广东野生猪笼草的群落学与土壤养分特征

叶冬梅，余恩萍，龚军凡，刘庭宏，邱志敏，曹洪麟，王峥峰

1.中山市自然保护地管护中心，广东中山 528400；

2.中国科学院华南植物园，广东广州 510650；

3.中国科学院大学，北京 101400

猪笼草（Nepenthes mirabilis）是食虫植物的一个重要类群，属猪笼草科猪笼草属植物，为单属科，全球约有70 多种，主要分布于亚洲热带和大洋洲。其中，猪笼草是该科植物分布于中国的唯一种。据文献记载，猪笼草在中国主要分布于广东、广西、台湾和海南等地，且以广东分布数量最多、范围最广[1-2]。猪笼草植株矮小，为多年生草质藤本，生境特殊，作为热带食虫植物的代表种，引起了众多食虫植物爱好者的收集，在一定程度上威胁了其自然资源。杨庆华等[3]研究发现，全国范围内有50%的分布地已找不到猪笼草。野生猪笼草是中国热带沿海沼生植被的指示种之一，保护野生猪笼草及其生境，对保护生物多样性和热带沿海生态系统原真性具有重要意义。文章根据文献记载的猪笼草分布地，在广东省内猪笼草的主要分布区进行样方调查，分析其野生群落及土壤养分特征，为野生猪笼草资源保育提供依据。

1 研究区域概况与研究方法

1.1 研究区域概况

广东省野生猪笼草主要分布于珠江口及以南沿海地区。该研究的主要区域在广东沿海丘陵山地，在阳春市的鹅凰嶂省级自然保护区（以下简称鹅凰嶂保护区）、中山市五桂山的香山省级自然保护区（以下简称香山保护区）、珠海市的高栏岛（以下简称高栏岛）以及台山市的响水潭水库（以下简称响水潭水库）4 个地方设立猪笼草调查样地，开展野生猪笼草群落和土壤环境调查分析。

鹅凰嶂保护区是森林生态系统类型保护区，主要保护对象是以华南地区热带北缘季雨林和山地雨林为主体的森林生态系统。香山保护区坐落于五桂山内，总面积为5017.76hm2，地理坐标为22°23′5″N～22°30′12″N，113°24′49″E～113°29′19″E，水热条件丰富，也是森林生态系统类型保护区，主要保护对象为北热带沿海向南亚热带过渡的森林生态系统及以土沉香（Aquilaria sinensis）、四药门花（Loropetalum subcordatum）、驼峰藤（Merrillanthus hainanensis）和小灵猫（Viverricula indica）等为代表的珍稀濒危野生动植物及其栖息地。响水潭水库坐落于江门古兜山省级自然保护区外围的西南部丘陵地带，水库周边林地属水源涵养林，森林植被覆盖良好，以自然次生林和马尾松针阔混交林为主。高栏岛位于珠海市西部，原为海岛，20多年前围海造陆建设高栏港后与大陆相连，岛上植被茂密，观赏植物种类丰富，自然条件优越。

1.2 研究方法

1.2.1 群落调查与土壤采集

（1）群落调查

在鹅凰嶂保护区（3 个）、香山保护区（7 个）、响水潭水库（2 个）以及高栏岛（1 个）4 个地方共设置了13 个面积为4m2的样方（见表1）。对样方内的所有草本植物进行调查并记录其种类、株（丛）数、平均株高、盖度等信息，同时进行土壤取样。对于样方内少量低矮灌木也进行了同样记录，但在数据分析时，仅分析草本植物。

表1 野生猪笼草样方信息Tab.1 Sample Information of Wild Nepenthes mirabilis

（2）土壤采集

在每个样方内进行土壤采集，用内径为15cm 的取土钻，在样方内取5 个0cm～20cm 的土样合成一个混合样，带回实验室烘干并研磨处理，测定其pH，有机质，N、P、K 营养成分，以及Cu、Zn、Pb、As、Cr、Ni、Cd 等元素含量。为比较猪笼草群落与其群落外的土壤养分特征，在香山保护区猪笼草样地分布谷地的临近山坡地（无猪笼草分布），用同种方法采集相同份数的土壤，带回实验室做相同处理。

1.2.2 群落学特征

（1）重要值

重要值是在计算、评估物种多样性的重要指标，以综合数值表示物种在群落中的相对重要性[4-7]。计算公式为：重要值=（相对密度+相对频度+相对显著度）/3。

相对密度=（样地内某种植物的个体数/全部植物的个体数）×100%；

相对频度=（某种在全部样方中的频度/所有种的频度总和）×100%；

相对显著度=（样方中某种个体盖度和/全部个体盖度和）×100%。

（2）多样性

多样性指数是指用来衡量物种多样性丰富程度的指标，文章选择群落学调查中常用的Shannon-Wiener 多样性指数(H′)、Simpson 指数(D)、均匀度指数(J)来描述猪笼草所在群落的物种多样性。计算公式为：。其中，S 为样地内物种数；Pi为第i 种个体所占比例；N 为样地物种个体总数；ni为第i 种的个体数。

1.2.3 土壤化学性质

土壤化学分析方法和各元素测定均参照行业标准[8-12]。数据采用Excel 2016 和SPSS 26.0 进行处理分析。

（1）土壤pH：电位法；

（2）土壤全氮：凯氏法；

（3）土壤水解性氮：碱解扩散法；

（4）土壤有机质：重铬酸钾容量法；

（5）土壤全磷：NaOH 碱熔-钼锑抗分光光度法；

（6）土壤全钾：NaOH 熔融法；

（7）土壤速效磷：分光光度法；

（8）土壤速效钾：乙酸铵浸提法；

（9）土壤元素：火焰原子吸收分光光度法。

2 结果与分析

2.1 植物区系与组成特征分析

广东猪笼草群落有草本植物40 种，隶属于20科38 属，其中种子植物20 科32 属33 种。有94.87%的属仅含1 种植物，38 个属中只有2 个属含2 种植物。77.78%的科只含单属单种。种类最丰富的为禾本科植物，含6 属6 种；其次是莎草科，含5 属5 种。

植物区系是某一地区所有植物物种的总称，是在一定的自然环境中，特别是在自然历史环境中植物发展演变的结果。植物区系学可以帮助确定不同等级植被单位的种类组成。参照吴征镒世界种子植物属的分布区类型系统[13]，将猪笼草群落草本种子植物分为了7 个类型（表2）。猪笼草群落种子植物的32 个属中，有5 个属为世界分布型，占15.63%；余下的27 个属都是热带分布类型，占总属数的84.37%，充分说明猪笼草群落组成种类的热带性质。

表2 猪笼草群落种子植物属的分布区类型统计Tab.2 Areal Types Statistics of Genera in N.mirabilis Community

2.2 群落结构特征分析

该调查的猪笼草群落为沿海丘陵地猪笼草群落，其海拔主要在300m 以下，主要分布于向阳潮湿的山坡和石缝中。该调查猪笼草群落内有较多的小灌木，主要种类有岗松（Baeckea frutescens）、野牡丹（Melastoma malabathricum），岗松在猪笼草群落中尤为明显，在4 个地方的样地都有其分布，共计7 个样方；草本植物主要有猪笼草、芒萁（Dicranopteris pedata）、鳞籽莎（Lepidosperma chinense）、垂穗石松（Palhinhaea cernua）等，共计824 株。在13 个样方里，猪笼草共计166 株，平均高度68.55cm；最大高度180cm，有60 株左右；最小高度5cm，有5 株。其他草本植物高度在1cm ～200cm 之间，平均高度56.39cm。猪笼草群落平均盖度达69.15%。

2.1.1 重要值分析

重要值主要表现种群在群落中的优势程度。对4 个地方的猪笼草群落进行重要值分析发现（表3），猪笼草在4 个地方的每一个样方中均有分布，占绝对优势（IV=20.11），芒萁、鳞籽莎和垂穗石松的重要值也较高。猪笼草群落的伴生种中，只有毛果珍珠茅（Scleria levis，IV=3.24）出现在了4 个地方；芒萁（IV=15.86）、鳞籽莎（IV=13.83）、垂穗石松（IV=5.11）、小叶海金沙（Lygodium microphyllum，IV=2.34）、乌毛蕨（Blechnopsis orientalis，IV=2.44） 和黑莎草（Gahnia tristis，IV=2.16）这6 个物种出现在了3 个地方；五节芒（Miscanthus floridulus，IV=4.98）、华南谷精草（Eriocaulon sexangulare，IV=3.68）、闽粤千里光（Senecio stauntonii，IV=2.24）、广州蛇根草（Ophiorrhiza cantonensis，IV=2.28）和棕叶芦（Thysanolaena maxima，IV=0.95）这5 个物种出现在2 个地方；余下的27 个物种仅在1 个地方有分布。

表3 猪笼草群落重要值Tab.3 Important Values of N.mirabilis Community

2.1.2 多样性分析

对4 个地方的猪笼草群落进行多样性分析（表4）。

表4 不同地方的猪笼草群落多样性Tab.4 Community Diversity of N.mirabilis in Different Places

就Shannon-Wiener 指数而言，香山保护区＞鹅凰嶂保护区＞高栏岛＞响水潭水库。Shannon-Wiener多样性指数包含2 个成分：物种数和各种间个体分配的均匀性，如果各物种之间的个体分配越均匀，H′值就越大；如果每一个体都属于不同的物种，H′值最大，反之则最小。当个体出现的紊乱和不确定性越高，多样性也就越高（H′值越大，群落多样性越高）。

Simpson 多样性指数描述从一个群落中连续两次抽样所得到的个体数属于同一种的概率，Simpson多样性指数=1-随机取样的两个个体属于不同种的概率。就Simpson 指数而言，高栏岛＞鹅凰嶂保护区＞香山保护区＞响水潭水库，Simpson 指数值越大，说明群落多样性越低。

均匀度指数在数值上等于实际多样性与理论上最大多样性之比，反映了各物种个体数目分布的均匀性，可以衡量群落中各种类个体数量差异程度。物种数目越多，多样性越丰富；物种数目相同时，每个物种的个体数越平均，则多样性越丰富。就均匀度指数，高栏岛＞鹅凰嶂保护区＝香山保护区＞响水潭水库。

2.3 土壤养分分析

2.1.1 猪笼草群落土壤特征

该调查采集的土壤样品颜色偏黑，粘性较大。对4 个地方的土壤样品数据进行分析（表5）。根据中国第二次土壤普查养分分级标准，该调查的4 个地方的猪笼草群落土壤的有机质、全氮、碱解氮、全钾、速效钾含量都比较高或极高；而磷含量偏低[14]。

表5 猪笼草群落土壤养分及部分元素含量Tab.5 Contents of Soil Nutrients and Some Elements in N.mirabilis Community

根据《土壤环境质量农用地土壤污染风险管控标准（试行）》（GB 15618-2018），猪笼草群落的As、Cr、Cd 含量都在正常范围，但Ni、Pb 的含量超过土壤风险筛选值。

鹅凰嶂保护区和香山保护区的猪笼草群落土壤的Ni 含量高于筛选值（70mg/kg），香山保护区的土壤最为突出。猪笼草群落生长在地表水相对丰富的粘性较大的土壤中，而Ni 在水中迁移时，有80%的迁移量是形成沉淀和共沉淀向底质迁移，水体中大部分的Ni 都富集在底质沉积物中[15-19]。土壤的有机含量会影响土壤颗粒对Ni 的吸附能力和存在形态，有机质含量高的土壤对Ni 的吸附能力强。粘性土的有机质对Ni 有着强吸附持留作用，土壤对Ni 的吸附越多,土壤全Ni 含量也越高。

鹅凰嶂保护区、香山保护区和响水潭水库3 个地方的猪笼草群落土壤Pb 含量均高于风险筛选值（90mg/kg），响水潭水库的土壤最为突出。重金属污染物绝大部分都富集在泥沙颗粒上，且Pb 在土壤中会发生络合反应，可溶性Pb 含量在酸性土壤中一般较高，酸性土壤中的H+可将Pb 从不溶的铅化合物中溶解出来。

2.1.2 群落内外土壤差异性

猪笼草偏好潮湿向阳的生境。研究调查的群落大部分在山溪边上，地表水较丰富，土壤粘度较大。为解释猪笼草的生境偏好，对样地内外的土壤养分特征进行了比较分析（表6），发现猪笼草群落土壤的全磷和全钾高于样地外的，且猪笼草群落土壤酸性较低。二者的pH、全磷含量及全钾含量有着显著差异。

表6 群落内外土壤养分差异性分析Tab.6 Difference Analysis of Soil Nutrients inside and outside the Community

猪笼草群落的土壤颜色偏黑，粘性较大，与当地的红壤、赤红壤有着较大的差异。沼泽土含大量有机质或泥炭，是有机质积累及还原作用强烈的土壤，质地较黏[20-21]。猪笼草是沼生植被，结合其群落的土壤特征（粘度较大、颜色偏深，有机质含量高），与泥炭土性质类似，但是南方气温高，物质循环快，难以形成泥炭土。

3 结论与讨论

3.1 结论

对广东省内野生猪笼草分布较为集中的4 个地方进行其资源现状调查发现，广东省内的野生猪笼草偏好相对湿度较大的低海拔阳坡，群落热带性质明显；其种群数量较少，结实量大，但是有效种子少。整体上，单一群落多样性较低，物种数量较少且分布不均。

猪笼草群落土壤偏酸，土壤有机质和氮、钾含量都较高，但是磷含量却很低，沼生性质明显。

3.2 讨论

猪笼草群落伴生种较多，对于草本植物群落的优势种确定，传统的重要值计算公式或许需要进一步改进。郭倩[4]研究发现，结合植物的地上生物量计算草本植物群落的重要值来确定优势种更为合理。因此，猪笼草群落的优势种确定可结合其生物量来进一步确定。

猪笼草群落土壤呈酸性，这与其伴生种芒萁、岗松等酸性指示植物相吻合[22]。有机质和全钾作为植物生长主要营养物质和必需元素，其含量情况直接影响植物的生长状况。根据中国第二次土壤普查养分分级标准，猪笼草群落土壤的养分含量（N、K、有机质）都较高（一级或二级），这与沼泽土[21，23-26]类似，且群落伴生种鳞籽莎、华刺子莞（Rhynchospora chinensis）、匙叶茅膏菜（Drosera spatulata）、华南谷精草等是典型热带沿海沼生植被的组成种类，猪笼草也是热带沿海沼生植被的指示种之一，这充分说明猪笼草群落的沼生性质。

猪笼草群落的土壤有机质和N、K 含量都在一级或二级里面，但是P 含量却很低，推测猪笼草生境普遍存在土壤缺P 的问题。土壤有机质的含量对土壤其它物质如P、N 的含量都有影响，但对比香山保护区其无猪笼草分布的其他区域的土壤养分情况，香山保护区猪笼草群落土壤的全P 含量和全K 含量都有显著差异性，且样地内的含量大于样地外。土壤中P 含量的多少通常成为植物生长的限制因子，土壤缺P 是中国南方地区普遍存在的土壤养分质量问题[27-29]，猪笼草群落生境的土壤P 含量偏低，但却显著高于同区域无猪笼草分布的土壤，说明适宜其生长的土壤是高P 的（相对于同一区域而言）。由于植物对某些元素的高需求，为了从外界吸收足够自身生长的养分，会在生长过程中形成独特习性。杨庆华等[3]对广东高栏岛的猪笼草研究发现，猪笼草生长受到P 的限制，其捕虫笼和茎干对K 的含量极高的，这与文章土壤养分分析评价结果是一致的。但是研究发现猪笼草群落生境土壤N 含量是较高的，这与前人的研究有出入[3，30-32]，可能原因是香山保护区人工造林过程施加了N 肥或者是因为造林后的土壤得到了改善，或是猪笼草本身就喜好高N 土壤，只是在低N 的环境中更有利于其余别的物种竞争，这个有待进一步论证。

猪笼草作为重要的食虫植物之一，也是重要的沼生植被之一，且具有良好的药用价值，其生境偏好明显，就地保护是很有必要的，并同时进行种质资源的收集与利用。