黄杨斑蛾田猎姬蜂与寄主大叶黄杨斑蛾的发育同步性

王于,田良恒,谷晓行,王贺红,白素芬,尹新明,李欣

(河南农业大学植物保护学院,河南 郑州 450002)

大叶黄杨(EuonymusjaponicusThunb.)作为生长快速的园林常绿树种,抗逆性、观赏性突出,常以绿篱、大色块造型和孤植等种植形式广泛应用于城市绿化,具有很好的环境美化和景观观赏效果[1]。随种植地域和数量逐年递增,其主要害虫大叶黄杨斑蛾(PryeriasinicaMoore)的危害呈扩散蔓延和加重的趋势[2-4]。2004年,该虫入侵美国,分布地已从亚洲的中国、日本、朝鲜和韩国蔓延至北美洲[5]。除大叶黄杨外,大叶黄杨斑蛾还危害金边黄杨(Euonymusjaponicuscv.Aureo-ma.)、银边黄杨(Euonymusjaponicusvar.albo-marginatusHort.)、金心黄杨(Euonymusjaponicuscv.Aureo-pictus.)、丝绵木(EuonymusbungeanusMaxim.)、扶芳藤(Euonymusfortunei(Turcz.) Hand.-Mazz.)等园林植物[1,6];幼虫取食嫩芽和叶片,重则将叶片吃光,削弱树势,甚至导致全株枯死,严重危害城市景观。然而,国内学者仅对大叶黄杨斑蛾的生物学特性、发生规律进行了初步研究,控害则常以施用化学杀虫剂等单一措施为主[3,7]。为保护城市居民健康和维护城市生态系统,应尽量减少化学农药使用,而探明天敌资源可为寻求安全有效的害虫绿色防控策略奠定基础。

在寄生性天敌昆虫中,无论种类和数量,寄生蜂都占绝对优势,是农林害虫和入侵害虫生物防治的主要组成部分[8-11]。黄杨斑蛾田猎姬蜂(AgrothereutesminousubaeNakanishi)是大叶黄杨斑蛾预蛹和蛹期的专一性外寄生蜂,最早发现于日本,是当地高效控制大叶黄杨斑蛾种群数量的优势天敌,具有很高的保护和利用价值[12-13];在中国浙江杭州也有该蜂分布,然而目前仅对该蜂形态特征进行了记述[14-15]。此外,国内未见其发生规律特别是与寄主发育关系的相关报道。

经在河南省郑州市实地调查,发现有黄杨斑蛾田猎姬蜂寄生大叶黄杨斑蛾的蛹,经研究者鉴定为河南新记录种。为明确该蜂在郑州的发生特点,本研究在明确大叶黄杨斑蛾年生活史的基础上,以黄杨斑蛾田猎姬蜂为研究对象,通过室内饲养,对其与寄主的发生发育特点及控害能力等方面进行系统研究,以期对大叶黄杨斑蛾种群动态预测和生物防治等方面提供有指导性的信息。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

自2019年4月至2022年5月,根据大叶黄杨斑蛾(以下简称:黄杨斑蛾)与黄杨斑蛾田猎姬蜂(以下简称:田猎姬蜂)发生特点,在河南农业大学校园内种植的大叶黄杨树上及其周围,采集大叶黄杨斑蛾的卵块、幼虫及茧。分别于2020年6月至7月和2021年4月至5月下旬,每周在被危害的大叶黄杨树下落叶层和浅土层中采集黄杨斑蛾茧,剥茧所得的田猎姬蜂幼虫于室内模拟室外自然条件下饲养。

1.2 大叶黄杨斑蛾与黄杨斑蛾田猎姬蜂年生活史调查

2019年4月上旬至2021年5月在上述地点调查田猎姬蜂与寄主各虫态出现时间。采集黄杨斑蛾茧带回室内解剖得到黄杨斑蛾老熟幼虫、预蛹和蛹,以及被寄生的蛹和田猎姬蜂幼虫,观察二者发育变化,采用室内与室外调查相结合的方法,明确二者年生活史及发育进程的对应关系。

1.3 二者发育同步性调查

对上述田间采集的田猎姬蜂进行观察,并记录幼虫发育进程。通过室内研究(发育进程)与室外调查(蜂出现时期)结合,明确二者发育时间的同步性及滞育特点。同时,为完成交配的雌蜂,提供黄杨斑蛾茧供其产卵。被寄生黄杨斑蛾茧在恒温培养箱中(ZRG-250A-L,上海丙林电子科技有限公司),在(24±1)℃,相对湿度 55%～65%,14L/10D条件下饲养,观察田猎姬蜂完成一个世代的发育历期。

1.4 黄杨斑蛾田猎姬蜂寄生能力

在上述地点随机采集黄杨斑蛾茧,第一次采集时间为2020年6月至8月,第二次采集时间为2021年4月至5月下旬,观察茧表面有田猎姬蜂羽化孔,或剥茧记录黄杨斑蛾蛹的发育状态,或茧内田猎姬蜂的发育状态,并统计该蜂自然寄生率。

1.5 数据处理与分析

试验中统计计算公式如下:

田猎姬蜂当年寄生率=[田猎姬蜂卵或幼虫数/(黄杨斑蛾正常蛹数+黄杨斑蛾死亡蛹数+田猎姬蜂卵或幼虫数)]×100%

(1)

田猎姬蜂平均寄生率=[(田猎姬蜂卵或幼虫数+田猎姬蜂羽化孔数)/(黄杨斑蛾正常蛹数+黄杨斑蛾死亡蛹数+黄杨斑蛾空茧数+田猎姬蜂卵或幼虫数+田猎姬蜂羽化孔数)]×100%

(2)

黄杨斑蛾幼虫孵化率=(黄杨斑蛾幼虫孵化数/黄杨斑蛾总卵数)×100%

(3)

2 结果与分析

2.1 大叶黄杨斑蛾年生活史

黄杨斑蛾在郑州一年发生一代,为严格的一化性昆虫(图1)。黄杨斑蛾以卵越冬,卵抗寒力较强,能忍受0 ℃以下的低温。2月底,越冬代卵完成胚胎发育,幼虫孵化并取食寄主植物芽苞,1个卵块的孵化期为2～3 d。3月上旬,幼虫开始转移到叶面取食危害,3月下旬为黄杨斑蛾幼虫危害盛期,取食期持续到4月。4月上旬大部分幼虫已到达老熟虫态,停止取食开始吐丝下树,为结茧化蛹做准备,这一过程持续到4月底结束,5月初黄杨斑蛾已全部化蛹,并以蛹在大叶黄杨树下落叶层和浅土层中滞育越夏。待10月下旬日照时数变短且温度降低,光周期作为打破蛹滞育的重要信号,成虫陆续羽化。10月底至11月初为黄杨斑蛾羽化盛期,一般雄蛾较雌蛾早2～3 d出现,雌蛾在交配当天便可产卵,11月初至11月底为其产卵盛期,随后以卵越冬。直至翌年的2月底越冬卵开始发育,幼虫孵化,至此完成一年一个世代的年生活史。

注:每月分格分别表示该月的上旬、中旬和下旬。●,-,△,+,分别表示卵、幼虫、蛹和成虫。下同。

2.2 黄杨斑蛾田猎姬蜂年生活史

2.2.1 一年一代类型 室外调查结果表明,与寄主黄杨斑蛾年生活史相对应,该蜂在郑州有一年发生一代的类型(图2)。

图2 黄杨斑蛾田猎姬蜂年生活史(一年一代类型)

越冬代田猎姬蜂老熟幼虫于3月下旬化蛹。4月上旬,在黄杨斑蛾老熟幼虫吐丝下树结茧高峰期后,田猎姬蜂雄蜂开始出现,2～3 d后雌蜂陆续出现(图3-A～B),4月中下旬达到羽化高峰。雌蜂交配过后即可搜寻寄主黄杨斑蛾茧进行寄生,产卵时刺入大叶黄杨斑蛾茧,将卵产于蛹体表面,幼虫孵化后以外寄生的方式依附于寄主体表,靠吸取寄主蛹体内容物获得营养,待将蛹体食尽后,自身也发育至老熟幼虫,随后在寄主茧内结一层薄茧,以老熟幼虫滞育越夏、越冬(图3-C～E),滞育时间达11个月左右。待翌年春季3月下旬,光周期打破滞育,田猎姬蜂化蛹。至此完成一年一个世代的年生活史。田猎姬蜂羽化时,雌、雄蜂会在寄主茧上咬出1.9～2.2 mm的羽化孔钻出(图3-F)。田间调查时,可借此特征辨别黄杨斑蛾是否被田猎姬蜂所寄生。

A: 雌蜂和雄蜂;B: 野外雄蜂;C: 已将黄杨斑蛾蛹食尽的田猎姬蜂老熟幼虫;D: 室内饲养的正在吐丝结茧的老熟幼虫;E: 在黄杨斑蛾茧中结茧的田猎姬蜂;F: 田猎姬蜂羽化孔。

2.2.2 一年两代类型 经田间调查,除4月上旬至5月中旬,可见大量的田猎姬蜂成蜂出现;同年7月,在调查地也偶见5头田猎姬蜂成蜂出现。随后,于7月中下旬采集的个别黄杨斑蛾茧内有田猎姬蜂卵或幼虫发育到2龄(表1)。据此分析,该蜂在郑州有一年发生两代的类型。

表1 2020年田间采集的黄杨斑蛾田猎姬蜂在室内变温条件下的发育情况

一年两代的田猎姬蜂发生过程如下:越冬代田猎姬蜂老熟幼虫于3月下旬化蛹,于4月上旬羽化,4月中下旬为羽化高峰,之后交配产卵,发育至老熟幼虫后,大部分个体进入滞育阶段,此类为一年一代类型(图2)。同时,少部分个体不经历滞育,在有效积温的作用下发育至蛹期,7月上旬羽化,此为第1代成虫。交配后雌蜂找寻寄主寄生,所产卵发育至老熟幼虫期开始滞育。待翌年3月底环境温度及光周期等条件适宜时,滞育被打破,老熟幼虫开始化蛹。至4月上旬羽化,此为第二代成虫(图4)。

图4 黄杨斑蛾田猎姬蜂年生活史(一年两代类型)

室内饲养结果表明,2020年6月至7月采集回的田猎姬蜂老熟幼虫或卵和低龄幼虫共计186头,当年只有3头成虫羽化,与上述田间调查结果相一致;其余幼虫则于翌年4月中旬和7月羽化(表1)。2021年4月中旬羽化的成虫于室内,经配对交配、产卵寄生,直到成虫羽化完成一个世代的个体发育过程需要23～27 d。

室外调查采集和室内饲养结果均表明,黄杨斑蛾田猎姬蜂一年发生两代是存在的,但以一年一代为主。

2.3 田猎姬蜂与黄杨斑蛾发育同步性及滞育特点

田猎姬蜂单个外寄生于黄杨斑蛾的预蛹或蛹。黄杨斑蛾一年只发生一代,从4月上旬至10月下旬有长达6个月的蛹期滞育,这为田猎姬蜂提供了丰富的寄主资源。因此,当田猎姬蜂一年发生两代,可以有效降低黄杨斑蛾的种群,而成为黄杨斑蛾的优势天敌。而当田猎姬蜂一年发生一代时,该蜂从4月上旬羽化直至5月初,加之寿命长,无疑此期间始终有适合的寄主蛹供其产卵寄生,因而也能获得较高的寄生率。随后,当温度升高,田猎姬蜂以老熟幼虫进行越夏;而当温度降低时,继续以老熟幼虫越冬,直至翌年3月底,老熟幼虫解除滞育,化蛹、羽化。此时,恰有适合的可供其寄生的黄杨斑蛾预蛹和蛹出现。田猎姬蜂对寄主黄杨斑蛾的高度同步性,保证了田猎姬蜂的成功繁衍。寄主年生一代,无论寄生蜂年生一代或两代,都因寄主昆虫有极长的适合寄生的虫态存在,确保寄生蜂不会因寄主资源短缺而造成其种群灭亡。同时,面对不良环境条件,田猎姬蜂与寄主黄杨斑蛾都进化出通过超长滞育来躲避的生存策略。

2.4 黄杨斑蛾田猎姬蜂控害作用

室外采集黄杨斑蛾越冬卵,室内饲养及镜检未发现卵期天敌,幼虫孵化率高达92.6%。整个幼虫期也未发现寄生蜂寄生,只在预蛹期和蛹期存在大量田猎姬蜂寄生现象。通过大量采集大叶黄杨斑蛾茧,记录其发育状态,所得结果如表2。

表2 田间调查黄杨斑蛾田猎姬蜂对大叶黄杨斑蛾蛹的寄生情况

由表2可知黄杨斑蛾茧内蛹发育情况。正常蛹表示茧内斑黄杨蛾蛹发育正常,空茧表示黄杨斑蛾已羽化,死亡蛹大部分是由于黄杨斑蛾蛹感染真菌而死(虫体覆盖白色菌层,经鉴定为白僵菌)。被田猎姬蜂寄生有以下两种情况:一是黄杨斑蛾茧上有孔洞,其大小显示为田猎姬蜂羽化孔;二是黄杨斑蛾茧中发现有田猎姬蜂的幼虫或卵。经统计,高达36.9%～51.5%黄杨斑蛾茧内蛹被田猎姬蜂成功寄生,此为至少2年的田猎姬蜂的平均寄生率。若以采集的黄杨斑蛾茧内田猎姬蜂卵或幼虫数占当年采集的所有黄杨斑蛾茧总数的百分比计算,2020年,田猎姬蜂对黄杨斑蛾的当年寄生率达36.2%;2021年,寄生率下降为6.7%。

3 结论与讨论

寄生蜂的生存、生长发育与其寄主昆虫息息相关,生活史和生物学特性的相互适应是寄生蜂与寄主种群相互作用的重要特征[13,16]。二者生活史性状的进化既受环境因素的影响,又受系统发育史的影响[17]。对于寄主专一性的寄生蜂,必须依据寄主的发生特点,调节自身使其与寄主适合被寄生虫态的发生时间相吻合,才能成功繁衍,否则将导致种群灭绝。与之相应,当寄生蜂与寄主发生不同步时,是引起植食性昆虫大爆发的重要原因[18]。天敌寄生蜂引种时,来自不同的原产地,对引入地气候的适应性差异,会显著影响其与寄主的同步性,进而影响定殖效果[19]。因此,研究寄生蜂与寄主昆虫年生活史及发育同步性,有助于深入理解二者的协同进化史,更为寄生蜂的引种、助迁、保护与利用提供理论依据。

3.1 黄杨斑蛾田猎姬蜂与其寄主发育高度同步

对黄杨斑蛾和田猎姬蜂年生活史的研究结果表明,二者都有超长的滞育期,其生活史的高度重合为田猎姬蜂种群繁殖创造了条件。黄杨斑蛾为严格的一年一代,田猎姬蜂分为大部分一年一代和少部分一年两代。导致田猎姬蜂独特生活史的原因尚不明确,可能是光周期、温度或其他因素综合作用的结果[13,20-21]。与年生一代的寄主黄杨斑蛾相同,寄主赵氏孔瘿孔象(CoccotoruschaoiChen)也是一年发生一代,其专性寄生蜂瘿孔象刻腹小蜂(OrmyruscoccotoriYao et Yang)一年发生两代,第2代寄生率明显高于第一代[22]。寄主均一年发生一代,其滞育虫态恰为寄生蜂可寄生的虫态,这为寄生蜂年生二代创造了机会,但第一代寄生率明显低于第二代的原因是否因逐渐升高的环境温度和寄主的发育状态综合作用所致,还有待进一步探明。

3.2 黄杨斑蛾田猎姬蜂是抑制大叶黄杨斑蛾种群增长的优势寄生性天敌

王龙文等[23]曾在江苏盐城对大叶黄杨斑蛾的研究中发现茧蛹有寄生蜂羽化,寄生率较高,经何俊华先生鉴定为田猎姬蜂(Agrothereutessp.)。因绝大多数田猎姬蜂属昆虫寄主特异性强,我们推测该蜂有可能是黄杨斑蛾田猎姬蜂。此外,还有报道称粘虫白星姬蜂(VulgichneumonleucaniaeUchida)寄生大叶黄杨斑蛾蛹,寄生率达22.2%[4]。在日本报道(AgrothereutesjaponicasUchida)寄生大叶黄杨斑蛾[12]。除此之外,国内外尚未发现可寄生大叶黄杨斑蛾卵、幼虫及蛹的其他寄生蜂种类。

黄杨斑蛾田猎姬蜂对大叶黄杨斑蛾自然寄生率在日本可达67.5%～70%[21]。2020年,在郑州该蜂对大叶黄杨斑蛾的寄生率36.2%,这充分说明该蜂的控害能力较强;但随后2021年,寄生率下降为6.7%。分析寄生率下降原因,可能有以下3个方面:一是大叶黄杨斑蛾老熟幼虫期人为施药(此时为黄杨斑蛾田猎姬蜂羽化、交配产卵活动期)所致;二是大小年效应,即上一年较高的寄生率抑制了寄主大叶黄杨斑蛾种群,一蜂一寄主的相互关系,影响了翌年寄生蜂的寄生率;三是人为采集了大量黄杨斑蛾田猎姬蜂个体,降低了其种群数量。因此,加强黄杨斑蛾田猎姬蜂的保护,才能持久地发挥其控害作用。黄杨斑蛾田猎姬蜂作为大叶黄杨斑蛾的优势寄生性天敌,对寄主专化性强,且具备体型较大、存活时间长、寄生率高等特性,具备优良寄生蜂的特征。加之,大叶黄杨斑蛾越冬卵块被毛、幼虫群集取食、有警戒色,以及特殊的气味,使得该虫的卵和幼虫期天敌极其有限,加重了危害,由此更突出了黄杨斑蛾田猎姬蜂自然控害作用的重要性。

以上二者年生活史的研究结果表明,大叶黄杨斑蛾和黄杨斑蛾田猎姬蜂都有超长的滞育期。影响寄生蜂滞育的非生物因子中光周期和温度是主要诱导因素[24-26];生物因子中寄主昆虫的生理状态、寄主丰富度和寄生蜂亲代效应等都可能对寄生蜂的滞育产生影响[27-28]。其中亲代效应可使寄生蜂的繁殖与其可利用寄主的出现同步,并且能够分散在不同时期繁殖[27]。基于此,推测黄杨斑蛾田猎姬蜂独特的年生活史不同类型与其亲代效应关系密切,这可大大提高黄杨斑蛾田猎姬蜂的适应性,增强其生存能力。是否如此,还需进一步验证。基于二者发育同步性,深入研究滞育的亲代效应,可为揭示寄生蜂独特生活史对策形成的机制和丰富物种进化理论提供具有理论价值的信息。阐明寄生蜂与其寄主的关系,对于发挥天敌对害虫的控制作用至关重要[29]。