城市公园水体中外来物种水盾草的生态防控理论研究与实践进展

曹加杰，顾泽文，丁真慧，王 妍，叶佳颖，吴撼冲，王成康，阮宏华

(南京林业大学，江苏 南京 210037)

城市公园中的水生植物景观是公园景观的重要组成部分[1-3]。由于人类活动等因素的影响，一些城市公园中湖泊水体的质量在不断下降[4]，因此，需要对城市公园中的退化水体进行生态恢复和景观营建[5-6]。在城市公园水体生态恢复和景观提升过程中，为了达到水清、岸绿和景美的目标，人工种植具有观赏性的外来水生植物物种，已经成为一种普遍现象[7]。这些水生植物外来物种不仅种子数量大、体积小和繁殖力强[8-9]，而且根状茎发达、建植能力强[10]，具有较高的观赏价值和较强的生态适应性[11-12]，并且其工程苗易于获得。因为这些外来水生植物物种的自身逃逸、扩散会对土著植物物种的生存、多样性和分布格局产生严重威胁[13]，故城市公园的管理部门需要高度重视外来水生植物物种的入侵问题。

外来植物物种入侵已经成为日趋严重的全球性问题。一般，采取物理清除、化学清除和生物防治等手段，防治外来植物物种入侵[14-15]。物理清除方法是人工或者利用机械将入侵植物的植株彻底清除[16]。化学清除方法是使用除草剂和农药等将入侵植物的植株灭杀，但是无法彻底清除植物的根部，而且使用化学药品会污染环境[17]。生物防治方法是利用入侵物种的伴生天敌物种，建立新的生物种群之间的平衡关系，环保且高效，但是引进的外来天敌物种可能会带来新的物种入侵问题，具有一定生态风险[18-19]。

水盾草(Cabomba caroliniana)是原产于北美洲和南美洲的大型沉水植物，常被用作水族馆观赏植物和水体生态恢复引种物种。在中国，水盾草在城市公园的水生植物景观营建和水生态治理与修复实践中被广泛应用。但是，由于管理不当，水盾草逸生野外，入侵了河流和湖泊水体，造成了一系列生态危害。在多种控制和清除水盾草的方法中，应用较多的是人工或利用机械清理水体中的软沉积物或者将水盾草连根拔除[20]、使用除草剂及其潜在替代品浓缩尿素溶液、引入水盾草的天敌象甲、水飞蛾或者草食性鱼类等方法[21]。仍然需要寻找防控水盾草反复爆发和对生态系统干扰最小的方法[22]。为此，本文根据水盾草的生理生态特性，综合分析能有效减少水盾草生物量的影响因素；根据水盾草生态控制的基本理论和方法[23]，从园林景观营建过程和后期水体生态稳定性维护管理的视角，对水盾草的生态防控手段的理论和实践问题进行分析，以期为稳定城市公园中的水生植物景观和治理水盾草扩散提供借鉴。

1 水盾草的生态学特性及其应用状况

水盾草是莼菜科(Cabombaceae)、水盾草属(Cabomba)的多年生沉水草本植物[24]。水盾草喜欢温暖湿润的气候，有一定抗干燥力[25]，在长期缺水状态下，其也可以存活[26]。水盾草的越冬能力较强，对水质和温度等条件没有严格要求，适应能力较强[27]。水盾草常见于平原地带的中小型河流、湖泊、渠道和缓流小溪等水体中。新生水盾草的茎叶较脆，在自然外力和水流等作用下，易断裂成若干段，每一段个体上仅需要具有一对展开叶片的节，就能通过折断式或断裂式无性繁殖传播，长成新的个体[28]。水盾草的断枝随着水流扩散，入侵至各个河流水系之中[29]。在水盾草的生长发育期，常见的伴生植物有黑藻(Hydrilla verticillata)、金 鱼 藻 (Ceratophyllum demersum)、苦 草(Vallisneria natans)和穗状狐尾藻(Myriophyllum spicatum)等。因为水盾草具有强繁殖力和传播特性，在较短时间内，其能在环境中迅速扩展，形成优势物种种群。

水盾草极具观赏性，常被用作水族箱中的背景草，也可以作为园林植物，用于造景。水盾草的叶片精细、雅致(图1)，细密的小叶簇拥成团状似菊花，常年翠绿，叶型依水深呈现多种形态。水盾草全株沉于水中，开花时，植株挺出水面3～5 cm，远望水面，可以看到大片星星点点的小白花朵。水盾草可以与挺水植物、浮水植物、水中生物和岸边卵石等相互搭配，营建出合理且具有观赏性的城市中的水环境。此外，水盾草兼具园林观赏和水体生态修复两种用途。因为喜欢在缓慢流动的水体中生存，所以水盾草适合大型人工水体绿化。水盾草有较强的耐污性且根系发达，常与土著水生植物物种构成自然植物群落，而被应用于人工湿地营建，或者以人工浮岛的形式单独栽植，水盾草对水体中的总碳、总磷、化学需氧量的去除率都达到50%以上[30]。

图1 水盾草的一部分植株(1)、花(2)、萼片(3)、花瓣(4)、雄蕊(5)和雌蕊(6)Fig.1 Part of plant(1),flower(2),sepal(3),petal(4),stamen(5)and pistil(6)of Cabomba caroliniana

2 水盾草的引种、入侵及其生态危害

水盾草原产于北美洲东部至南部和南美洲的巴西等地，因为其花叶精细、美观，常用作水族馆观赏植物而被引种至世界各地。由于丢弃等不当处置，使水盾草逸生至水域中定殖、扩散和传播。水盾草现在已经广泛入侵欧洲、大洋洲和亚洲[32]，都被当地列为外来入侵物种。在中国城市公园水体景观提升和生态恢复过程中，水盾草与土著植物共同用于改善城市公园水体的水质和美化景观。例如，南京市的梅花湖、玄武湖、月牙湖和莫愁湖都引种了水盾草。随着水环境质量提升工作的推进，城市公园中的水生植物群落多为人工短期构建，存在重景观轻生态、水陆交错带结构单一和生物多样性低等问题。为了短期的景观效果和水质调控，水盾草常以经验借鉴的方式被简单复制，导致其种群数量大、植物群落结构不合理、植物景观和生态功能单一，给水盾草的入侵和成为城市公园水体中的优势物种创造了条件[33-35]。在中国，1993 年，在浙江省宁波市东钱湖镇的水体中，首次发现了水盾草，之后，水盾草扩散到长江三角洲地区。目前，在江苏省太湖流域、上海市西部、浙江省北部、广西壮族自治区的柳州地区、湖北省武汉市、北京市、山东省的南四湖地区、陕西省西安市等的水体中都发现了水盾草[36]。在浙江省北部、江苏省南部和上海市局部水域中，水盾草已经成为优势物种。

研究表明，在城市公园退化水体的生态恢复与景观营建中，人工引种水盾草严重影响了土著物种的生存环境和空间，打破了原有生态系统的平衡，造成生态环境自净能力降低、水生生物的栖息地质量下降、植物景观单一和生态系统功能减弱等系列问题[37-39]。当野外逸生的水盾草大面积覆盖水面时，会堵塞河道和沟渠，影响排灌和泄洪。大量死亡的水盾草腐烂，会消耗水体中的溶解氧含量、破坏动植物生存环境和污染水体[40]。因此，水盾草对其所在的入侵地的水生生物群落、水环境、渔业和旅游业的发展带来较大的负面影响。总之，水盾草的入侵和扩散是一个不容小觑的生态问题。2016年，水盾草被列入《中国自然生态系统外来入侵物种名单(第四批)》中[41]。

3 水盾草的生态防控手段

3.1 基于生态位与种间关系理论的土著植物调控

在种间竞争和自然选择双重作用之下，生态系统中的每个时间、空间结构单位上都已经有一个特定的生物物种，表明其占据了一个空生态位，因此其他物种的入侵难以发生。“空生态位假说”认为，外来物种成功入侵是因为其占据了一个被入侵群落里的空生态位，相反则会失败。此外，物种间的关系也影响着群落的结构动态，通过生态位和种间关系，可以反映出种群间竞争变化和该群落的稳定性[42]。

在水生植物群落的调查中可以发现，金鱼藻、苦草和黑藻等水生植物与水盾草关联度较高，三者也是土著水生植物群落中的常见建群种。在江苏省南部和浙江省北部的水盾草入侵典型样地发现，在水盾草入侵的水生植物群落中，土著植物金鱼藻为最常见的沉水植物，两者种间相遇的百分率高达97%以上，其次为苦草和黑藻，其与水盾草的种间相遇百分率都大于80%[43]。选取江苏省内16处湿地中的1 965个样点开展调查，得到的金鱼藻与水盾草的种间相遇百分率为59%，苦草、黑藻与水盾草的种间相遇百分率分别为58.7%和51.7%[44]。

在共生群落生态位比较中，以华东地区水盾草分布的典型样地为例，通过测量不同水深中生物量的变化发现，金鱼藻、苦草和黑藻的最适生活水深为0.4～1.0 m，水盾草最适生活水深为1.6 m，水盾草在水深超过2.8 m 处也能广泛分布[45]。在四季的水深梯度上，水盾草与其他植物都处于不同生态位[46]。水盾草横向生长的宽度可达10 m，比其他水生植物种群的横向生长宽度宽得多。在纵向生态位分布和横向生态位分布上，水盾草和共存优势物种的竞争都不激烈，生态位重叠不高，故水盾草能够成功入侵当地水生植物群落。

在水生植物群落中，水盾草的生长情况与苦草、黑藻间呈消长关系，与金鱼藻不相关。由此可见，虽然水盾草更容易入侵金鱼藻占优势的群落，但是二者却互相影响较少，能够共存。在苦草、黑藻占优势的群落中，水盾草无法快速扩散，较难入侵该群落[47]。在季节变化、水体富营养化情况下，苦草具有较大耐受性，与水盾草的种间生态竞争大，在一定程度上对水盾草有控制作用。因此，金鱼藻、苦草等土著植物的良好生长能够抑制水盾草占据整个生态位(图2)。

图2 水盾草生态防控概念框架图Fig.2 Conceptual framework of ecological prevention and control measures for Cabomba caroliniana

3.2 基于物种多样性与群落密度的土著植物调控

植物群落中的物种越多，该群落对于外来物种入侵的抵抗力越强。因为当植物群落中的物种多样性水平较高时，不同物种的生命史周期相互交叠程度大，土著物种可以在长时间内对空间进行高效利用，而剩余的可以利用的空间则较少，所以外来物种难以入侵[48]。大量野外调查和研究发现，不同时空中的局域植物群落物种多样性与入侵性显著负相关[49]。例如，对美国44 个洲的考察发现，物种多样性水平高的植物群落比物种贫乏的群落更能抵御外来物种入侵[50]。在江浙一带的水盾草与金鱼藻、苦草、黑藻等为优势物种或共优物种的样地调查发现，水盾草易入侵并组成物种单一的群落，并迅速成为优势物种，其优势度大于50%。在控制外来物种水盾草入侵时，保持群落具有较高的物种多样性水平是一种有效防控水盾草的手段。

季节变化直接影响了沉水植物的种群密度和生物量。密度制约是自然植物种群普遍存在的特征，通过改变种群内每棵植株可以获得资源的数量，使邻体间发生光竞争和营养竞争[51]。尤其是秋季以后，沉水植物进入衰亡时期，水盾草的侧枝长度和生物量也明显减小，显著影响了水盾草的入侵趋势。在物种丰富的土著群落结构中，由于其他植物的竞争和抵御作用，虽然水盾草能保持一定的稳定状态，但是当季节变化时，平衡就会被打破，水盾草会大量生长[52]。高密度的土著物种群落能够有效地控制水盾草的入侵[53]，因此，保持土著植物群落的密度和多样性水平的稳定，对控制和防治水盾草至关重要。

3.3 基于附生藻类反馈作用对水盾草的防控

原有生态系统中的藻类会不可避免地接触到进入该系统中的外来沉水植物，从而在系统中诞生新的附生群落。这种新的附生群落有两种可能的组成形式，一是由原来附生于土著沉水植物的藻类组成，二是由入侵植物表面的新生藻类组成。附生群落与沉水植物对光照和营养的竞争在浅水湖泊生态系统中尤为激烈，附生群落中的藻类由于遮阴等方式，阻碍沉水植物获得光照和摄取营养，抑制其生长，造成其生物量减小，甚至使群落整体消亡[54]。

沉水植物与附生藻类间的相互正、负反馈机制可以应用于外来植物入侵的生态防控。将水盾草的断枝分别置于蒸馏水、从水盾草植株上提取的附生藻类溶液、从土著沉水植物(穗状狐尾藻)植株上提取的附生藻类溶液和混合附生藻类溶液中，研究水盾草的侧枝萌发量，结果显示，置入穗状狐尾藻表面附生群落溶液、混合附生藻类溶液中的水盾草断枝所生长出的侧枝数量、侧根长度和侧根数量都显著偏少。在短时间内，土著沉水植物附生藻类群落、混合附生群落能减缓水盾草的生长速度和扩殖能力，显现出了附生藻类的生物抵抗能力。但是，由于季节、温度和外部环境变化等原因，例如，冬季温度骤降时，土著物种穗状狐尾藻逐渐消亡，伴随土著物种的消亡，其附生藻类群落结构发生了变化，失去了抵御水盾草的能力[52,55]。

对沉水植物入侵机理的研究结果显示，附生藻类与沉水植物的相互反馈作用可能是土著物种与入侵物种竞争间的关键因素[56]。无论是土著物种的附生藻类群落单独存在，还是与入侵物种水盾草表面新生的附生藻类群落共同存在，都在一定程度上对水盾草的入侵具有控制和抵御作用。

3.4 基于非生物环境因子的调控

非生物因子调控是指通过改变生态系统中水生植物群落与非生物因子间的关系，达到调控甚至杜绝外来入侵植物的目的。生态系统中的非生物因子，例如，光照、水位和水质等，在很大程度上影响着外来植物能否成功入侵，以及入侵后有良好或恶劣的生长和繁殖环境[57-58]。可以根据入侵植物对于环境因子的喜好和利用状况，调控系统中的非生物因子，使之不满足入侵植物的生长需求，削弱入侵植物的竞争能力。

3.4.1 水位控制

将水盾草与周边水生植物分别置于0.0 m、0.5 m、1.0 m、1.5 m、2.0 m深度水层中，观察其生物量变化发现，在2.0 m深度水层中的水盾草长势最佳，在表层(0.0 m深度)的水盾草的存活率最低，在1.5 m深度水层处的水盾草的存活率才相对较大；随着水深的加深，金鱼藻、苦草和黑藻的相对最佳生长率都在不断减小[59]。降低水位可以将淹没的植物暴露在空气中，通过消灭植物的繁殖体达到减少植物种群数量的目的。冬季，在澳大利亚维多利亚贝纳拉湖水位下降时，水盾草的生长被有效抑制[60]。根据目标水体的水深和植物的适应性进行水位控制，对水盾草防控具有借鉴意义。

水位调控改变了水体的自然水文状况，对水体中的其他植物的密度、生物量和多样性水平造成的负面影响是否超过了对水盾草的积极抑制作用，还有待进一步研究[61]。水位调控不太可能成为长期的水盾草管理手段，但是这种影响在水位调控措施结束后，可以逐渐自然恢复[62]。

3.4.2 遮阴处理

早期的野外实验和室内实验都验证了光照是决定水生植物光合作用与分布的重要限制因子[63]。水下光照条件是影响沉水植物生长的最主要因素。不同水深具处的光照强度存在差异，水盾草在自然湖泊水体中的适宜生长水位与光照强度密不可分。

利用浮动遮阳织物，研究表面阴影对澳大利亚亚热带地区水盾草生物量的影响，分别在1 m、2 m 和3 m 深度处，实施0、70%和99%遮阴的处理；在120 d 内，99%遮阴处理下的水盾草生物量逐渐减小为零，而且沉积物中没有任何活物质；在70%遮阴条件下，2 m 和3 m 深度水层的水盾草生物量明显减小，但是1 m 深度水层的水盾草生物量未受影响；遮阴处理能在密集的水盾草种群中形成裸露的斑块，从而减少了水盾草种群的生物量[64]。在池塘水层上设置不同层数遮光布的人工遮阴处理，分别形成的光合有效辐射为100%、25%、10%和5%的光环境，模拟不同光照条件，随着遮阴程度的增加，不断减少水下植物的可用光合有效辐射，使水盾草的生物量、枝条长度、茎密度、花朵数量都明显减少[65]。

通过按顺序覆盖水体的某些部分来控制水盾草扩殖，同时防止水盾草的繁殖体移动到清除区域以外，能够较完全地覆盖池塘或湖泊，产生溶解氧含量、两栖动物迁移栖息地面积和水鸟栖息地面积减小等更小的负面影响。与其他常见的根除水盾草的方法(抽吸和除草剂)相比，遮阴可能是一种有效的生态防控甚至根除措施，对环境的影响也较小。

3.4.3 水质因子

利用江苏省南部和浙江省北部的水盾草入侵典型样地的数据，研究水盾草及其伴生群落中其他水生植物的优势度、生物量与各水质因子(pH以及溶解氧、化学耗氧量、总氮和总磷含量)间的关系发现，金鱼藻、黑藻的优势度、生物量都分别与水质因子不相关，水盾草、苦草的优势度、生物量都分别与水体透明度、溶解氧含量显著相关；水盾草的优势度、生物量都分别与水体中的溶解氧含量显著负相关，水盾草的生物量与透明度显著正相关，表明水盾草喜欢溶解氧含量低、透明度高的水体环境；而苦草的优势度、生物量分别与溶解氧含量显著正相关，说明苦草喜欢生活在溶解氧含量高的水环境中[45,66]。依据水盾草、苦草对水体中溶解氧含量的要求和适宜环境的差异性，将苦草作为水盾草入侵的生物指示物种，营造不适宜水盾草生长的环境。因此，调控水体中的溶解氧含量可以作为防控水盾草的一种手段。

3.4.4 水环境的酸碱度

在光合作用和维持碳平衡过程中，沉水植物除了直接利用溶解于水中的二氧化碳以外，还会利用无机碳(HCO3－)来作为碳源，因此，水体中的无机碳含量也成为沉水植物生长的重要影响因素。然而，在pH过高的水环境中，无机碳含量小，无法满足水盾草进行光合作用的需要，同时，水盾草利用并提取水体中的HCO3－能力相对较弱，从而影响了其自身生长[67-68]。

在pH 为4～6 的水体环境中，水盾草生长最佳；而当水体的pH为7～8时，其生长受到抑制；当水体的pH 大于8 时，水盾草的茎干和叶子都停止了生长[69]。在澳大利亚昆士兰州东南部调查水盾草与4 种土著物种黑藻、苦草、穗状狐尾藻、菹草(Potamogeton crispus)受水体pH 影响情况和竞争力比较时发现，所有物种都喜爱pH较低的水体环境，当水体的pH为6.5时，水盾草在生物量累积和茎芽长度方面都超过了其他4种土著物种；当水体的pH为7.5时，水盾草的生长能力大大降低，与其他物种相似；当pH大于7.5时，水盾草的各方面性能都低于土著物种，处于弱竞争状态，无法建立并取代土著物种[70]。在中国，水盾草与黑藻、苦草、穗状狐尾藻、菹草的种间相遇百分比都位于前五位，种间具有高联结性[47]，这对于治理外来入侵物种水盾草同样具有指导意义。关于不同pH 水环境改变水盾草与其他沉水植物的竞争能力和影响其竞争优势的事实，在今后对水盾草防控和本地植物管理恢复工作中可以得到利用。

4 结语与展望

基于影响水盾草生物量因素与防控方法的理论与实践研究，本文倡导生态控制的观点，通过控制群落生物与生境的长期稳定性，对生态系统干扰与污染最小化，找出有效针对外来物种水盾草的防治措施，避免损失和浪费资源。本文分析了水盾草防治的理论与实践应用中的研究成果，总结生态控制的基本理论和方法，提出通过对生态系统中土著物种、附生藻类和生态环境中非生物因子要素进行生态调控，从而达到对外来入侵物种水盾草防控的效果。提高土著植物群落多样性水平和种群密度、充分利用生态位竞争是控制外来入侵物种水盾草反复爆发的基础；沉水植物与附生藻类间的相互正、负反馈机制是抑制水盾草生物量增长的有效途径；调控生态环境中的非生物因子，尤其是光照、水位和水质等要素，能有效控制环境的稳定性，根据水盾草对环境因子的喜好和利用状况，削弱其竞争能力等。迄今，上述各种调控手段在控制水盾草入侵能力相关实验与实践中都取得了不同程度的成功，为生态防控水盾草带来了希望。其中，最快速和有效的措施是一次性技术中的通过遮阴调控非生物环境因子。通过遮阴，进一步影响其他非生物环境因子，例如，降低水体中的溶解氧含量，增加二氧化碳浓度，进而提高水体pH，改变受影响生态系统的物理和化学特性，提高对水盾草的控制水平。

本文围绕水盾草提出的生态防控措施或许能较好地解决传统方法防控水盾草的遗留难点，但是存在生态控制模式构建时间长、需要人为精确控制非生物因子、适用的土著物种与藻类仍需要继续筛选等问题，未来需要进一步开展相关研究。尽管目前尚未掌握外来入侵植物的生态防控机制，但是能够抑制水盾草的反复爆发，并在无生态污染下驱动本地群落通过自组织的方式维持生态系统的稳定性，逐步提高其对入侵物种的抵抗力，从长远看，生态防控方法比传统防控方法更具有优势和发展潜力。

从基础研究角度看，本文可以为城市公园水体中的其他水生植物群落提高抵抗入侵物种的能力的相关研究提供理论借鉴；从城市水体生态建设的角度看，便于在水体景观提升、生态恢复过程与后期维护管理中，稳定城市公园水体中的水生植物群落结构，保护土著水生植物资源，提高城市公园水体中的水生植物物种多样性；从经济和景观效果的角度看，降低人工干预以减少对外来物种在城市公园水体中的过度繁殖的清理成本，与土著植物群落共同构成稳定的公园水生植物景观；从应对其他外来物种入侵和防控手段的角度看，加强着眼于生态防控手段和模式的基础研究，在生态干预最小化和经年长效稳定运行下，对外来入侵植物形成长治久安的防控效果。