源获取、根资源保存型策略。

通常土壤盐含量越高,土壤电导率、pH值也越高,三者均能反映土壤的盐碱程度(储冬生等,2020)。较高的盐含量、电导率、pH值说明土壤盐渍化程度高,可能存在盐胁迫。该海岸为砂质海岸,植被覆盖率低,地表升温快、蒸发强,再加上沙地保水保肥能力差,使水分成为限制沙化区植物生长的重要影响因子之一(常玲玲等,2017)。土壤含盐量、电导率、pH值及含水量由海向陆降低,距海越近植物叶面积、比叶面积越小,有利于降低水分蒸发维持体内离子平衡,防止出现生理性干旱;同时加大对结构建设成本的投入,表现为高叶干物质含量和组织密度,增强叶片抗逆性和防御能力。根系采取快速获取资源的策略,增加比根长和比根面积来积极吸收土壤的养分和水分满足快速生长需求,通过生长不定根以拓展生存空间有效利用资源,以及减小根直径加快周转速率。另外,高盐环境还会影响植物对养分的吸收利用效率(侯振安等,2001),表现在土壤含盐量、电导率、pH值与叶、根磷含量呈负相关。这说明植物能够采取合适的生长策略最大程度弥补生境的不足,维持自身生长与种群繁育。土壤容重是表征土壤紧实度和孔隙度的重要指标(郑丽婷等,2018),一般来说,土壤容重越大,土壤硬度越高越紧实,资源获取和运输难度越大,比叶面积等越小。土壤全磷含量与叶、根磷含量相关性弱,表明叶、根磷含量可能并非土壤全磷直接决定。除了研究区土壤具有较高的盐分影响植物对磷的吸收外,还可能因为植物采取了独特的适应机制。有研究表明,在缺乏磷元素时,植物会改变根外部形态,或者改变根系分泌物种类和浓度以提高根际土壤磷的有效性(余杭等,2022),从而满足自身需求。

4 结论

本研究通过分析海岸植物根叶功能性状特征及其与土壤因子的相关关系,受到物种数量和环境的差异性影响,各梯度功能性状变异程度不同。功能性状与土壤因子的冗余分析结果表明,土壤含盐量、含水量、电导率、pH值是影响海岸草本植物功能性状的主要因素,说明植物对土壤水盐变化敏感。海岸梯度下由于土壤异质性以及植物种类和数量差异性从而使功能性状表现各异,表现为不同的生存策略:由海向陆土壤含盐量、电导率、含水量及pH值逐渐下降,整体为低磷高盐碱,距海近的植物采取“叶片资源保守型、根系资源获取型”策略;距海远则采取“叶片资源获取型、根系资源保守型”。本研究结果可为了解海岸草本植物对环境梯度变化的响应机制和适应性提供一定参考价值,有利于借助分析土壤等环境特性按梯度筛选栽种适宜的物种,促进海岸植物的恢复和保护。海岸潮间带土层极薄且受水盐胁迫严重,可优先考虑根系发达、耐盐耐水淹等抗逆性极强的植物;从潮上带至靠近海岸基干林的区域通常易受沙埋、干旱和人为干扰等影响,但土壤条件逐渐改善,可以选择功能性状“各具优势”的植物增加物种多样性,加强人为保护,促进海岸植被的迅速恢复。

但是,影响植物功能性状的因素复杂多样,除外部环境因子还要考虑到物种遗传背景影响,今后需要结合多方面的影响因子和功能性状指标,进一步探讨海岸植物的适生策略。