中药-肠道菌群互作效应在溃疡性结肠炎治疗中的作用

王潇璐　姚海强　万瑾毅

摘要 溃疡性结肠炎（Ulcerative Colitis，UC）是一种慢性非特异性的炎症性肠病，目前现有的治疗方式尚存在较大的局限性。中药应用作为一种辅助治疗手段，具有疗法丰富、不良反应较少、应用广泛等优点，成为了近年来UC治疗的新热点。研究表明，与肠道菌群之间的互作效应可能是中药改善UC的重要作用机制。现对中药与肠道菌群互作效应在UC治疗中的作用进行探讨，为中药在该领域的临床应用与开发，以及中医药防治UC提供了新的研究思路及科学依据。

关键词 溃疡性结肠炎；中药；肠道菌群；互作效应

Interaction Effect of Chinese Herbal Medicine with Gut Microflora in the Treatment of Ulcerative Colitis

WANG Xiaolu，YAO Haiqiang，WAN Jinyi

（Beijing University of Chinese Medicine，Beijing 100029，China）

Abstract Ulcerative colitis（UC） is a chronic non-specific inflammatory bowel disease with significant treatment limitations.Chinese herbal medicine，as a complementary approach，has the advantages of abundant and widely-used therapeutic methods with fewer side effects and has emerged as a new research hotspot in the treatment of UC in recent years.According to the research，the interaction effect of Chinese herbal medicine with gut microflora may be an important mechanism of Chinese herbal medicine in improving UC.The present study discussed the role of the interaction effect of Chinese herbal medicine with gut microflora in the treatment of UC，aiming to provide new research ideas and a scientific basis for the clinical application and development of Chinese herbal medicine in this field and the prevention and treatment of UC by traditional Chinese medicine.

Keywords Ulcerative colitis; Chinese herbal medicine; Gut microflora; Interaction effect

中圖分类号：R256.3文献标识码：Adoi：10.3969/j.issn.1673-7202.2023.01.023

溃疡性结肠炎（Ulcerative Colitis，UC）是一种影响结肠的慢性非特异性炎症性肠病，通常会出现黏液血便、腹痛和腹泻等症状［1］。近年来UC的发病率在全球范围内呈现上升趋势。目前UC的发病机制还没有完全明确，研究认为可能与环境、遗传易感性、肠道菌群状态多因素相互作用，从而引发肠道免疫失衡、肠道黏膜屏障受损导致肠道黏膜持续炎症损伤。较多UC患者都具有肠道菌群失调的特点，表现为致病菌比例升高、有益菌比例下降，迄今为止越来越多的证据表明肠道菌群失调在UC的发病机制中起关键性作用［2］。

现阶段临床上常选用5-氨基水杨酸（5-aminosalicylic Acid，5-ASA）制剂、糖皮质激素和免疫抑制剂，通过抑制炎症反应来缓解症状实现UC的治疗。现有治疗方式存在局限性，如治愈率低、复发率高，长期使用可能会导致不耐受、过敏等不良反应等。而中药及其主要活性成分和中药复方具有多成分、多靶点、多途径、整体性等特点，具有治疗方法丰富、不良反应较少、应用广泛等优点，成为了近年来UC治疗药物的研究新热点。研究表明，中药与肠道菌群之间的互作效应是药效发挥的关键环节。大多数中药采用口服方式，一方面肠道菌群可以通过水解和还原等过程，对中药的有效成分进行代谢从而生成代谢产物发挥改善UC的药效；另一方面中药的有效成分可以直接与肠道菌群接触从而促进有益菌、抑制有害菌，或调节肠道菌群的代谢物如短链脂肪酸、胆汁酸等，从而对UC起到治疗作用［3］。本文对近年来中药与肠道菌群互作效应在UC治疗中的作用进行探讨，为临床治疗UC中药的应用与开发，以及中医药防治UC提供一些新的研究思路及参考依据。

1 肠道菌群促进中药有效成分体内代谢从而改善UC

肠道菌群是一类存在于胃肠道的微生物群，能够维持肠道内稳态，参与宿主代谢等各项生理活动。部分口服中药的生物利用度低，但其经肠道菌群代谢产生的化合物可以通过小肠吸收进入血液循环从而发挥治疗作用。

1.1 皂苷类 皂苷是苷元为三萜类或螺甾烷类化合物的一类糖苷，在自然界广泛分布。如人参皂苷（Ginsenosides）是五加科中药人参、西洋参等的主要活性成分，已经被证明在减轻炎症反应、抑制结肠炎、缓解腹痛中发挥重要作用。本课题组前期检测了肠道菌群对西洋参提取物的生物转化和代谢特性，人参皂苷的主要代谢途径是通过肠道菌群逐步脱糖、脱水产生一系列的代谢产物［4］。同时我们发现，人参皂苷Rb1经过肠道微生物转化后主要的代谢产物为Compound K，与人参皂苷Rb1相比Compound K具有更高的生物活性［5］，即使在低浓度下也显示出显著的抗炎作用。由此可见，肠道菌群在西洋参代谢物的生物活性中起到了重要作用［6-7］。白头翁汤常用于治疗大肠湿热型UC［8］，其中白头翁皂苷B4（Anemoside B4，AB4）是中药白头翁的主要活性成分，本课题组前期研究了AB4在大鼠小肠和大肠中的代谢情况，分别从不同的肠段采集肠道菌群，与AB4在37 ℃孵育培养24 h、48 h、72 h和96 h。结果表明AB4在大鼠小肠和大肠的菌群代谢产物存在差异，大肠中的肠道菌群对AB4具有更全面的代谢作用，可见肠道菌群对AB4的代谢过程至关重要［9］。

1.2 黄酮类 黄酮类化合物是2个具有酚羟基的苯环通过中间三碳链相互连接而成的一类化合物，多种黄酮类化合物可以改善UC的肠道菌群失调，减轻UC的炎症反应。黄芩苷（Baicalin，BI）是从中药黄芩的干燥根中提取而来的一种黄酮类化合物。黄芩苷可以通过肠道微生物转化为黄芩素（Baicalein，BE），黄芩素具有更强的生物活性。课题组前期发现肠道菌群代谢可能是影响黄芩苷-黄芩素体内过程和药效发挥的关键环节。通过比较正常和UC病理状态下黄芩苷-黄芩素吸收代谢的差异，肠道菌群孵育转化、肠吸收和组织分布等环节均显示在病理状态下其生物转化、吸收代谢效率有所降低；黄芩苷-黄芩素可以有效改善病理状态下肠道菌群结构，并促进自身生物转化。黄芩苷-黄芩素在肠道菌群作用下协同增效发挥抗UC作用［10］，为中药干预肠道菌群治疗策略的运用提供了研究依据。

1.3 生物碱类 生物碱是一种生物有机体中含有负氧化态氮原子的环状化合物。现有研究发现，多种生物碱化合物具有抗UC的活性，如小檗碱（Berberine）、氧化小檗碱（Oxyberberine）、吴茱萸碱（Evodiamine）、巴马汀（Palmatine）。小檗碱可以被肠道菌群转化为氧化小檗碱，提高生物活性的同时更好地改善UC疗效［11］。黄连碱经肠道菌群进行代谢先生成去氢化黄连碱，再还原生成甲氧基黄连碱。甲氧基黄连碱是黄连碱主要的肠道菌群代谢产物。巴马汀通过肠道菌群去甲氧基化的代谢反应可产生去甲氧基巴马汀［12］。因此肠道菌群对生物碱代谢以及药效发挥起到了重要作用。

1.4 其他 除皂苷、黄酮、生物碱以外，其他多种对UC具有改善作用的中药成分依赖于肠道菌群的代谢作用。如芦荟大黄素苷（Barbaloin）是一种蒽醌类化合物，本身对UC没有治疗作用，被肠道菌群代谢为芦荟大黄素蒽酮（Aloe-emodin Anthrone）才具有真正的治療作用［13-14］。土大黄苷（Rhaponitcin）是中药大黄的主要活性成分之一，可以被肠道菌群代谢为丹叶大黄素（Rhapontigenin）［15］。

2 中药调节肠道菌群改善UC

除了肠道菌群可促进中药有效成分的体内代谢之外，中药-肠道菌群的互作效应还体现在一个重要的方面，即中药可对肠道菌群发挥广泛的调节作用，不仅可改善肠道菌群结构，并且还可进一步调节肠道菌群代谢物的水平，从不同层面发挥对UC的改善效应。

2.1 中药调节肠道菌群结构 UC患者往往表现出菌群失调，有研究证实UC可导致肠道拟杆菌门丰度显著减少，厚壁菌门丰度显著上调［16］。中药可以直接调节肠道菌群的结构，通过提高有益菌比例、降低致病菌比例，恢复肠道菌群结构的多样性平衡，巩固肠道生物屏障，从而发挥对UC的改善效应。

有研究表明人参提取物对肠道炎症反应状态下微生物的调节有助于维持肠内稳态［17］。薏苡仁提取物可以促进益生菌如双歧杆菌、长双歧杆菌的生长，在一定浓度下可以减少鼠李糖乳杆菌的数量从而缓解UC症状［18］。芹菜素在车前子、藿香等中药中广泛存在，可以通过激活含热蛋白结构域NOD样受体（NOD-like Receptor（NLR）-containing Pyrin Domain，NLRP）6调节肠道菌群的组成，从而减轻小鼠急性结肠炎的症状［19］。党参多糖通过刺激双歧杆菌属、乳酸杆菌属和阿克曼菌属等益生菌生长，抑制脱硫弧菌属、阿里斯蒂普斯属等致病菌，对葡聚糖硫酸钠（Dextran Sulfate Sodium，DSS）诱导的结肠炎小鼠具有良好的改善作用［20］。马齿苋多糖作为马齿苋的主要活性成分，能明显增加UC模型小鼠肠道双歧杆菌和乳酸杆菌的数量，下调小鼠外周血内毒素的含量［21］。黄柏酮（Obacunone）可调节UC小鼠的肠道菌群组成，改善其受损的肠黏膜屏障发挥药效［22］。

许多传统中药复方也可以通过调节肠道菌群的结构，从而对UC起到治疗作用。黄连解毒汤可以提高乳酸杆菌（Lactobacillus）属等有益菌，减轻结肠炎症［23］。大黄牡丹汤对UC具有治疗作用［24］，其机制可能与调节肠道菌群，特别是Butyricicoccus pullicaecorum和短链脂肪酸恢复肠道Th17/Treg（辅助性T细胞/调节性T细胞）稳态有关［25］。四君子汤治疗UC大鼠后有益菌如双歧杆菌、乳酸菌数量上升，致病菌如肠杆菌、肠球菌呈下降趋势，表明四君子汤可以调节UC大鼠的肠道菌群［26］。四君子汤加味黄芪、山药，可以改善盐酸林可霉素灌胃小鼠肠黏膜破损，恢复菌群平衡，降低菌群的移位率［27］。半夏泻心汤可以改善UC小鼠的症状，降低白细胞介素-6（Interleukin-6，IL-6）和肿瘤坏死因子-α（Tumor Necrosis Factor-α，TNF-α）水平，可以降低Lactobacillus，肠杆菌属（Enterorhabdus）丰度，提高Dubosiella、Bacteroides、Allobaculum丰度，进而起到减轻肠道炎症反应和治疗UC的作用［28］。黄芩汤可以通过调节肠道菌群，恢复肠道菌群的多样性，抑制Ras-PI3K-AKT-HIF-1α和核因子κB（NF-κB）信号通路起到对抗DSS（葡聚糖硫酸钠）诱导的UC作用［29］。理中汤能显著性降低与肠道炎症反应相关的条件致病菌丰度，同时提升有益菌比例，从而发挥对UC的改善效应［30］。白头翁汤灌肠能够对大鼠湿热型UC起到治疗作用，可提升肠道菌群丰度及多样性，其中特别是回调厚壁菌门与拟杆菌门比值以及普氏菌属、乳杆菌属益生菌丰度［31］。将UC肝郁脾虚患者使用美沙拉嗪联合痛泻要方，有益菌双歧杆菌、乳酸杆菌数目明显上升，而有害菌大肠埃希菌数目显著降低，从而纠正了UC患者的肠道菌群紊乱现象，提升了药效［32］。相对于单纯应用泼尼松治疗，加用乌梅丸加减方可显著改善UC患者肠道菌群失调［33］。

2.2 中药调节肠道菌群代谢物水平

除调节肠道菌群结构以外，中药可以通过调节肠道菌群的代谢物水平从而改善UC。肠道菌群的多种代谢产物，如次级胆汁酸（Secondary Bile Acids）、短链脂肪酸以及某些氨基酸等，对于维持肠道屏障功能以及免疫功能具有重要作用，这些也是中药治疗UC的重要靶点。

2.2.1 中药调节胆汁酸代谢 胆汁酸是胆汁的重要成分，初级胆汁酸在肠道菌群胆盐水解酶以及7α脱羟酶的作用下代谢为次级胆汁酸，次级胆汁酸可以通过法尼醇X受体（Farnesoid X Receptor，FXR）、Takeda G蛋白耦联受体（Takeda G Protein-coupled Receptor5，TGR5）对机体发挥广泛的调控作用，因此胆汁酸谱的变化与UC发生发展密切相关。苦豆子是豆科槐属多年草本植物，其总生物碱提取物可以调节胆汁酸的代谢从而改善DSS诱导的小鼠结肠炎［34］。没食子酸作为五倍子、山茱萸等中药的主要成分，可以通过影响胆汁酸代谢和氨基酸代谢，并改善肠道菌群的结构治疗UC［35］。

2.2.2 中药调节短链脂肪酸代谢 短链脂肪酸是肠道菌群代谢膳食纤维素所产生的一类活性物质，主要包括乙酸、丙酸、丁酸等。黄芩苷可以上调产丁酸菌的丰度以及粪便中丁酸水平，调节Th17/Treg平衡，从而减轻UC大鼠的肠黏膜损伤［10］。匹诺塞林来自中药蜂胶，可以使DSS诱导地UC大鼠盲肠中的Lactobacillus spp.增多，提升乙酸和丁酸水平，进而减輕炎症反应、恢复肠黏膜屏障功能［36］。高良姜素是中药高良姜的主要活性物质，可以调节UC小鼠肠道菌群的多样性，提升产丁酸菌Butyricimonas spp.的丰度，上调乙酸、丙酸和丁酸的水平，抑制促炎症介质的表达从而发挥抗UC作用［37-38］。姜黄素是一种从姜黄根茎中提取的酸性多酚类物质，可通过调节肠道菌群结构提升粪便中短链脂肪酸水平［39］。白藜芦醇来源于中药虎杖，可以上调乙酸和丁酸水平从而缓解UC炎症反应［40］。

2.2.3 中药调节氨基酸代谢 小檗碱也称黄连素，是中药黄连的主要成分。小檗碱可以减少条件致病菌（颤螺菌属Oscillospira和Mucispirillum等），增加乳酸菌属和碳水化合物水解菌（阿克曼菌属），调节氨基酸代谢，改善UC大鼠的结肠损伤以及炎症反应［41］。中药黄藤的主要活性成分是巴马汀，可抑制血浆中的色氨酸分解代谢，降低结肠组织中色氨酸分解代谢限速酶的蛋白表达，修复DSS诱导的UC小鼠肠屏障，进一步缓解UC症状［42］。

3 总结与展望

UC是当前全球高发的消化系统难治病，中药-肠道菌群的相互作用是UC治疗的关键环节，但目前这一研究领域仍然存在着一些局限性。首先，现有研究对于中药和肠道菌群多为单向作用研究，对于二者之间的互作机制，揭示不足。其次，现有研究手段相对单一，多集中在研究肠道菌群组成，对肠道菌群功能及代谢的调控机制研究有待深入探索。第三，现阶段高质量临床研究较为欠缺，研究多局限于动物实验，相关的临床转化研究亟待开展。

基于中药-肠道菌群的互作机制，一方面肠道菌群的生物转化促进中药的代谢及吸收，另一方面中药调节肠道菌群的结构即提升肠道益生菌、抑制致病菌，并调控肠道菌群代谢产物，从而促进肠黏膜修复，改善UC炎症反应。未来针对UC中药的研究开发可着眼于益生菌、益生元、后生元三大方向。多种中药单体、单味药及其复方能够通过影响益生菌，在UC的治疗中具有良好的益生元性质，促进益生菌生长的同时，调控肠道菌群代谢物即后生元的产生，多方协同发挥疗效。总之，中药-肠道菌群相互效应在UC治疗中机制还有待于进一步的研究，以期通过肠道菌群及其代谢物进行靶向干预和精准调控，为中药防治UC提供新的作用靶点与干预机制，具有重要的临床价值和广泛的应用前景。

利益冲突声明：无。

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（2021-12-08收稿 本文編辑：吴珊）

基金项目：国家自然科学基金项目（81603378）；北京中医药大学高层次人才项目（2021-XJ-KYQD-004）；中央高校基本科研业务费专项资金资助项目（2022-JYB-JBZR-009）作者简介：王潇璐（1992.08—），女，博士研究生在读，研究方向：中医体质学，E-mail：xiaoluwang820@163.com通信作者：姚海强（1986.09—），男，博士，副研究员，研究方向：中医体质学，E-mail：haiqiangyao@outlook.com；万瑾毅（1985.11—），女，博士，副教授，研究方向：中医体质学，E-mail：wanjinyi1128@163.com