上海地区杜鹃冠网蝽越冬虫态的调查

路广亮,高 磊,李跃忠

(上海市园林科学规划研究院城市困难立地生态园林国家林草局重点实验室,上海城市困难立地绿化工程技术研究中心,上海 200232)

杜鹃花是杜鹃花科(Ericaceae)杜鹃花属(Rhododendron)植物的通称。 据《中国植物志》记述,全世界约有960 种,我国分布种类最多,约有542 种,占世界总数的56%[1]。 杜鹃花作为园林植物广泛应用,4—5 月份花朵绽放,姹紫嫣红,各类种植杜鹃花较多的公园和绿地,常常成为市民喜欢的重要景点。

杜鹃冠网蝽(Stephanitis pyrioides)又名杜鹃网蝽、杜鹃军配虫,属网蝽科(Tingidae) 冠网蝽属(Stephanitis),是一种严重危害杜鹃花的刺吸性害虫,成、若虫在叶片背面刺吸植物汁液,被害叶面形成针状失绿点,严重被害的叶片,整片失绿泛白,被害状十分明显;严重发生时株被害率达100%;严重为害高山杜鹃甚至引起植株死亡,死亡株率可达5%[2]。 之前多数文献记载,杜鹃冠网蝽以成、若虫在枯枝落叶、树缝、土隙中越冬[2-7],个别认为以成虫和卵在枯枝落叶中越冬[8],少数文献提到以卵在叶肉组织内越冬[9-10],但是,这些文献均没有涉及该虫越冬虫态的详细观察。 了解害虫的越冬虫态,对指导防控策略具有极其重要意义。 本研究以上海地区广泛种植的锦绣杜鹃(R.×pulchrum)作为调查植物,针对杜鹃冠网蝽的越冬虫态进行观察研究,以期摸清杜鹃冠网蝽在上海的越冬虫态,完善杜鹃冠网蝽的防控策略,为制定更具针对性和操作性的防治技术提供依据。

1 材料与方法

1.1 越冬虫态调查

从2021 年1 月上旬起至3 月中旬,每半月至少1 次,随机选择上海市某个公园或者绿地内的锦绣杜鹃,选取叶片至少30 张以上,翻转叶片目测观察有无越冬成、若虫;为了避免野外观察时,翻动叶片导致越冬成虫或若虫逃逸、掉落而影响调查结果,因此,随机选择具有为害症状的2 个枝梢,轻轻摘下后,装入自封袋带回实验室,观察有无越冬的杜鹃冠网蝽成、若虫;同时,在每根枝梢上至少选取5 张叶片,在解剖镜(舜宇SZM-45 型)下检查并记录卵的数量。

1.2 越冬卵形状、数量和位置

1 月下旬至2 月下旬,选择至少10 块绿地内具有杜鹃冠网蝽为害状的杜鹃花,每块绿地随机采取至少3 根100—200 mm 长的为害枝梢带回室内,解剖镜下镜检。 按叶片着生位置依次检查,记录每张叶片的叶位及越冬卵数量,统计着卵叶数、平均每叶卵量,分析产卵起始叶。 选择产有越冬卵的杜鹃花叶片,在解剖镜下,用挑针慢慢挑开叶肉组织,观察杜鹃冠网蝽越冬卵的形状,记录其在叶面上的位置。

2 结果与分析

2.1 越冬虫态调查

2021 年1 月8 日—3 月10 日,共调查了上海市13 个单位共15 批次,涉及公园7 批次、街头绿地5 批次、企事业单位2 批次和居住区1 批次。 野外调查:仅2 月18 日在上海市园林科学规划研究院内绿地的调查中,在杜鹃花叶片上发现3 头越冬成虫,其余批次,皆未在叶片上发现越冬成虫或若虫。 室内检查:也仅在2 月18 日采回的枝梢叶片中发现成虫1 头,其余也皆未发现成虫或若虫。 每次采回室内的为害枝梢中,都发现越冬卵(表1)。 这些产有越冬卵的叶片,放于培养皿中,置于实验室内,若干天后有部分孵化。 3 月10 起,野外的调查发现越冬卵开始逐渐孵化,自此叶片上开始时常见到初孵若虫。

表1 杜鹃冠网蝽越冬虫态调查情况(2021 年1—3 月,上海)Table 1 Investigation of overwintering stage of Stephanitis pyrioides(from Jan.to Mar.,2021,Shanghai)

本次调查表明,杜鹃冠网蝽在上海地区存在以卵越冬,而且发现越冬卵的概率远远大于发现越冬成虫的规律。

2.2 越冬卵数量及越冬卵的叶位分布

2021 年1 月19 日—2 月22 日,先后在11 个绿地采集了具有杜鹃冠网蝽为害症状的枝梢36 个,其中具有越冬卵的枝梢23 个,占总检查枝梢数的63.9%;共镜检了483 张叶片,有越冬卵的叶片127 张,占总叶数的26.3%,总越冬卵量666 粒;以产有越冬卵的叶片为基数计算,平均每叶有越冬卵5.2 粒,最多的一叶有卵35 粒,产有1—3 粒越冬卵的叶片最多,合计超过有卵叶片总数的一半,大于3 粒卵的叶片数占比≤12%,产有10 粒以上越冬卵的叶片频次则更少(图1)。

图1 叶片中杜鹃冠网蝽越冬卵量频次Fig.1 Frequency diagram of overwintering egg count of Stephanitis pyrioides in the leaves

从观察的23 个枝梢来看,越冬卵并不产在枝梢的顶部叶片,超过2∕3 的越冬卵起始叶在第3—6 叶位,最大的起始叶,甚至达第18 叶位(表2)。

表2 杜鹃冠网蝽越冬卵起始叶位Table 2 Initial leaf position of overwintering eggs of Stephanitis pyrioides

第3—13 叶位越冬卵着卵叶占全部着卵叶的88.5%,第7—12 叶位的着卵叶平均卵量最高(图2),第8 叶位共查到104 粒越冬卵;从第20 叶位起,没有查见越冬卵;调查中发现,叶片受害程度和越冬卵量没有明显的关系,很多具有严重为害症状的叶片,并没有查到越冬卵,有些为害症状不明显的叶片,越冬卵的数量反而较多。

图2 各叶位的越冬卵量Fig.2 Number of overwintering eggs at each leaf position

2.3 越冬卵的形状和叶面位置

杜鹃冠网蝽的越冬卵产在叶片背面叶脉两侧的叶肉里,有椭圆形卵盖,黄褐色,周边一圈颜色明显要深一些,一端稍尖,卵盖小于卵的直径,外露于表皮,一般与表皮平,也有少部分因卵没有全部产到叶肉里,部分外露而使卵盖高出表皮(图3)。 卵盖上往往覆盖黑色油漆状排泄物,在解剖镜下,用挑针轻轻一挑,容易将排泄物挑离卵盖。 用挑针慢慢挑开卵周围的叶肉组织,可以看见白色卵粒,像弯曲的茄状。 有些较薄的杜鹃花叶片,可以看出产卵处表皮微微隆起。 有极个别的卵,仅一小部分卵体产在叶片组织中,大部分卵体包括卵盖,都暴露在叶片表面。 绝大多数越冬卵之间有较大的距离,卵间的最小距离约有一个卵盖大小。 越冬卵主要产于叶背主脉两侧,较少产于侧脉旁边,产于其他位置的越冬卵极少,在观察记录的666 粒越冬卵中,产于主脉两侧613 粒,产于侧脉两侧46 粒,合计占比超过98%,产于远离叶脉的叶肉内仅7 粒,没有发现在叶片正面产卵。 杜鹃冠网蝽其他世代卵的产卵位置和外观,没有查阅到研究文献,都是笼统描述为乳白色,香蕉形,顶端呈袋口状,末端稍弯,产于叶背、主脉2 侧的组织中,外面覆盖有褐色胶状物。 作者于9 月中旬观察了35 粒卵,全部产于叶脉两侧,卵盖椭圆形,一头稍尖,部分有排泄物覆盖,剥开叶肉,可见白色稍弯曲的卵粒,与越冬卵无明显可见的差异。

图3 杜鹃冠网蝽的卵盖和卵粒Fig.3 The egg cap and egg of Stephanitis pyrioides

3 结论与讨论

根据本调查研究结果,至少在上海地区的锦绣杜鹃上,杜鹃冠网蝽存在以卵越冬现象,这补充了较多文献对杜鹃冠网蝽越冬虫态的描述,从调查到的越冬卵量推测,卵是杜鹃冠网蝽的主要越冬虫态。

杜鹃冠网蝽在杜鹃花叶片上刺吸为害,虫体较小,假如杜鹃冠网蝽以成、若虫越冬为主,那么在冬末春初的野外调查中,会较多次的发现成虫或若虫回到杜鹃花叶片上产卵,但是,调查中极少发现。 除了本次调查中发现1 次越冬成虫之外,作者单位持续了50 多年的园林病虫害预测预报调查活动,野外调查发现杜鹃冠网蝽越冬成虫的记录,也仅于2019 年1 月8 日发现过1 次。 2018 年3—4 月份,曾对上海定点绿地中的杜鹃花进行调查,均是在杜鹃花叶背上,首先见到杜鹃冠网蝽初孵若虫,而不是成虫或若虫[11],表明其是以卵越冬。 本次调查没有收集并观察杜鹃花树下的枯枝落叶和表土,不能完全排除若虫是否可以在上海地区越冬。 通常而言,若虫的耐寒性较差;在冬春季调查过程中,除了初孵若虫,没有在杜鹃花叶片上,首先见到过其他龄期的若虫,因此杜鹃冠网蝽以若虫越冬的可能性极小。 本次杜鹃网蝽越冬虫态调查尽管只经历一个冬季,但是比较上海市2011—2021 年1 月和12 月的平均低温,出现越冬成虫的2019年、2021 年的1 月及其前一年的12 月,平均低温均处于正常波动范围内,所以推断上海地区存在成虫越冬,不是因冬季气温的变化导致,而是成虫越冬数量确实很少,继而认为上海地区杜鹃冠网蝽主要以卵越冬是一个普遍现象。

昆虫选择合适的虫态越冬,是其长期适应环境并不断进化的结果。 为害落叶植物的网蝽,如为害海棠、桃、樱花等植物的梨冠网蝽(Stephanitis nashi),为害悬铃木的悬铃木方翅网蝽(Corythucha ciliate),都以成虫越冬为主,次年春天新叶萌发时,都是首先看到回到叶片上的成虫,而不是初孵若虫;为害常绿植物的网蝽,如为害香樟的樟脊网蝽(Stephanitis macaona),则选择以卵在香樟叶片组织内越冬。 杜鹃花属植物种类很多,园艺品种有数万个,有常绿也有落叶;锦绣杜鹃是全国园林绿化中应用最为广泛的常绿种类,是杜鹃冠网蝽的主要寄主,杜鹃冠网蝽选择以卵在杜鹃花叶片组织内越冬,从生物适应环境的角度考虑,对其种群的繁衍生息最为有利。 当然,杜鹃冠网蝽也为害落叶型杜鹃花,比如迎红杜鹃(Rhododendron mucronulatum),2021 年7 月底调查上海植物园的杜鹃花试验苗圃,目测锦绣杜鹃与相邻种植的迎红杜鹃,二者的被害程度没有明显差异。

本研究发现,第三叶位是杜鹃冠网蝽在锦绣杜鹃上的产卵起始叶位,而更为新鲜的第一和第二叶位的叶片上,并没有发现杜鹃冠网蝽的越冬卵粒,这是否与杜鹃冠网蝽的产卵叶片选择有关,还是产卵期与杜鹃花秋梢生长时间并不同步,需要进一步的深入研究予以探明。

杜鹃花属植物分布极广,有着较强的扩展能力和适应性,分布范围从温带到极地附近[12]。 杜鹃冠网蝽的分布也很广,据1988 年建设部《中国园林植物病虫害和天敌资源普查及检疫对象研究》结题材料,南自北纬22°的南宁,北至北纬41°的沈阳,东自上海,西至成都,都有记录。 罗佳等[13]报道,杜鹃冠网蝽在福州以成虫在枯枝落叶、杂草或根际表土中越冬,没有发现以卵越冬,这表明,在冬季气温较高的地区,杜鹃冠网蝽可以以成虫越冬,由此进一步推测,在冬季气温更高的地区,杜鹃冠网蝽不存在明显的越冬现象,终年为害也有可能,当然,这需要进一步的研究。 一般来讲,卵和蛹是昆虫抵御不良气候能力较强的虫态,如甜菜夜蛾卵的过冷却点最低,蛹次之,若虫再次之[14],杜鹃冠网蝽成虫的过冷却点测定为-12.70 ℃[8]。 根据长三角包括整个长江流域的气候情况,杜鹃冠网蝽成虫通常可以越冬,但已接近极限,而卵应该更具越冬优势,这也支持了上海地区以卵越冬为主的观察结果。 随着纬度增加,成虫越冬难度更大,以卵越冬的可能性则更高。 因此推测,我国南北各地的杜鹃冠网蝽种群可能存在不同的越冬优势虫态。