果园生态系统凋落物分解研究进展及生态特性综述

卢玉鹏,高 柱,,张小丽,陈 璐,王小玲*

(1.江西省科学院生物资源研究所,江西南昌 330096;2.井冈山生物技术研究院,江西吉安 343016)

水果产业是我国农业发展的重要支柱之一,关系国民经济的发展以及人民群众的健康生活,截至2020年,全国水果种植面积达0.133 亿 hm2,产量28 692.4万t[1]。在我国,水果主要可分为园林水果和瓜果两大类,其中园林水果包括苹果、梨、柑橘、猕猴桃、柚子等,是水果产业的主要组成之一。园林水果一般为木本植物,在种植系统中往往同时具有农业和林业生态系统的双重特征[2]。例如苹果、柑橘等乔木,在果园系统中具备与森林系统相似的生理生态特征,但同时伴随着施肥、翻耕、修剪等农业管理措施。因此,在果园生态系统中,往往存在着一些与森林生态系统类似的生态问题,但由于人为因素强烈的干扰,又与森林生态系统存在着明显的不同。

凋落物分解是一个备受关注的生态学过程,特别是对于森林生态系统而言,凋落物分解是植物与环境之间实现养分循环必不可少的一环[3-4]。植物从环境中吸收所需的养分元素,完成自身的生长、发育和繁殖等活动,最终残体凋落、分解,将养分元素返还到环境中。因此,凋落物分解对植物生态系统的重要性不言而喻。与森林生态系统“闭环”结构的养分循环系统不同的是,果园的养分循环系统是一个典型的“开环”结构[5]。果树从自然环境中吸收养分,但这些养分不仅包括土地自然环境中本来存在的,还有人为施肥添加的。同时,果树利用所需养分完成自身的生命活动,并将一部分能量产物储存在果实中,而果实作为经济产品最终脱离了系统。因此,果园是一个开放的养分循环系统,凋落物分解是其中的一环,是对人为施肥的补充[6]。由于果园生态系统的独特性,多种管理措施比如修剪、施肥、灌溉、套种等,影响了凋落物基质质量或分解环境,进而形成了果园凋落物分解的生态特性。为此,该研究从果园凋落物分解的主要研究内容、凋落物分解对果园生态系统的影响、果园生态系统中凋落物分解的生态特性三个方面综述了果园生态系统凋落物研究进展及生态特性,阐明果园生态系统中凋落物分解的重要意义和生态学原理,为果园的科学管理提供参考,同时对凋落物分解的研究提供新的角度和启发。

1 果园凋落物分解的主要研究内容

1.1 凋落物产生的来源、时间和数量受经营规模和地理环境的影响,果园凋落物分解的研究主要集中在小尺度的分解过程、影响分解的因素和分解对土壤环境的作用等方面。在果园生态系统中,凋落物来源包括果树自然凋谢、人工修剪、套种植物或自然生草的凋谢或者刈割覆盖等,而不同的来源决定了凋落物基质质量,是影响凋落物分解速率的重要因素。而凋落物产生的时间决定了分解过程中的气候环境,凋落物的数量则关系到果树养分返还土壤的潜力。研究表明,澳洲坚果(Macadamiaternifolia)的凋落物年养分归还量随林龄增大而减少[7];龙眼(Dimocarpuslongan)果园在8月份凋落物量最大,占全年的60%,且9月份果树叶片凋落前养分回流量最多[8]。此外,在热带亚热带季风气候区,湿季的凋落物分解速率要显著快于干季[9]。因此,在果园生态系统中,凋落物产生的来源、时间和数量是影响其分解和养分释放的重要因素。国内外较具代表性的果园生态系统凋落物分解研究内容见表1。

表1 国内外较具代表性的果园生态系统凋落物分解研究内容

1.2 凋落物分解过程中的质量损失和养分释放凋落物质量损失是反映分解速率的最直接指标,而分解速率则反映了养分释放速率,但二者并不是简单的对等关系。比如,N、P等元素在分解过程中往往存在“富集”现象,而不是随着分解过程而逐渐释放[18-19]。凋落物的质量损失和养分释放是对分解过程最直接的反映,也是凋落物分解研究中的核心问题。研究表明,经过3年的时间分解,桃(Prunuspersica)的凋落叶质量损失了85%,C、N、P、K、Ca、S等养分元素释放超过80%[14]。经过1年的时间分解,苹果(Maluspumila)凋落叶的C、N、P、K、Ca、Mg 分别释放了63%、18%、58%、87%、29%、66%[10]。果树凋落物分解将养分元素返还至土壤环境中,是对果园土壤肥力的重要补充。

1.3 凋落物分解过程中的分解者活动和土壤酶活性变化分解者包括土壤动物、细菌、真菌和放线菌,它们是凋落物分解过程的主要参与者,而土壤酶往往是微生物所分泌的胞外酶,因而酶活性变化也是微生物活动的延伸[20-21]。分解者活动和土壤酶活性变化可以反映凋落物中淀粉类、纤维素类和木质素等物质的分解过程以及C、N、P等元素的释放过程。研究表明,桃和橘(Citrusreticulata)的凋落叶分解过程中,土壤呼吸速率、微生物量、酸性磷酸酶、β-葡糖苷酶、β-乙酰葡糖胺糖苷酶、亮氨酸氨基肽酶活性均呈先升高后降低的趋势,且酶矢量角度逐渐减小、长度逐渐增加,凋落物分解缓解了土壤微生物的养分限制[12]。

1.4 凋落物分解对土壤环境的作用凋落物可以通过表层覆盖,有机质分解,N、P等养分元素的富集和释放等影响土壤的物理、化学和生物性质,进而影响果树生长和果园管理。在果园土壤表面覆盖修剪枝条,可以增加土壤有机碳、总氮含量,改善土壤容重和水分条件[16]。果园套种豆科植物,刈割后还田,经过1年的分解,30%的C、20%的N和30%的K返还至土壤中,提高了土壤养分含量[15]。在苹果园中覆盖和埋置白三叶(Trifoliumrepens),提高了土壤中微生物代谢活性,增加了微生物多样性和丰富度,降低了均匀度[22]。

2 凋落物分解对果园生态系统的影响

果园凋落物主要包括果树自然凋落的枝叶、人工修剪的枝叶以及下层草本的残体。在凋落物分解的过程中,首先凋落物会覆盖表层土壤(在翻耕的条件下则与土壤混合),然后通过淋溶作用和分解者的降解作用,将养分元素释放到周围环境中(主要为土壤和大气),最终形成腐殖质,成为土壤的一部分[23]。在这个过程中,伴随着复杂的物理化学变化,同时土壤动物、微生物作为分解者参与其中,因此会对土壤的物理、化学和生物性质产生多种影响(图1)。

图1 凋落物分解对土壤物理、化学和生物性质的影响

2.1 凋落物分解对土壤物理性质的影响凋落物作为一种土壤覆盖物,可以有效保持水土,减少径流和土壤侵蚀,改变土壤温度和容重,提高土壤团聚体稳定性[16,24-25]。因此,在许多果园中,会采用修剪枝条覆盖地表,或者刈割草本植物覆盖地表的方式,来改善土壤条件。而这种对土壤物理性质的影响,主要发生在凋落物分解的前期阶段,凋落物主要充当一个“外衣”,对表层土壤提供保护作用。Germer等[16]以德国的樱桃园为研究对象,发现修剪枝条覆盖可以显著增加土壤孔隙度。

2.2 凋落物分解对土壤化学性质的影响凋落物分解过程中涉及的化学物质主要有养分元素,包括大量元素(C、N、P、K、Ca、Mg等)和微量元素(Cu、Zn、Fe、Mn等)以及植物次生代谢物(酚类、萜类和含氮次生代谢产物[23,26])。养分元素是植物生长发育所需的主要养分元素,也是衡量土壤肥力的重要指标。但在凋落物分解过程中,每种元素的变化规律并不一致,主要可分为3种模式[27-28]。第一种为“淋溶-释放”模式,即养分元素主要通过淋溶作用,释放到土壤中,表现为养分残留量的逐渐降低,比较典型的是K和Na等非结构元素,它们一般以离子形式存在于植物细胞液中,易受淋溶作用影响。第二种为“淋溶-富集-释放”模式,即元素既会从凋落物释放至土壤中,又会从土壤中富集到凋落物中,表现为养分残留量的下降-上升-下降的趋势,甚至会出现多次升降。比较典型的是N和P,它们是微生物生长发育所需的限制性元素,在分解过程中受微生物作用影响较大。根据“底物的C、N化学计量学”假说,微生物参与凋落物分解的驱动力为分解者和分解底物之间的C、N化学计量学差异,即如果分解底物中的养分元素不足以满足分解者要求,则分解者将土壤中的元素富集至底物中,反之,则将底物中的元素释放至土壤中[21,29]。因此,这个过程受凋落物基质质量和土壤条件影响,具有较大的差异性。第三种为“富集-释放”模式,即元素不涉及淋溶作用,表现为养分残留量的先上升后下降趋势,比较典型的是Fe、Al等重金属元素。总体来看,凋落物分解并不是一个养分元素简单释放的过程,而是受凋落物基质质量、土壤条件等因素的影响。对于果园生态系统,凋落物分解增加了土壤有机碳、全N、全P等养分含量,是对土壤肥力的重要补充。

植物次生代谢物是植物的最终代谢产物,由糖类等有机物次生代谢产生,植物通过淋溶、挥发或根系分泌等方式将凋落物释放至周围的环境中,同时,而凋落物在分解的过程中,也会将其中的次生代谢物分解或者释放至土壤中[26]。其中,次生代谢物对土壤化学性质的影响主要体现在两个方面,一个方面是次生代谢物作为凋落物基质质量的表征之一,影响凋落物自身的分解速度。植物次生代谢物多为一些高度化合不易分解的物质,比如木质素[30]。木质素含量越高的凋落物,分解速率越慢,且木质素/N是衡量凋落物分解速率的重要指标之一。此外,某些植物次生代谢物对分解者活动有抑制作用,比如鞣酸、单宁等可以抑制土壤动物取食,降低土壤酶活性,从而降低凋落物分解速率[31]。另一个方面是次生代谢物释放至土壤后,对土壤的化学性质产生了影响,比如单宁可以降低土壤中可溶性N的含量,影响土壤中可溶性有机N与无机N的转化[32]。

2.3 凋落物分解对土壤生物性质的影响分解者是凋落物分解过程的主要参与者,同时细菌和真菌还可以分泌协助凋落物分解的胞外酶。凋落物分解是由多种分解者共同参与和协作的过程,但在不同的分解阶段,每种分解者发挥的作用不同。对于土壤动物,凋落物在分解前期主要作为食物被其取食和破碎,之后更易被微生物分解[33]。这个过程中,凋落物为土壤动物提供了食物,土壤动物的排泄物为微生物提供了食物,而整体微生物生物量的增加则为土壤动物(部分土壤动物以微生物为食)提供了更多的食物来源,从而形成了一个正反馈[34-35]。对于细菌和放线菌,主要在分解前期利用凋落物中的纤维素、半纤维素和果胶等物质,满足自身生命活动需求。对于真菌,则参与了凋落物的完整分解过程,在分解前期,真菌菌丝可以定植和破坏凋落物表层结构,使得凋落物更易被土壤动物取食和微生物的定殖[36],同时也可以利用纤维素、半纤维素和果胶等物质,参与分解活动。而在分解后期,真菌可以利用凋落物中的木质素,最终完成分解[20,36]。因此,凋落物分解过程中为分解者提供了能量来源,增加了土壤动物和微生物的多样性,且影响了微生物结构组成,随着分解过程,细菌群落相对丰度逐渐下降而真菌群落相对丰度则逐渐上升[37]。

参与凋落物分解的土壤酶主要包括淀粉水解酶类、纤维素分解酶类、磷酸水解酶类和木质素分解酶类[38]。其中,淀粉水解酶类主要在分解前期发挥作用,比如酶活性随分解阶段而不断下降,而木质素分解酶类主要在分解后期发挥作用,酶活性随分解阶段而不断上升。对于西双版纳热带雨林凋落物,分解前期淀粉酶和转化酶活性较高,而后期β-葡糖苷酶、木聚糖酶、多酚氧化酶活性较高[39]。对于温带地区日本落叶松凋落物,分解前期淀粉酶、转化酶和磷酸酶活性较高,而后期漆酶和多酚氧化酶活性较高[21]。同理,对于果园生态系统,也基本遵循这一规律。陈哲[12]以湖北省的桃园和橘园为研究对象,发现在凋落物分解前期,磷酸酶活性较高。因此,在凋落物分解过程中,往往伴随着土壤酶活性的变化。

3 果园生态系统中凋落物分解的生态特性

影响凋落物分解的主要因素可以分为两个方面,一个是“内因”,即凋落物基质质量,主要包括凋落物中C、N、P、纤维素和木质素等物质的相对含量与结构,其中,C/N、C/P、N/P、木质素/N是衡量凋落物基质质量的重要指标[29,31,40]。另一个则是“外因”,即外部环境条件,主要包括温度、湿度、光照、土壤养分等非生物因子,以及土壤动物、微生物、土壤酶等生物因子[23,41-42]。与森林生态系统相比,果园生态系统在管理措施上具有多种独特性,改变了凋落物分解的“内因”或“外因”,进而影响了凋落物分解过程。

3.1 修剪修剪枝叶是果园中常见的管理措施之一,目的是为了促进果树的生殖生长,抑制营养生长[16]。枝叶被修剪完后一般直接覆盖在土壤表面或者经过翻耕后与土壤混合,也成为凋落物的一部分[16]。研究表明,植物叶片在凋落前会有部分养分回流,并损失一定的水分[10]。因此,与一般的凋落物相比,修剪的凋落物往往养分含量更高,而N、P等元素含量的增加会在一定程度上促进凋落物分解,提高分解速度。但从另一个角度讲,一般的凋落物主要为叶片,而枝条修剪中的枝干木质素含量较高,往往分解速度较慢。

3.2 翻耕翻耕作为一种农业管理措施,在果园中也较为常见,目的是为了疏松土壤,提高土壤养分有效性,抑制杂草,混匀肥料等[43]。对于某些果园,比如猕猴桃果园,往往在修剪枝叶后施肥,然后翻耕土地,使枝叶和肥料与土壤充分混合。因此,翻耕对凋落物分解的影响首先是使得凋落物埋入土壤,而不是像森林生态系统一样覆盖在土壤表面。显而易见的是,凋落物缺少了光解过程,在温度和湿度方面与地表的凋落物也存在一定差异,但具体对分解速度产生了何种影响,但目前尚未见相关研究[31]。其次,翻耕提高了土壤孔隙度,改变了土壤养分的垂直分布,在一定程度上影响了土壤理化性质,改变了凋落物分解的外部环境,可能对其分解过程产生一定程度的影响[44]。

3.3 套种对于园林水果,一般植株个体相对高大,给一些草本植物提供了生长空间和遮阴环境。研究表明,套种某些植物,比如三叶草、紫云英、黑麦草等,可以改善土壤结构,提高土壤肥力,同时改变土壤微生物群落结构,增强土壤碳汇功能[15,45]。此外,部分植物,比如绞股蓝(Gynostemmapentaphyllum)、鱼腥草(HeartleafHouttuynia)等药材植物,会通过淋溶、挥发或根系分泌等方式将某些植物次生代谢物释放到土壤中[18,26]。因此,套种改变了凋落物分解的土壤环境。此外,套种植物在被刈割或者自然凋亡后,自身也成了果园凋落物的一部分[46],与果树凋落物形成了“混合分解”效应。而混合分解一方面改变了凋落物的基质质量,造成低质量凋落物分解速度加快;另一方面,改变了土壤理化环境,影响了土壤动物群落组成和多样性以及土壤微生物种群数量、群落结构以及酶活性[47-49]。但最终对凋落物整体分解速度产生何种影响,需要针对凋落物组成物种具体分析。

3.4 灌溉土壤湿度是影响凋落物分解的重要因素之一,而灌溉会在一定时间内大幅提高土壤湿度。一般而言,水分增加会加速淋溶而促进凋落物分解[3]。特别是对于相对干旱的地区,土壤湿度是限制凋落物分解的重要因素,土壤湿度增加可加速凋落物分解[50]。但过高的土壤湿度,比如水淹,会减少土壤氧气含量,抑制微生物活动,而不利于分解过程[51]。因此,土壤湿度保持在一个适宜的范围,才是凋落物分解的最佳环境条件[3,52]。

3.5 施肥作为一个“开环”结构的养分循环系统,果园需要人为补充土壤肥力,施肥是最常见的措施。施肥可分为无机肥和有机肥,相同点是均会有效提高土壤中N、P等养分元素的含量。不同点是,有机肥,比如动物粪便,往往还会带来大量的微生物,进而影响凋落物分解过程[53]。Meng等[54]对苹果园进行了3年的有机肥管理,发现土壤细菌Shannon多样性指数提高了7%,同时根瘤菌的相对丰度上升。N添加是凋落物分解研究中的热点,而其对凋落物分解影响的研究结果则具有较大分歧,既有促进效应,也有抑制效应,又或者没有显著影响[55-60]。导致这种结果的原因,一方面可能与氮添加的浓度有关,低浓度的氮添加对凋落物分解有促进作用,而中高浓度的氮添加有抑制作用[61]。另一方面可能与凋落物基质质量有关,对于低质量的凋落物,氮添加往往会促进其分解。总体来说,N添加降低了凋落物的C/N,提高了凋落物基质质量,使其更易分解;但N添加也提高了土壤中的N含量,使得微生物更易获得N源,而降低对分解凋落物的投资,使分解过程变慢[34]。

在自然条件下,土壤中的P主要来自母岩风化和生物残体分解,因此,相对有限的来源导致P一般为生态系统中的限制元素[62]。特别是对于热带和亚热带酸性土壤而言,P易被铁铝氧化物固定而导致植物可吸收利用的P进一步减少[19]。凋落物分解养分释放的研究中,P一般表现“淋溶-富集-释放”模式,说明凋落物中的P含量往往不能满足微生物的活动需求。因此,P添加往往会促进凋落物分解。李文亚等[55]以内蒙古贝加尔针茅草原为研究对象,证明P添加会促进贝加尔针茅、羊草和冷蒿凋落物的分解。宋豪威等[63]发现P添加可以促进杉木细根分解,并在分解过程中P被大量富集,同时土壤酸性磷酸酶活性降低,但纤维素水解酶、β-葡糖苷酶、多酚氧化酶和过氧化物酶活性提高。原因可能是微生物获取P源的难度降低,进而将更多资源分配给了获取C源和N源。

3.6 喷药果树在生长的过程中不可避免地会发生虫害或病害,虽然无公害经营是果园发展的趋势和方向,但一些传统经营的果园仍会采用喷药的方法进行病虫害防治。杀虫剂是常见的农药类型之一,研究表明,杀虫剂会降低土壤动物的丰度和活性。Pearsons等[64]进行了3年的喷施杀虫剂田间试验,发现杀虫剂使跳虫和千足虫的密度分别下降了34%和52%,最终使凋落物分解量减少超过10%。因此,喷药会通过抑制土壤动物活动,进而抑制凋落物分解。此外,某些农药含有Cu、Hg、Zn等重金属元素,在喷施的过程中或者经雨水淋溶而进入土壤。在果园中喷施铜基农药,Cu会富集在土壤中,抑制微生物活性,进而抑制凋落物分解,降低溶解性有机碳的形成[65]。因此,对于凋落物分解而言,喷药是一个负面因子。

4 展望

与森林生态系统不同的是,果园生态系统追求的是经济效益,即用最低的投入获得最高的产出。然而,在果园凋落物分解研究方面,目前采用的研究方法和关注的热点问题与森林系统较为接近,主要是采用分解袋法、同位素示踪法等手段研究凋落物的分解过程、影响分解的因素以及分解对土壤环境的作用等问题[14,66],而缺乏对生产活动的指导。因此,目前果园生态系统凋落物研究的不足是对实际生产问题结合性不强,未体现果园系统的独特性。因此,在未来的研究中,建议重点关注三个研究方向:

4.1 研究方法定量化凋落物分解是植物将养分返还土壤的重要途径,而施肥也是果园中增加土壤养分的主要手段,二者存在一定的互补作用。从经济的角度讲,凋落物是系统内循环的一部分,不需要成本,而施肥则是外循环的一部分,是一种经济投入。因此,通过凋落物分解对土壤养分的补充而减少施肥的投入是最理想的状况。采用生态化学计量学的方法,从定量的角度分析果园凋落物与施肥剂量、种类和时间的互补作用,可以在一定程度上提高果园的经济效益。

4.2 研究内容新颖化与森林、草原等生态系统相比,果园生态系统受多种人为管理的干扰,比如施肥、灌溉、套种、修剪等,这些干扰往往影响了凋落物的基质质量或分解环境,进而导致其凋落物分解具有多种特性。研究这些特性,一方面可以从多种角度分析凋落物分解机制,比如高木质素含量、农药残留金属、地表草本植物等多种因素对凋落物分解的影响。另一方面凋落物分解也是影响管理措施的一个因素,比如选择适宜的植物构建套种模式时,需要考虑凋落物分解的影响。首先,套种植物可以通过释放植物次生代谢物的方式影响果树凋落物的分解,甚至可能是显著的抑制作用;其次,套种植物残体和果树凋落物混合,会产生混合分解效应。因此,果园凋落物的特性研究,不仅可以揭示凋落物分解机制,还可以更科学的规划果园管理。

4.3 研究结果生产化在生态系统中,凋落物是植物将C、N、P等养分元素返还至环境中以实现养分循环的重要一环。因此在目前的凋落物研究中,多关注其生态意义,即养分元素的循环,对分解者、土壤、大气、水等生物非生物因子的影响。而在果园生态系统中,凋落物可以影响施肥、套种等管理措施,进而影响果园生产,具有经济意义。因此,将研究结果与实际生产相结合,减少管理成本,提高效益产出,是果园凋落物分解研究的经济意义。