基于广泛靶向代谢组学分析黑老虎不同部位成分差异

高渐飞, 周玮, 杨艳

基于广泛靶向代谢组学分析黑老虎不同部位成分差异

高渐飞1, 周玮2*, 杨艳3

(1. 贵州科学院贵州省山地资源研究所，贵阳 550001；2. 贵州工业职业技术学院，贵阳 550008；3. 贵州省中国科学院天然产物化学重点实验室，贵阳 550014)

为提高黑老虎()资源的综合利用率，采用广泛靶向代谢组学技术鉴定并分析了根、茎、叶代谢组分差异及高度富集成分。结果表明，在根、茎和叶中分别鉴定出642、650和619个代谢物，以酚酸、脂质、类黄酮和有机酸为主；叶与根、茎与根的共有成分分别为566和650个，显著差异成分有442和393个，主要为酚酸、类黄酮和脂质，差异代谢物在苯丙烷生物合成、黄酮与黄酮醇生物合成通路中显著富集。代谢物总丰度和次生代谢物丰度均表现为叶>根>茎，叶中酚酸、类黄酮和脂质及茎中酚酸积累量显著高于根，而氨基酸及其衍生物、萜类、木脂素、香豆素、生物碱的丰度在根中显著上调。因此，黑老虎根、茎、叶有大量共有成分，叶和茎中酚酸、叶中类黄酮和脂质高度富集，含有新绿原酸、绿原酸、槲皮素等多个丰度较高且具有重要生物活性化合物，具有较高利用价值。

黑老虎；代谢物；酚类；木脂素

黑老虎()又名冷饭团、布福娜、大叶南五味子等，为多年生常绿木质藤本，为五味子科(Schisandraceae)南五味子属植物，分布于贵州、广西、云南等地。其根为重要中药材，常用于治疗胃溃疡和肠胃炎、风湿性关节炎、跌打肿痛等[1–2]。研究表明黑老虎根茎的主要成分为木脂和萜类，已从中分离得到大量化合物[3–5]，其中一些还被证实具有抗肿瘤、抗HIV、抗炎、保肝等重要活性作用[6–9]。此外，为了推动茎和叶的利用，有研究测定分析了所含氨基酸、脂肪酸、挥发性物质和矿质元素等,显示其在保健和药用领域利用价值较高[10–11]。然而,目前对于黑老虎根、茎、叶中代谢物组分的全面解析，以及3个部位间成分的差异还鲜见报道。黑老虎生境较特殊，被列入IUCN红色名录，保护级别为易危[12]。而近10年来，因被作为新型水果种植，野生植株遭受任意采挖，生境破坏、资源锐减；与此同时，种植过程中因修剪有大量茎叶产生，目前多被丢弃[10–11]。因此，探究根、茎、叶联同利用或挖掘其中高度富集成分具有重要意义。广泛靶向代谢组学技术能高精度、高通量、广覆盖检测生物样本中的代谢物及含量，已得到广泛认可[13–15]。本研究利用广泛靶向代谢组学方法，基于超高效液相色谱串联质谱(UPLC-MS/MS)技术，鉴定黑老虎叶、茎、根中的代谢物，分析其多样性与富集特征，解析3个部位间显著差异代谢物及代谢途径，为拓宽资源利用深度和广度提供参考。

1 材料和方法

1.1 样品采集与预处理

黑老虎植株为人工栽培，栽植于覆盖80%遮阳网的塑料大棚，位于贵州省贵阳市乌当区下坝镇普渡村，定期修剪管理，长势良好；栽培6 a，藤蔓已木质化。于2020年7月29日，选3株长势相近的取样。用小铲子辅助刨开土壤，每株剪下2～3个主根及细根作为根部样品，2～3枝地表以上约10 cm起的主蔓之一为其茎部，5～6片中下部长势较好的成熟叶片作为叶。分别用10 mL冻存管取3个重复,分别编号为KR1～KR3 (根)、KS1～KS3 (茎)和KL1～ KL3 (叶)；然后迅速置于液氮中，随后干冰保存转运至实验室–80 ℃超低温冰箱中保存备用。

将3组供试样品放置于冻干机(Scientz-100F)中真空冷冻干燥，用研磨仪(MM 400, Retsch)研磨(30 Hz, 1.5 min)至粉末状；准确称取100 mg粉末溶解；每30 min涡旋1次，每次持续30 s，共涡旋6次，样本置于4 ℃冰箱过夜；在13 600×离心10 min后，吸取上清，用微孔滤膜(0.22m)过滤样品，并保存于进样瓶中，用于UPLC-MS/MS分析。

1.2 色谱质谱采集条件

数据采集仪器系统主要包括超高效液相色谱(ultra performance liquid chromatography, UPLC) (SHI- MADZU Nexera X2, https://www.shimadzu.com.cn/)和串联质谱(tandem mass spectrometry, MS/MS)(Applied Biosystems 4500 Q TRAP, http://www.appliedbiosystems.com.cn/)。

液相条件：色谱柱：Agilent SB-C18 (2.1 mm× 100 mm, 1.8m)；流动相：A相为0.1%甲酸-超纯水，B相为0.1%甲酸-乙腈；洗脱梯度：0～9 min 5% B；9～10 min 95% B；10～14 min，5% B；流速为0.35 mL/min；柱温为40 ℃；进样量为4L。

利用AB4500 Q TRAP UPLC/MS/MS系统(配备ESI Turbo离子喷雾接口)检测电喷雾离子源(ESI),由Analyst 1.6.3软件(AB Sciex)控制运行。ESI源操作参数：离子源，涡轮喷雾；源温度550 ℃；离子喷雾电压(IS) 5 500 V (正离子模式)/-4 500 V (负离子模式)；离子源气体I (GSI)、气体II (GSII)和帘气(CUR)分别设置为50、60和25.0 psi, 参数设置为高。

1.3 样本质控

质控样本(quality control，QC)由样本提取物混合制备而成，用于分析样本在相同的处理方法下的重复性。在仪器分析过程中，每3个检测分析样本中插入1个质控样本，以监测分析过程的重复性。

1.4 数据分析

基于迈维(武汉)生物技术有限公司MWDB数据库(Metware database)和代谢物信息公共数据库根据二级谱信息进行物质定性，采用三重四极质谱多反应监测模式(multi reaction monitor, MRM)对代谢物进行定量。获得不同样本的代谢物质谱分析数据后，利用软件Analyst 1.6.3对物质质谱峰进行峰面积积分，并对其中同一代谢物在不同样本中的质谱出峰进行积分校正[16]。

根据正交偏最小二乘法判别模型(orthogonal partial least squares discriminant analysis, OPLS-DA)分析代谢组数据，绘制各分组的得分图，展示各组间的差异[17]。评价模型的预测参数有RX、RY和Q, 其中RX和RY分别表示所建模型对和矩阵的解释率，Q表示模型的预测能力，这3个指标越接近于1时表示模型越稳定可靠，Q>0.5认为是有效的模型，Q>0.9为出色的模型。基于OPLS-DA结果，从获得的多变量分析OPLS-DA模型的变量重要性投影(variable importance in projection, VIP)，选取VIP≥1、fold change≥2和fold change≤0.5的代谢物为差异代谢物(differential metabolites, DAMs)。

2 结果和分析

2.1 代谢物多样性与丰度

在黑老虎根、茎、叶中分别鉴定出619、650和642个代谢物，共计708个；其中叶与根共有成分566个，茎与根共有650个，3个部位共有成分555个。基于结构分析，代谢物可分为11类化合物，3个部位的代谢物均包含这11类成分，数量上以酚酸、脂质、黄酮和有机酸为主(表 1)；其中，酚酸类数量在根中大幅减少，致其代谢物多样性低于叶和茎。叶、茎分别与根有233和241个共有次生代谢成分，主要由酚酸和类黄酮组成。

从表2可见，叶中代谢物总丰度最高，为105.37× 107，根次之(104.41×107)，茎最低(86.44×107)；次生代谢物丰度亦是叶(62.49×107)>根(57.06×107)>茎(53.03×107)，叶、茎与根共有的次生代谢物丰度都高于根(叶58.47×107>根50.96×107、茎52.42×107>根51.87×107)。叶和茎中酚酸的积累量显著上升，而根部急剧下降；黄酮和脂质类丰度在叶中显著上升，至茎和根中则大幅下降；而氨基酸及其衍生物、萜类、木脂素和香豆素、生物碱都在根中显著向上表达，尤其后2类成分剧烈向上积累；有机酸、核苷酸及其衍生物在3个部位中含量差异较小。

以丰度≥2.0×107为标准分析含量较高的化合物，共筛选出33个，其中叶19个、茎17个、根仅有7个(表3)；这些物质在3个部位的积累量差异显著，但累计丰度很接近(叶56.27×107、茎55.44× 107、56.14×107)，且分别占各自部位代谢物总丰度的53%以上，表明叶、茎、根中有基本一致的优势成分。新绿原酸、绿原酸、高香草酰奎宁酸等在叶中含量较高，5-(2-羟乙基)-2--葡萄糖基苯酚、原儿茶酸-4--葡萄糖苷、1--龙胆酰-d-葡萄糖则在茎中显著积累，使得这2个部位的酚酸丰度较高；叶中槲皮素-4′--葡萄糖苷和槲皮素-3--葡萄糖苷积累量较高，而日本南五味子木脂素G、五羟色胺、Kadcoccilactone F仅在根中富集。

2.2 差异代谢物分析

主成分分析 主成分分析(PCA)表明(图1),PC1和PC2两个主成分能很好反映样本的主要特征信息。第1主成分的贡献率为50.3%，第2主成分的为36.4%，两个主成分的累积贡献率为86.7%。样本在图中表现出明显的分离趋势，表明对各样本数据处理结果可信，样本间存在明显差异。

表2 黑老虎根、茎、叶的代谢物丰度(×107)

表3 黑老虎根、茎和叶中含量较高的成分

续表(Continued)

OPLS-DA模型 建立叶与根、茎与根之间的两组PLS-DA模型，结果表明，两组模型的2分别为0.870和0.877，2均为1，2均为0.998，说明模型具有很好的预测能力和可靠性，能够很好地表现各组间代谢物的变化趋势。对OPLS-DA模型进行200次排列验证，<0.005，表明模型有统计学意义，可根据VIP值分析筛选DAMs。

图1 1样本的PCA得分图

差异代谢物分布 基于OPLS-DA结果，根据DAMs筛选标准，叶与根的DAMs数量为442个,茎与根为393个(表4)。2对照组中DAMs以下调模式占主导，酚酸、黄酮、脂质类是DAMs的主要成分，且酚酸和类黄酮的DAMs均以下调为主，是2组中下调DAMs的主要组分，使其在根中丰度显著下调；而木脂素和香豆素、萜类中DAMs上调的占优，得益于此2类物质在根中显著向上积累。

主要差异代谢物 两组差异倍数排在前20的差异代谢物中向上表达的多为木脂素和萜类(90%), 而向下积累的主要是酚酸和类黄酮，且有多个相同成分(图2)。其中，乙酰表戈米辛R、Kadcoccilactone A、异五味子醇乙、狭叶南五味子素I、五味子脂素N、Kadcoccilactone M、苯甲酰异五味子素在两组中均呈上调模式，下调DAMs中有3个相同代谢物: 落叶松脂素-4′--葡萄糖苷、阿魏酰酒石酸、7,8-苏式-3′,4,7,9-四羟基-3-甲氧基-8--4′-新木脂素-9′--鼠李糖苷)。

差异代谢物代谢通路分析 利用KEGG (kyoto encyclopedia of genes and genomes)数据库对鉴定到的DAMs进行注释富集分析，获得2条显著富集的通路(-value≤0.01)。其在苯丙烷生物合成通路中富集最为显著，有16个DAMs注解，包括15个酚酸和1个有机酸类化合物(表5)。绿原酸、5--对香豆酰奎宁酸和2-羟基肉桂酸等9个酚酸类代谢物在叶中积累量显著上调。其次是黄酮与黄酮醇生物合成通路, 12个DAMs富集于此；其中11个成分在叶中丰度显著向上表达，异槲皮苷和三叶豆苷高度富集(表6)。

表4 差异代谢物

图2 差异倍数最大的20种代谢物。A: 叶与根；B: 茎与根。

表5 富集于苯丙烷生物合成通路中的差异代谢物

-:未检出。下同

-: Not detected. The same below

表6 富集于黄酮与黄酮醇生物合成通路中的差异代谢物

3 结论和讨论

在黑老虎叶、茎和根中分别鉴定出642、650和619个代谢物，可分为氨基酸及其衍生物、酚酸类、木脂素等11类化合物，其中酚酸、脂质、黄酮和有机酸在各部位中均占主导。酚酸类化合物数量在根中减少，致其代谢物多样性略低于叶和茎。代谢物总丰度和次生代谢物丰度均为叶>根>茎，叶中酚酸、黄酮和脂质类积累量较高，而氨基酸及其衍生物、萜类、木脂素和香豆素、生物碱都在根中显著上调，有机酸、核苷酸及其衍生物含量差异较小。

叶与根、茎与根中共有成分为566和650个, 差异代谢物有444和393个。叶与根、茎与根的主要差异成分为酚酸、类黄酮和脂质，其在根中以下调模式为主；而木脂素和香豆素、萜类中的差异成分在根中以上调占优。差异代谢物在苯丙烷生物合成和黄酮与黄酮醇生物合成通路中显著富集，这有助于进一步了解黑老虎植株次生代谢物的生物合成途径。如根中酚酸含量大幅减少可能是其在苯丙烷代谢途径各种酶的作用下合成了木脂素[18–19]，从而使木脂素显著上调。

黑老虎叶和茎中积累量高的代谢物数量较多,邻苯二甲酸二丁酯、邻苯二甲酸二异丁酯、l-苹果酸及表没食子儿茶素、表没食子儿茶素等同时存在于2个部位中；而根中数量较少，但鉴定到含量较高的木脂素和萜类代谢物。这些化合物中多个被证实具有重要药理活性和功效作用，如绿原酸(叶中富集)有与VC相当的抗氧化活性[20]、可预防结肠癌、口腔癌等疾病的发生，促进肿瘤细胞凋亡、抑制肿瘤细胞生长[21]；还对肝损伤有保护作用，可预防对乙酰氨基酚引起的肝损伤[22–23]。儿茶素及衍生物(根、茎、叶均富集)有抗炎症、抗菌、抗病毒及抗氧化等效用，还可预防心脑血管疾病[24–25]，以及保护肾脏、肝脏和神经系统等[26]；此外，还是茶叶的主要功能成分。槲皮素及其衍生物(叶中富集)具有优异的抗氧化特性[6]，在神经系统疾病、炎症、肝脏疾病、心血管疾病、细菌和真菌感染[27]、抗癌[28]等疾病中具有重要药理作用，对维持人体健康至关重要。日本南五味子木脂素G (根中富集)具有抗NO生成活性[29]。

综上，黑老虎根中氨基酸及衍生物和生物碱含量较高，主要功效成分木脂素和萜类也显著上调, 传统利用是否与此有关还有待进一步验证；而叶和茎中酚酸、叶中类黄酮和脂质的丰度显著高于根,含有多个高度富集化合物，其生物活性和利用潜力值得关注。

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Metabolic in Different Tissues ofby Using Widely-targeted Metabolomics

GAO Jianfei1, ZHOU Wei2*, YANG Yan3

(1. Guizhou Mountainous Resources Institute, Guizhou Academy of Sciences,Guiyang 55001, China; 2. Guizhou Industry Polytechnic College, Guiyang 550008, China; 3. Key Laboratory of Chemistry for Natural Products of Guizhou Province and Chinese Academy of Sciences, Guiyang 550014, China)

To improve the comprehensive utilization ofresources, the differential and highly enriched metabolic components of root, stem and leaf were analyzed by using wide range of targeted metabo- lomics techniques. The results showed that there were 642, 650 and 619 metabolites identified from roots, stems and leaves, respectively, in which phenolic acids, lipids, flavonoids and organic acids were dominant in quantity. There were 566 and 650 common metabolites in leaves and roots, stems and roots, respectively, of which 442 and 393 were significantly different metabolites, mainly including phenolic acids, flavonoids and lipids. Moreover, these differentially metabolites were significantly enriched in pathways of phenylpropane biosynthesis, flavone and flavonol biosynthesis. The total and secondary metabolites abundances were in the order of leaf>root>stem. The accumulation of phenolic acids, flavonoids and lipids in leaves and phenolic acids in stems were significantly higher than those in roots; while the abundance of amino acids and their derivatives, terpenoids, lignans, coumarins and alkaloids were significantly up-regulated in roots. Therefore, there were a large number of common components in roots, stems and leaves of. Phenolic acids, flavonoids and lipids in leaves and stems were highly enriched, and several bioactive compounds, such as neochlorogenic acid, chlorogenic acid and quercetin, were highly abundant and have high utilization value.

; Metabolites; Phenols; Lignans

10.11926/jtsb.4602

2021–12–30

2022–03–30

贵州省科技计划重大专项(黔科合平台人才[2017]5411号)；国家重点研发计划课题(2016YFC0502601)资助

This work was supported by the Key Project for Science and Technology in Guizhou (Grant No. [2017]5411), and the National Key Research and Development Program of China (Grant No. 2016YFC0502601).

高渐飞(1985年生)，男，高级工程师，研究方向为生态保护与资源开发利用。E-mail: gaojf2010@163.com

. E-mail: zhouwei_460@163.com