漆树新害虫天麻白粉蚧雄虫的发育过程和形态描述

李万万,王武萍,何学高,李 瑛,黄晓华*

(1.西北农林科技大学 林学院,陕西 杨陵 712100;2.中华供销合作总社西安生漆涂料研究所,陕西 西安 710061;3.国家林业和草原局西北调查规划院,陕西 西安 710048)

漆树(Toxicodendronvernicifluum)为漆树科(Anacardiaceae)漆树属(Toxicodendron)落叶乔木,原产于中国。其韧皮部流出的树液——生漆,是一种天然的涂料,其成膜具有耐腐蚀、耐溶剂、耐酸、耐磨、富有光泽等特性,是理想的环境友好型、可持续性和生物安全性涂料[1-2]。其漆籽提取的漆脂可以替代矿物蜡,还能应用于食品加工行业、化妆品行业和涂料行业,具有很大的开发潜力[3-4]。2012年以来漆树作为退耕还林的生态保护树种和特用经济林树种,在四川和陕西广泛种植[5],漆树资源得到扩大。然而要解决生漆产业的资源问题还不够。漆树的单株生漆产量低是核心问题[6],因此在进行漆树良种选育工作的同时,漆树的丰产栽培经营是漆树资源充分利用的当务之急。而漆树病虫害的防治则是漆树丰产栽培经营的重要一环。

在漆树良种选育过程中发现一种危害漆树根部的介壳虫,该虫以刺吸式口器吸取根部树液(图1B),对幼树的生长发育影响很大,轻者降低幼树的生长势,严重时导致幼树因根部腐烂,树叶变黄萎蔫(图1A),最终死亡。

A.地上部分;B.根部。

通过资料查阅和形态鉴定,确定为该虫天麻白粉蚧(Paraputogastrodiae),属于半翅目(Hemiptera),蚧总科(Coccoidea)、粉蚧科(Pseudococcidae),白粉蚧属(Paraputo)。该种昆虫由王子清[7]首次发现于四川危害天麻(Gastrodiaelata)的块茎,命名为天麻白粉蚧,汤祊德[8]也记载描述了采自陕西汉中危害天麻的介壳虫,定为新种——天麻蚁粉蚧(Formicococcusgastrodiae),但武三安和郑乐怡[9]认为以上是同一个种,以肛环毛数量大于6为属征,将该种归入蚁粉蚧属(Formicococcus)。后来又以无硬化棒作为重要分类特征,将该种归入白粉蚧属(Paraputo)[10],并对其雌成虫和3龄雌若虫进行了描述[11]。该种害虫除了危害天麻的根状茎外,还分布于悬铃木属(Platanus)、杨树属(Populus),以及朴树属(Celtis)树干基部的蚁巢内[11]。在陕西汉中市、四川省成都市和阆中市、贵州省的贵阳市、湖北省的十堰市竹溪县都有分布。

目前,天麻白粉蚧的雄虫形态和发育过程未有研究和报道。本研究记录了天麻白粉蚧新的分布区域和寄主,并系统观察了其雄虫不同发育阶段的形态特征和部分习性,补充了该种害虫的形态鉴定和生活习性等基础信息,有助于进一步进行其生物学特性和综合防治的研究。

1 材料与方法

1.1 标本采集

天麻白粉蚧的虫源于2021年6月采自陕西省安康市平利县龙头村3～4年生漆树根部。雄成虫采集时间为8月中旬。选择周围土壤干燥疏松的漆树,从树干基部开挖,发现树根后顺着树根延伸的方向挖,直至发现粉蚧,用小刀将粉蚧寄生部位的树皮与粉蚧一同取下,如果寄生于细根则剪下细根,放入50 mL离心管,标明寄主、采样时间和采样地点。采样完成后,将挖开的土壤回填踩实。

1.2 室内饲养和观察

选择即将产卵的雌成虫、卵囊或者刚孵化的若虫接种于完整的南瓜(Cucurbitamoschata)上饲养,南瓜放在盛有蛭石的长方形塑料盒中[12],蛭石用量大约为2/3的容器体积,蛭石的作用是固定南瓜、保湿、为粉蚧提供隐蔽环境。每周换1次或倒出翻动蛭石,以免蛭石粘上蜜露造成结块和发霉[13],约60 d换1次南瓜。将塑料盒置于孵化箱中培养。饲养过程设置温度(28±1)℃,湿度80%±10%,遮光。每周观察记录粉蚧的发育状况。

选取开始分泌蜡丝的2龄雄虫,放于滤纸保湿的培养皿(直径35 mm)中,培养皿以保鲜膜封口并用牙签戳出几个通气孔。设置10个重复,每个重复1只若虫。置于遮光孵化箱内培养,设置温度(28±1)℃,湿度80%±10%。每24 h观察雄虫的发育状况。在体视显微镜下观察各虫体的形态特征并拍照。

1.3 玻片标本制作和观察

玻片标本制作参照赵杰军等[14],卵直接染色,1龄若虫、2龄若虫、预蛹、蛹、雄成虫清理内含物时水浴时间不宜过长,根据材料而定,至虫体透明即可。透明整姿参照赵慧燕[15],在二甲苯中进行。用中性树脂封片,贴上标签。在MZL-117M生物显微镜下观察玻片标本,并拍照记录各虫体形态特征,测量体长体宽,体长为头部顶端至尾瓣连线的垂直长度或头部顶端至生殖鞘端部的长度,体宽为虫体最宽处长度。

1.4 数据处理

用Adobe Photoshop CC2018对图片进行处理,用Excel处理数据。

2 结果与分析

2.1 生活史

通过人工饲养观察发现,天麻白粉蚧营孤雌生殖和两性生殖,为卵胎生,卵在母体内发育,产出后才孵化。其发育过程为雌雄异型的不完全变态,雌虫发育过程只需蜕皮,为渐变态,雄虫发育过程属于过渐变态。从卵中孵化后,雌虫经历4龄,为1、2、3龄若虫和雌成虫;雄虫经历1、2龄若虫,预蛹和蛹,最后羽化为有翅的雄成虫。

2.2 卵

卵产于雌成虫腹部分泌的蜡丝组成的疏松卵囊内,呈红棕色(图2A)。长(0.53±0.08)mm,宽(0.33±0.02)mm,卵膜半透明,可以观察到足和触角紧贴腹面,口针在腹面头部两侧盘成线圈状(图3),卵已经开始发育为若虫。

A.卵囊;B.初孵若虫;C.1龄若虫;D.2龄末期雌若虫;E.2龄末期雄若虫;F.预蛹,带虫蜕;G.预蛹;H.蛹;I.雄成虫。比例尺:A,B,D～I,400 μm; C,200 μm。

图3 天麻白粉蚧卵的形态特征Fig.3 Microphotograph of egg specimens of P.gastrodiae

2.3 若虫

1龄若虫,椭圆形,初孵时体表光滑,呈橙黄色(图2B),后逐渐覆盖一层白色蜡粉,尾瓣处形成1对蜡质尾丝(图2C)。体长(0.55±0.01)mm,宽(0.31±0.01)mm。初孵若虫在雌成虫腹部卵囊中发育,体表微被蜡粉后离开卵囊寻找合适的位置固定取食,行动迅速。

玻片观察如图4,触角6节,基节最粗,端节最长,各节均具刚毛,第5节顶端有1根肉质感觉毛,端节上4根肉质感觉毛(图4C);单眼1对,眼旁各有1伴孔(图4B);口器发达,胸气门2对,小(图4F);爪无齿,爪冠毛顶端膨大,与爪近等长(图4I);腹脐1个,椭圆形,侧凹(图4G);背孔2对,唇瓣内缘硬化,唇瓣内缘硬化,每唇瓣上有3-5个三格腺和0-1根刺毛(图4H);肛环有内外2列环孔,肛环毛6根;尾瓣有条状硬化,尾瓣毛1根(图4E);刺孔群17对,缺C3,每刺孔群锥刺1-2根(图4D);腹面刚毛长,沿腹节内侧等距单列分布,三格腺整体上在腹面中轴两侧成纵带分布,每一个体节上左右各2-3个,背面毛相对较短,在体节上单列排列,三格腺沿体节呈横向不规则带状或单列分布。

A.虫体;B.单眼;C.触角;D.刺孔群;E.尾瓣;F.胸气门;G.腹脐;H.背孔;I.爪及爪冠毛和跗冠毛。比例尺:A,200 μm; B,10 μm; C,40 μm; D,E,F,G,H,I,20 μm。

2龄若虫,长椭圆形,腹缘蜡丝向尾部增长,体表蜡质加厚。前期固定取食。末期出现雌雄分化,雄虫较雌虫身体瘦长,体长(0.94±0.02)mm,体宽0.60 mm,尾瓣蜡丝长,触角露出显见(图2E),停止取食,行动灵活,找到合适的隐蔽处,如南瓜底部,之后虫体分泌絮状蜡丝,开始结茧。雌虫体长0.90 mm,体宽0.61 mm,腹缘蜡丝向尾瓣渐变增长,触角被蜡丝遮挡而不易见,固定取食,身体不分泌絮状蜡丝(图2D)。

2龄末期雄若虫玻片观察见图5,触角6节,第6节最长,第3节次之,着生5根感觉毛(图5B);尾瓣有硬化片,尾瓣毛1根,周围有相对较短的附毛(图5G);雌孔群17对,锥刺2～4根(图5F);三格腺在体表均匀分布,背面较腹面略密集;管腺2型,大管腺分布于C6-C17对应腹缘,1～3个(图5C,图5D),触角之间2个,小管腺分布于中足基节基部1～3个,腹面刚毛长度约为背面的3～4倍。

2.4 蛹

预蛹期,2龄若虫蜕皮后进入预蛹期,3～4 d。刚蜕皮时预蛹呈红棕色,头胸腹出现明显的分界,中胸背板近边缘区出现翅芽,朝向腹部(图2F)。之后虫体逐渐细长;触角紧贴身体,长度不达翅芽基部;翅芽紧贴身体,长度达中足基节;足粗壮而爪小;腹部各体节分节明显(图2G)。

蛹期,预蛹蜕皮后进入蛹期,5～6 d。初期黄褐色,体型比预蛹细长,长(0.92±0.07)mm,宽(0.36±0.03)mm;触角长度达翅芽基部或超过,长至后足基节;翅芽透明,朝向尾部(图2H)。后期体色变暗,被薄蜡粉,虫体更为细长,腹部体节侧缘突出,尾部尖。预蛹期和蛹期的虫体周身分泌一层薄薄的蜡粉和絮状长蜡丝,形成茧,在茧内发育和蜕皮,同时具有发达的胸足,行动灵活,有趋避能力,蜕皮时经体式显微镜灯光照射即死亡,说明其不喜光照。

蛹的玻片标本观察如图6,触角10节;单眼显(图6F);口器退化;胸气门2对,发达;爪尖细,具爪冠毛(图6C);背孔1对,位于腹背,唇瓣上无腺体(图6G);尾瓣毛1根,周围有较短的附毛(图6D);生殖鞘硬化,基部左右各具3根锥刺状毛(图6B);管腺和多格盘状腺腹背均有分布,但背部数量较多,管腺具有管领,分布于虫体体侧除头部和生长翅芽的体节,成群或呈带状分布(图6E、图6H);多格盘状腺分布于管腺内侧,不达虫体中轴,也分布于前足基部之间和后侧(图6I)。

2.5 成虫

雄成虫存活约3 d,虫体红褐色,被少量蜡粉,体长(0.94±0.02)mm;单眼发达,黑褐色;触角细长;前翅发达,半透明,长(0.96±0.02)mm,翅脉简单二分叉。腹末有1对蜡质尾丝,与虫体近等长(图2I)。雄成虫羽化后在茧中爬行活动,依次伸展足、翅、触角、蜡质尾丝,然后爬出茧寻找雌成虫交配。

玻片观察,雄成虫腹面如图7,触角10节,密布有刚毛和感觉毛。单眼3对,突出,头背面和腹面各1对,侧面1对(图7D、图7E、图7H)。胸气门2对,喇叭状(图7G)。前翅基部沿径脉有4根刚毛(图7C)。平衡棒端部有1根翅钩(图7F)。爪尖细(图7J)。生殖鞘硬化,突出,端部有两条丝状感觉毛(图7I)。背面毛较少在体节上单行排列,腹面毛呈带状,体侧较密。腺体为5格腺(图7L),偶有4格腺,2～4个分布于虫体体缘、胸气门附近以及头部下半部分左右未骨化部位。腹末尾丝尾丝1对,由3根长刚毛缠绕而成,着生的位置有1腺堆,腺堆由5格腺组成(图7K)。

3 结论与讨论

天麻白粉蚧雄虫发育过程为过渐变态,孵化后要经过1龄、2龄、预蛹、蛹、成虫5种虫态,行为表现可分为初孵若虫爬行扩散、若虫固定取食、化蛹、雄成虫羽化和交配4个阶段,各发育阶段的形态变异与其生物学功能紧密联系。研究其各阶段形态和习性,对天麻白粉蚧的生物学特性和提供防治对策具有重要意义。

初孵1龄若虫胸足、单眼、触角感觉毛发达,以扩散寻找适宜寄生位点为主,蜡腺稀疏,防御能力较弱。1龄若虫固定后主要以取食、积累营养为主,行动不便,体表蜡腺密度增大,蜡质保护层增厚。2龄末期可观察到雌雄外部形态和行为的分化,雄虫停止取食,寻找隐蔽处化蛹,且体缘出现管腺,分泌絮状长蜡丝结茧。预蛹和蛹口器退化,不再取食,足灵活,有趋避能力,怕光照,体表管腺和多格盘状腺分泌蜡丝和蜡粉形成茧,保护虫体。雄成虫触角和足发达,生殖鞘突出,适于交配。体表蜡腺数量和种类与各阶段的生物学功能相适应,固定取食阶段3格腺密度增大,化蛹阶段出现结构复杂的管腺和多格盘状腺,雄成虫除腺堆之外的其他体表腺体数量极少,赵晓燕等[16]对枣球蜡蚧雄虫研究时得出的结论与本研究一致。

本研究所描述的蚧虫的分类学地位有待验证,因为关于蚁粉蚧属(Formicococcus)和白粉蚧属(Paraputo)的分类定义存在2种意见,汤祊德[8]、Danzing&Gavrilov-Zimin[17]认为应以肛环毛数量作为分属特征,Williams[18]、武三安等[9]认为应以尾瓣硬化棒有无作为分属特征。此外,随着粉蚧新种的发现,根据以往的粉蚧雌成虫形态特征进行分类出现了局限性,粉蚧科下许多形态特征相似的属一级的特征不是很好区别,比如Distichlicoccous与Paraputo、Formicococcus与Paraputo的属征,因此在未来的研究中应该对粉蚧科下的属一级分类进一步予以讨论[19]。本研究所描述的雄成虫的虫体大小、单眼数量、足各节相对长度、生殖器、平衡棒等形态具有重要的分类价值[16],对粉蚧的分类及系统进化研究具有重要意义,也有助于揭示粉蚧的雄虫的产生机制和雄虫在种群发生中的作用[20]。