替代饲料饲养对红肩瓢虫捕食作用的影响

孙 莉，陈 霞*，高改改，闫成进

（1.福建省农业科学院植物保护研究所/福建省农作物害虫天敌资源工程技术研究中心/福建省作物有害生物监测与治理重点实验室/农业部福州作物有害生物科学观测实验站，福州 350002；2.福建农林大学植物保护学院，福州 350002；3.温州科技职业学院，温州 325006）

红肩瓢虫HarmoniadimidiataFabricius 隶属于鞘翅目Coleoptera，多食亚目Polyphaga，扁甲总科Cucujoidea，瓢虫科Coccinellidae，瓢虫亚科Coccinellinae，瓢虫属Harmonia[1]。该瓢虫在尼泊尔、印度、日本、巴基斯坦有分布；在我国，分布于广东、福建、江西、宁夏、河南、新疆、浙江、台湾、湖南、广西、香港、四川、贵州、云南、西藏等地[2-6]。

红肩瓢虫有点肩变型H.dimidiate(F)abhumeralisWeise 和豹斑变型H.dimidiata(F)absicardiModer[7]，在福建的福州、泉州、漳州、龙岩、南平、三明、宁德采集到的多为豹斑变型，台湾也称之为“小十三星瓢虫”[8]。红肩瓢虫可捕食甘蔗绵蚜CeratovacunalanigeraZehntner、竹蚜TakecauistawanusTakahashi 等[9,10]，也可捕食橡副珠蜡蚧ParasaissetianigraNietner[11]、橡胶龟蜡蚧CeroplastesfloridensisComstock[12]、橄榄星室木虱PseudophacopteroncanariumYangetLi[13]等其他害虫。红肩瓢虫对蚜虫捕食能力强，4 龄幼虫和成虫对棉蚜AphisgossypiiGlover 的捕食量最大，分别为146.2 和161.7 头[14]，成虫一生灭蚜量约11550.5 头[15]，在蚜虫生物防治中具有重要应用价值。

目前在国内外对红肩瓢虫的研究主要集中在天敌瓢虫的种类调查[10,12]、以蚜虫为猎物的捕食能力[16]，或不同温度[17]、光周期[18]条件下红肩瓢虫的生长、发育影响的研究，替代猎物的研究[19]较少，红肩瓢虫的大量扩繁更是鲜见。用替代饲料或人工饲料大量扩繁天敌是生物防治应用的重要手段。据报道，橘小实蝇BactroceradorsalisHendel 卵可作为红肩瓢虫扩繁时成虫期的替代饲料，但在幼虫期使用效果不理想[19]。地中海粉螟卵是一种成功应用于捕食螨[20]、赤眼蜂[21]、异色瓢虫HarmoniaaxyridisPallas[22]等大量扩繁的昆虫源饲料，作者尝试用地中海粉螟卵饲喂红肩瓢虫，发现可以满足红肩瓢虫的正常发育及生殖需求（另文报道）。

扩繁天敌的最终目的是控制害虫，地中海粉螟卵饲喂的红肩瓢虫对蚜虫的捕食作用尚不明确，为了更全面地评价地中海粉螟卵对于红肩瓢虫的饲喂效果，分别以地中海粉螟卵和蚜虫饲喂幼虫，待发育至成虫后进行对豆蚜AphiscraccivoraKoch 的捕食功能反应和寻找效应等研究，以明确该替代饲料对红肩瓢虫控害效能的影响，为红肩瓢虫的大量扩繁和田间应用提供依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

豆蚜AphiscraccivoraKoch 采自福建省农业科学院植物保护研究所（福州市）的豇豆植株，在室内以豇豆苗饲养5 代以上，本试验选取2～3 龄若蚜。

红肩瓢虫采自福州市晋安区玉米上，在室内温度26～28 ℃、相对湿度75%～80%、光周期16L∶8D条件下，用豆蚜饲养5 代以上，收集4 h 内产的卵。

地中海粉螟饲养于福建省农业科学院植物保护研究所，以面粉、麦麸为饲料，在室温26～30 ℃、相对湿度75%～80%条件下饲养，将收集的卵经-18 ℃冷冻处理24 h 以上后使用。

1.2 饲养盒

幼虫饲养盒：容积为100 mL 塑料盒，盒盖上开直径约40 mm 的开口，用100 目的纱网封口，作为透气口，塑料盒中放置1 小海绵块，浸湿以提供水分或蜂蜜水。

捕食功能反应试验饲养盒：500 mL 塑料盒，上口直径116 mm，下底直径80 mm，盒盖上开直径60 mm的开口，用100 目的纱网封口，作为透气口。

1.3 饲料处理

试验设以下处理，（1）冷冻的地中海粉螟卵加水（EW）：以冷冻的地中海粉螟卵为饲料卵，小海绵块吸满纯净水为水分来源，海绵块与饲料卵保持距离，以免浸湿饲料卵妨碍瓢虫取食；（2）冷冻的地中海粉螟卵加10%蜂蜜水（EH）：以冷冻的地中海粉螟卵为饲料卵，小海绵块吸满10%蜂蜜水为水分来源，海绵块与饲料卵保持距离，以免浸湿饲料卵妨碍瓢虫取食；（3）豆蚜为对照（CK）：以鲜活豆蚜为饲料。

1.4 幼虫的饲养

将红肩瓢虫1 龄幼虫放入饲养盒中，进行单头饲养，按试验设计每天提供充足的饲料（约0.10～0.20 g卵或400 头左右豆蚜，以当天取食完仍有少量剩余为准）并及时更换饲养盒和提供水分或蜂蜜水的海绵块以保证环境清洁，直至羽化。饲养条件为（25±1）℃、RH 70%～80%、光周期16L∶8D。

1.5 捕食功能反应试验

饲养盒中分别按照50、100、150、200、250、300 头/盒的密度放入2～3 龄豆蚜，每盒放入新鲜的长约100 mm 的豇豆苗（豇豆苗根部栽种在5 mL 装有水的指形管中，用棉花封口保持水分），以保持蚜虫的活力。红肩瓢虫羽化后仍饲喂与幼虫期相同的饲料，2 d 后取出，饥饿24 h，然后放入饲养盒中，每盒1头，5 次重复，在（25±1）℃、RH 70%～80%、光周期16L∶8D 的恒温箱中培养24 h 后观察记录蚜虫的被取食情况。

1.6 数据统计与分析

试验数据用Excel 进行初步统计分析，捕食功能反应类型模拟等用DPS 7.05 软件进行分析，采用SPSS 19.0 软件进行单因素方差分析（One-way ANOVA），并用新复极差法（Duncan）进行多重比较。

捕食功能反应模型用Holling II 型圆盘方程来模拟，Holling II 型圆盘方程：Na＝aN0/(1＋aThN0)，式中：Na为猎物被捕食数量，a为瞬时攻击率，N0为猎物初始密度，Th表示捕食1 头豆蚜所需的时间[23]。

寻找效应是捕食性天敌攻击猎物的一种行为效应，与猎物的密度有密切关系[24]，Holling 提出寻找效应数学模型：S＝a/(1＋aThN0)用以计算红肩瓢虫对豆蚜的寻找效应，S为寻找效应，a为瞬时攻击率，Th表示捕食1 头蚜虫所需时间，No为猎物初始密度。

红肩瓢虫对豆蚜的捕食量用Holling 功能反应新模型进行拟合[25]，Na＝a·exp(-b/N0)，Na为捕食者捕食的猎物数量，a为捕食者的最大捕食量，b为无竞争状态下的最佳寻找密度，

2 结果与分析

2.1 红肩瓢虫对豆蚜的捕食功能反应

将各处理红肩瓢虫对豆蚜的实际日捕食量进行显著性差异分析（表1），结果表明在同一处理中，豆蚜密度在50～200 头/盒时，红肩瓢虫的捕食量因豆蚜密度的增加而增大，呈显著性差异；豆蚜密度在250～300 头/盒时，瓢虫的捕食量不再因豆蚜密度的增加而大幅增加，无显著性差异；同一猎物密度下（除豆蚜密度为200 头时，各处理雄成虫的捕食量显著低于雌成虫），各处理瓢虫的平均日捕食量无显著性差异；EH 处理的雌性瓢虫对豆蚜的平均日捕食量可达（208.40±33.13）头，最为接近CK 组雌成虫的最高平均日捕食量（223.60±14.74）头。雄成虫对豆蚜的平均日捕食量略低于同种食物处理的雌成虫，蚜虫密度为200 头/盒时，雄成虫对豆蚜平均日捕食量显著低于同种食物处理的雌成虫，其余蚜虫密度下雌、雄成虫捕食量差异不显著，各食物处理的雄成虫对豆蚜的平均日捕食量不存在显著性差异。

表1 不同食物处理的红肩瓢虫对豆蚜的日捕食量Table 1 Daily consumption of H.dimidiata fed on different foods to A.craccivora

在豆蚜密度为50～300 头/盒，以地中海粉螟卵饲喂至成虫的红肩瓢虫对豆蚜的捕食量先随着猎物密度的增加而增加，之后则出现缓慢增加或者平稳的现象，属于负加速曲线，符合Holling II 型功能反应类型，可以用Holling II 型圆盘方程进行拟合。经拟合后，功能反应方程中1/N0与1/Na之间的线性相关系数（r）均大于r0.01（＝0.917），说明捕食者的捕食量与猎物密度间呈极显著性相关。再通过对理论日捕食量与实际日捕食量进行卡方检验，各处理的Person 卡方值均小于P0.05＝11.07，说明理论值与观察值较为吻合，拟合出的捕食功能反应模型（图1）可以较好反映各处理的红肩瓢虫成虫对豆蚜的捕食规律。

图1 不同食物处理的红肩瓢虫对豆蚜的捕食功能反应曲线Fig.1 Predatory functional response curve of H.dimidiata fed on different foods to A.craccivora

捕食功能反应的参数中a、Th、a/Th值均可描述红肩瓢虫对豆蚜捕食作用的强弱，但控害效能a/Th值更能全面准确反映捕食作用的大小。结果表明（表2），EH 处理的红肩瓢虫雌成虫的控害效能a/Th值最大，为683.59，理论日最大捕食量也以EH 处理的雌成虫最大，485 头，接近CK 组雌成虫的497.27 头。

表2 饲喂不同食物的红肩瓢虫对豆蚜的捕食功能反应Table 2 Predation functional response of H.dimidiata fed on different foods to A.craccivora

表3 Holling 功能反应新模型及最佳寻找密度预测Table 3 The new Holling functional response model and prediction of best searching densities

2.2 红肩瓢虫对豆蚜的寻找效应估计

将相应的数值代入寻找效应公式中，结果表明（图2），在豆蚜密度为50 头/盒时，红肩瓢虫的寻找效应最大，随着豆蚜密度的增加，红肩瓢虫的寻找效应逐渐变小。相同猎物密度情况下，雌、雄成虫均以EH 处理的寻找效应最为接近蚜虫处理，而EW 处理略低。

图2 红肩瓢虫寻找效应与豆蚜密度的关系Fig.2 The relationship between searching efficiency of H.dimidiata and the densities of A.craccivora

2.3 红肩瓢虫对豆蚜的最佳寻找密度估算

经Holling 功能反应新模型拟合后得出，在无竞争状态下，饲喂地中海粉螟卵加蜂蜜的红肩瓢虫雌、雄成虫对豆蚜的最佳寻找密度为101.78、90.2，接近对照组处理的103.59、98.43，在此蚜虫密度下，红肩瓢虫成虫可发挥最大捕食效能。

3 讨论

据研究，红肩瓢虫对棉蚜、栎刺蚜的捕食功能反应类型均属于Holling II 型[14,16]，本研究表明，饲喂地中海粉螟卵与饲喂豆蚜发育至成虫的红肩瓢虫对豆蚜的日捕食量随着蚜虫密度的增加先呈增加趋势，然后趋向稳定，捕食功能反应模型也均属于Holling II 型，功能反应模型类型未受替代饲料的影响。这与前人研究结果类似，以猪肝为主的人工饲料饲喂龟纹瓢虫PropylaeajaponicaThungberg 对棉蚜[26]、七星瓢虫CoccinellaseptempunctataReared 对豆蚜的捕食功能反应类型皆属于Holling II 型[27]；以蜂蛹干粉、猪肝干粉等配置的人工饲料与豆蚜混合饲养的七星瓢虫对茶蚜ToxopteraaurantiiBoyer de Fonscolombe 的捕食功能反应类型也属Holling II 型[28]。以昆虫源饲料地中海粉螟卵饲喂所得的异色瓢虫成虫对豆蚜的捕食功能反应类型也属Holling II 型[22]。

但饲料的适宜性可能会影响天敌的捕食能力，营养缺乏则瓢虫个体发育不好，体型小，捕食能力差[29]，反之个体大，能量需求和代谢成本高会促进瓢虫捕食[30]，以猪肝、蜂蜜（重量5:1）为主，添加蔗糖或橄榄油来饲喂龟纹瓢虫对棉蚜的瞬时攻击率、处理时间、理论最大捕食量上均与棉蚜饲喂的龟纹瓢虫有一定差异[26]；以猪肝为主，添加胆固醇、维生素、保幼激素等优化过的人工饲料饲喂七星瓢虫对豆蚜的捕食能力与豆蚜饲喂的差异不大，甚至低龄幼虫优于蚜虫饲养种群[27]。本研究中，以地中海粉螟卵饲喂所得的红肩瓢虫平均日捕食量与豆蚜饲喂的红肩瓢虫差异不显著，在地中海粉螟卵饲喂所得的异色瓢虫成虫对豆蚜的捕食能力研究中得到类似结果[22]，也可侧面反映地中海粉螟卵是比较适于红肩瓢虫扩繁的替代饲料。雄成虫对豆蚜的平均日捕食量略低于同种食物处理的雌成虫，这与雌成虫个体大和生殖需求有关[31]，但不同食物处理间雌、雄成虫捕食量差异均不显著。

红肩瓢虫的雌、雄成虫对豆蚜的控害效能（a/Th值）和理论日最大捕食量均为：对照组（豆蚜）处理＞地中海粉螟卵加蜂蜜处理＞地中海粉螟卵加水处理，添加蜂蜜后，红肩瓢虫的控害效能有所提升；也提高了对豆蚜的寻找效应，地中海粉螟卵加蜂蜜处理大于地中海粉螟卵加水处理，更为接近豆蚜饲喂的对照组。前人的研究也发现，添加刺激因子会提高天敌的捕食能力，在黑缘红瓢虫ChilocorusrubidusHope 的人工饲料中添加刺激因子（1%豆油＋5%蔗糖）可有效提高对朝鲜球坚蚧DidesmococcuskoreanusBorchsenius 的寻找效应[32]。

最佳搜寻密度是指无竞争状态下对猎物表现出最积极的搜寻和攻击行为时的密度，可在此密度下发挥最大控制作用。本研究表明，在无竞争状态下，以地中海粉螟卵和蜂蜜水为饲料的红肩瓢虫雌、雄成虫对豆蚜的最佳寻找密度为101.78 头、90.2 头，同样饲料饲喂的异色瓢虫对豆蚜的最佳寻找密度为30.27 头[22]，相比之下，红肩瓢虫的捕食能力具有显著优势，可在蚜虫密度较高的情况下释放红肩瓢虫以达到控害目的。

本研究表明以地中海粉螟卵为食物，不影响对蚜虫的捕食功能反应类型，仅捕食功能反应参数和搜寻效应值发生变化，适当添加蜂蜜会提高红肩瓢虫对豆蚜的捕食能力。试验结果为红肩瓢虫以替代猎物地中海粉螟卵扩繁提供了理论基础，也为田间应用提供了数据指导。