2021—2022 年山东荣成海带产区大规模溃烂灾害综合调查分析

李晓东 苏丽 李晓捷 李杰 徐英江 常丽荣 于仁成 杨德周 逄少军

摘要：2021年11月至2022年4月，海带（Saccharina japonica）主产区山东荣成发生了海带溃烂灾害，受灾面积超9 300 hm2，直接经济损失20亿元。通过现场调查、室内试验、资料分析等手段进行了研究，结果显示，2021年10月至2022年12月，由多纹膝沟藻（Gonyaulax polygramma）和红色赤潮藻（Akashiwo sanguinea）构成的赤潮，顺自西向东沿岸流进入荣成海带养殖区，自北至南蔓延，暴发海域可溶解磷酸盐含量为3.68 μg·L-1，凸显磷限制；室内培养试验显示问题海域海水正常；浮标观测显示，养殖区2021年11月盐度30.92 PSU，显著偏低；养殖区海水透明度显著高于往年同期。综上，此次灾害归因于海水透明度季节性偏高、赤潮藻枯竭了海带早期生长赖以需要的营养元素，溃烂海带促进了褐藻酸降解菌繁殖，加速溃烂过程，带来次生灾害。

关键词：海带；赤潮；营养盐；水产养殖；灾害doi：10.13304/j.nykjdb.2022.0728

中图分类号：F326.4 文献标志码：A 文章编号：10080864（2023）01020617

海带（Saccharina japonica）作为重要的养殖经济海藻，是我国人民菜篮子中的重要水产品。我国人工养殖海带历史逾70年，主产区为福建、山东和辽宁3省。山东荣成是海带养殖的传统主产区，素有“海带之乡”的美誉，每年生产海带鲜品170 万t，占全国产量近30%[1]。自荣成北部鸡鸣岛起，绕过山东半岛最东端然后向南到西南端人和镇都广泛分布着海带养殖区，总面积约1 万hm2[1]。海带种苗生产、养殖、加工以及依赖海带为食的鲍、海胆、海参养殖等行业是当地国民经济发展的重要支柱。荣成地区分布着大小海带养殖企业72个，中、大型海带种苗生产企业8个，每年生产海带种苗59亿株[1]。

海带养殖生产主要包括种苗培育（8 至10月）、苗暂养（10月中旬至11月中旬）和海上养成（11月中旬至次年5、6月）3个阶段。种苗培育主要是采取夏苗技术，种海带来自海上养殖种群或者室内人工蓄养的种群。经过2.5个月室内低温培育，2～3 cm 的海带苗在10月10—15日期间出库下海开始暂养。苗暂养采用水平挂养或者垂养方式，持续1 个月，至11 月中旬，海带苗达到20 cm左右时开始分苗养殖。分苗养殖是指将单棵海带苗按照一定间距夹到养殖绳上，然后挂到养殖筏架上进行养殖。夹完苗后的海带在筏架系统中可以水平或垂直悬挂。目前生产中普遍采用水平悬挂方式。1根养殖绳两端分别有1根吊绳，一定程度上可以控制水平挂绳深度。水平挂养的海带实际上是倒着生长，假根部分在上，藻体部分垂直向下。因为海带假根和生长部相连，这个部分对光照需求不强，过强光照对海带生长不利，因此需要进行相应水层调节。一般认为，海区溶解无机氮（dissolved inorganic nitrogen， DIN）含量≥0.2 mg·L-1 属于肥区，含量 0.1～0.2 mg·L-1 属于中肥区，含量<0.05 mg·L-1 属于瘦区；海区溶解无机磷（dissolved inorganic phosphorus， DIP） 含量<0.004 mg·L-1 时，海带生长受到影响；海区氮磷比（N∶P）>16∶1 时，海带生长主要受活性磷酸盐限制。海带筏式养殖以流速大（最大流速25～40 m·min-1）、透明度稳定（养殖周期内变化幅度1～3 m）的海区最为适宜[2]。

2021年11月中下旬，在荣成鸡鸣岛、荣成湾一带先后暴发了肉眼可辨的赤潮，海水呈现暗红色，持续数日，之后分布在赤潮暴发区的刚刚完成夹苗开始生长的海带出现发黄和溃烂。随时间推移，这种海带溃烂现象逐渐从北部荣成湾向南部养殖区扩散，最终蔓延到最南部海带养殖区人和镇。

据统计，2022年度荣成市海带几乎绝产，预计直接经济损失近20亿元人民币，同时造成下游加工企业损失超15亿元人民币。造成的间接损失也不容忽视，灾情发生后，养殖企业和养殖户投入的抗灾成本合计4.7亿元人民币。由于海带绝收，当地企业和养殖户停工，造成劳动力丧失收入预计3.2亿元人民币。此次海带灾害严重程度和受灾面积均系历史首次。

灾情暴发后，国家藻类产业技术体系组织力量开展了实地调研、海水样品采集分析、致病微生物分析、病害海带生化组成分析、室内海带培养试验、赤潮藻暴发生物分析、海洋环境数据分析等工作。本文系统地将上述结果进行了整理，以期为防范相关自然灾害提供参考。

1 材料与方法

1.1 海带溃烂形态特征和发展规律调研

根据荣成近海地理特征及海带养殖区分布情况，在荣成主要海带养殖区选择6个代表性区域，分别对其海带养殖区低、中、高区（按照离岸距离从近至远划分）海带分苗时间、生长表现、灾害发生时间和程度等进行现场调查和连续跟踪，同时向海带养殖户了解其周边海区灾害情况。样品采集地点见表1。

1.2 海水营养盐及污染物检测

1.2.1 养殖海域水样分析和污染物检测 调查范围覆盖了荣成北部、南部整个养殖海域，共设置了22个站位，每个站位的水样均采自表层水（水深≤10 m）。检测指标包括pH、硝酸盐氮（NO-3-N）、亚硝酸氮（NO-2-N）、氨氮（NH3-N）、溶解无机氮（DIN）、溶解磷酸盐（DIP）、溶解硅酸盐（dissolved inorganicsilicon， DISi）、化学需氧量（chemical oxygen demand，COD）、9种重金属离子、16种三嗪类、酰胺类、二硝基苯胺类除草剂、13种拟除虫菊酯类杀虫剂。

各指标的采样、贮存及后续分析方法依据GB 17378.3—2007《海洋监测规范 第3部分：樣品采集、贮存与运输》[3]、GB 17378.4—2007《海洋监测规范 第4部分：海水分析》[4]、HJ 700—2014《水质65种元素的测定电感耦合等离子体质谱法》[5]、DB37/T 4013—2020《养殖水体中三嗪类、酰胺类、二硝基甲苯胺类除草剂的测定气相色谱-质谱法》[6]和张华威等[7]的方法进行测定。

1.2.2 水质标准评价 水质标准判定采用单因子指数（Si）评价法[8]，评价标准依据GB 3097—1997《海水水质标准》[ 9]，当指数Si ≤1时，表示符合该类水质评价标准，Si越大表示水质污染越严重。

1.2.3 海水营养盐分析 本研究运用相对限制法[10]和绝对限制法[11]评估营养盐对海带生长的影响。

1.2.4 海水富营养化程度评价 海水富营养化采用富营养化指数（eutrophication index，E）进行评价，若E>1，表示水体呈现富营养化状态；若E≤1，表示水体处于贫营养状态[8]。

1.3 海带幼苗室内培养

2021年12月23日于荣成爱莲湾（RC）和青岛第二海水浴场（QD）分别采集海水样品，分别添加1/2 PES[12]作为培养基进行海带幼苗培育试验。海带幼苗来源于中国科学院海藻种质库（www.caslivealgae.com）室内培育的健康海带幼苗，长度5 mm，每组20株。培养条件：光照恒温培养箱，光照/黑暗为12 h/12 h，温度15 ℃。

1.4 海带生化组成分析

2022年2月10日采集了鸡鸣岛（JM）、镆铘岛（MY）受灾海带样品，2022年2月24日自荣成南部大鱼岛（DY）采集了尚未发生病变的海带样品，2022年2月22日自辽宁省大连市旅顺口区采集健康海带国审品种“中宝1号”（E25）[13]作为对照。每个取样地点随机取5棵海带，烘干后粉碎并混合进行测量，每组测量重复3次。

1.4.1 元素含量测定 样品中的金属元素（铁、锌、镁、铜、钙、磷）检测方法参照GB 5009.268—2016《食品安全国家标准 食品中多元素的测定》[14]，使用电感耦合等离子体质谱法（赛默飞ICAP-RQ）完成测定；碘元素的检测方法参照GB 5009.267—2016《食品安全国家标准 食品中碘的测定》[15]，使用氧化还原滴定法完成测定。

1.4.2 重要糖类含量测定 使用水提取海带中岩藻糖及褐藻酸，提取液在酸性条件下水解，用1-苯基-3-甲基-5-吡唑啉酮进行衍生，液相色谱紫外检测器测定；使用水提取海带中甘露醇，乙醇沉淀去杂后用液相色谱蒸发光散射检测器进行测定。

1.5 养殖海域赤潮暴发情况分析

1.5.1 赤潮过程的遥感观测 分析使用的叶绿素数据来自美国国家海洋和大气管理局（NationalOceanic and Atmospheric Administration， NOAA）极地轨道卫星SNPP（SUOMI national polar-orbitingpartnership）和JPSS-1（joint polar satellite system-1）搭载的可见光与红外成像辐射仪（visibleinfrared imaging radiometer， VIIRS），从NOAA数据平台（https：//coastwatch.noaa.gov/cw_html/cwViewer.html）获取叶绿素a数据，分辨率4 km，应用CoastWatch数据分析平台作图。

1.5.2 赤潮藻鉴定和分离培养 2021 年12 月11 日在山东半岛东北部海域（37.5°～37.8°N、122.4°～122.6°E）采集浮游植物样品，碘液固定后带回实验室，采用Utermühl方法浓缩样品，在显微镜下观察，对赤潮藻进行鉴定和计数。通过毛细管挑取主要赤潮藻种，室内进行分离培养，获得纯种培養后，通过形态特征进行初步鉴定。同时，收集部分培养藻细胞提取DNA，以28S rRNA 基因D1～D2区序列为靶区，采用1对真核生物通用引物进行扩增[1617]，获得产物后，通过Blast查询目标藻种，并从GenBank中获取相关藻种序列信息，对藻种进行辅助鉴定。

1.6 海水盐度及海表流场模拟分析

海水盐度和风速风向数据观测资料来自中国科学院近海海洋观测研究网络—— 黄海站16 号浮标观测系统，浮标站点的经纬度为37°2'43.33″N、122°35'36.28″E，使用的观测设备为日本ALEC公司生产的ATCW 直读式温盐仪。

观测时间为2019年11月1—30日和2021年11月1—30日，观测频率为1次·h-1。对于观测得到的原始盐度数据进行初步处理，剔除因为仪器设备故障导致的异常值以及时间序列（±2） STD以外数据点。对时间序列进行36 h滑动平均，以滤除潮汐信号的主要部分，得到最终数据。

基于Regional Ocean Model System（ROMS）与四维变分同化方法，建成了东中国海海洋动力环境四维变分同化预报系统，给出了2021 年11 月到2022年3月的月平均海表流场；模式配置、驱动场、边界条件和模拟结果验证方法参考He等[18]的研究。

1.7 病原微生物调查方法和过程

1.7.1 灾区海水菌群和海带附生菌高通量调查 选择荣成沿海北、中、南3个区域，分别在鸡鸣岛（低区和高区）、爱莲湾（低区、中区和高区）和镆铘岛（低区和高区）海区采集了海水和沉积物样品，在爱莲湾（低区、中区和高区）采集溃烂海带样品（样品及代号详见表2）。海水用0.2 μm孔径的聚碳酸酯滤膜过滤以收集浮游菌群；沉积物取10 g；海带样品切取5 cm× 5 cm表面溃烂部位。水体、沉积物和海带样品均按照E.Z.N.A. ? Soil DNAKit （OMEGA， 美国）的要求提取菌群DNA。水体和沉积物菌群DNA用引物对515F 和926R[19] 扩增16S rRNA 的V4～V5 区，海带菌群DNA 用引物对799F 和1193R[20]扩增16S rRNA基因的V5～V7区。

不同样品扩增子胶回收目的片段，等量混合后用TruSeq DNA LT sample Prep Kit （Illumina， 美国）建库，并用Illumina NovaSeq 平台进行2×250的双端测序。在2019年1和2月，采用相同的方法对桑沟湾海区的微生物进行测序和分析，相关数据用于本次调查的纵向比较。

下机序列经过拼接、质控后聚类OTU（operational taxonomic unit），计算Alpha 多样性、Beta多样性、菌群组成，并对微生物多样性及群落进行统计分析。

1.7.2 海带附生菌和海水褐藻酸降解菌数量调查 2021年12月在俚岛海区采集溃烂海带，切取0.5 g溃烂部位，匀浆并稀释涂布于2216E和褐藻酸培养基。菌落长成后统计单菌落形态特征及菌落数，并进行纯化培养。分离得到的菌株用细菌通用引物27F （5-AGAGTTTGATCCTGGCTCAG-3）和1492R （5-TACGGCTACCTTGTTACGACTT-3）对16S rRNA 进行扩增、测序，并在NCBI 网站进行Blast比对确定其分类信息。2021年12月和2022年2月，分别在爱莲湾养殖海区采集海水，涂布褐藻酸培养基，计数褐藻酸降解菌数量。

2 结果与分析

2.1 海带溃烂形态特征和发展规律

调查表明，灾害最早发生于荣成北部鸡鸣岛附近海域，于2021年11月底发现分苗后海带有溃烂发生，12月10日起溃烂加剧，并逐步自西向东、南部海域蔓延。2022年1月10日左右中部爱莲湾海域海带开始出现溃烂，随后向南蔓延至宁津、镆铘岛、石岛、人和镇近岸海带养殖区。灾害发生期间，各区域海带溃烂症状基本相同，主要表现为生长缓慢、藻体发黄、质地脆，起初梢部白烂，藻体表面出现白斑、小泡或腐烂孔洞，随后白烂部位自梢部逐渐向基部、由叶缘向中带部蔓延，并伴有假根和柄部色泽加深、生长部变形、叶片边缘卷曲等现象（图1A）。总体而言，在单株分苗养殖方式下，同一区域相同时间分苗的不同海带品种溃烂发生时间、程度无明显差别；分苗早的海带（个体相对较大）较分苗晚的海带（个体较小）抗性强，溃烂程度轻；养殖水层深的海带较水层浅的海带溃烂程度轻。南部海域由于灾害发生时间较晚，海带个体较大，受灾程度相对轻（图1C，D）。随着时间推移，调研区域几乎所有海带均发生严重溃烂，藻体最终全部脱落，仅余长10～30 cm的基部，甚至只剩假根和柄部残留在养殖绳上（图1B）。

2.2 海水营养盐及污染物检测结果分析

2.2.1 海水污染物检测结果分析 检测了各站位砷、镉、铝、铅、铬、铜、锌、汞、硒9种重金属离子，检测结果如下：砷为1.50～2.80 μg·L-1，平均值为2.03 μg·L-1；镉为0.000 52～0.100 00 μg·L-1，平均值为0.051 00 μg·L-1；铝为1.50～49.54 μg·L-1，平均值为8.27 μg·L-1；硒为0.047～1.660 μg·L-1，平均值为0.620 μg·L-1，其中砷、镉、硒的Si均小于1，属于一类水质标准，其他金属离子均未检出。

海带养殖区除草剂检出3种，分别是阿特拉津（范围在17.48～30.44 ng·L-1，平均值22.91 ng·L-1）、扑草净（ 范围在16.90～37.78 ng·L-1，平均值22.14 ng·L-1）、西草净（范围在18.56～34.78 ng·L-1，平均值23.45 ng·L-1）。13种拟除虫菊酯类杀虫剂均未检出。

2.2.2 养殖区海水水质标准分析 荣成海带养殖区海水检测结果如表3 所示，各站位pH 波动较小，在8.11～8.25 之间，平均值为8.20，Si（pH）≤1，均符合第一类水质标准；DIN 范围为42.03～675.10 μg·L-1，平均值为192.56 μg·L-1，根据DIN的Si结果，站位4、14的Si（DIN）>1，屬于劣四类海水，站位2、15、16属于第二类水质，其他站位均属于一类水质；DIP的范围在1.33～12.70 μg·L-1，平均值为3.68 μg·L-1，各站位DIP 的Si（DIP）≤1，均符合一类水质标准；检测站位DISi范围为86.70～328.00 μg·L-1，平均值为168.27 μg·L-1；检测站位的COD 范围在1 154.42～1 571.77 μg·L-1，平均值为1 346.66 μg·L-1，检测站位COD的Si（COD）≤1，均符合一类水质标准。

2.2.3 养殖区海水营养盐限制因子分析 海带养殖区N/P、Si/P、Si/N 见表3，N/P 范围为15.41～241.97，平均值为62.41；Si/P范围为0.48～3.64，平均值为1.39；Si/N范围为10.20～126.82，平均值为60.96。根据相对限制法，检测的19个站位中（站位4、11、12未检测硅酸盐含量），17个站位出现磷限制，均未出现氮限制、硅限制。绝对限制法表明22个站位中有10个站位存在磷限制，未出现氮限制、硅限制。

2.2.4 海水富营养化情况分析 调查区域各站位富营养化指数结果显示（表3），检测的16个站位中E 值均小于1，部分站位（站位5、6）小于0.01，表明海带养殖区处于严重贫营养状态。

2.3 海带幼苗室内培养

经过4 d 室内培养后，4 组海带苗均正常生长，海带苗平均长度分别为（1.29±0.17）（RC）、（1.30± 0.06）（RC+1/2PES）、（1.26±0.13）（QD）、（1.29±0.06）（图2A）；继续经过4 d培养，RC、RC+1/2PES、QD、QD+1/2PES 海带苗平均长度分别达到（1.81±0.32）、（3.30±0.41）、（1.66±0.20）、（2.81±0.34） cm，海带苗均未发生溃烂，说明问题海域海水不存在海带致死因子（图2B）。2次测量中，使用RC+1/2PES 作为培养基的海带幼苗平均长度均为4组中最长；添加营养盐后海带苗生长速度加快，颜色更深。

2.4 海带生化组成

本次试验采集样品的生化组成分析结果见图3。元素分析结果显示，荣成鸡鸣岛（JM）、镆铘岛（MY）和大鱼岛（DY）的海带样品在铁、锰、磷元素的含量上显著低于旅顺地区采集的对照样品（E25）。岩藻糖、藻酸盐和甘露醇是海带重要的光合作用碳代谢产物，液相色谱分析结果显示，健康海带与受灾海带样品中上述3种干物质含量水平接近；MY 的含量显著高于其他样品。

2.5 养殖海域赤潮暴发情况分析

2.5.1 赤潮发生过程遥感监测 根据对山东周边海域叶绿素a含量的遥感分析，自2021年11月上旬起，莱州湾东侧海域叶绿素a含量明显上升。随着时间推移，叶绿素a 高值区从莱州湾东侧逐渐向东扩展，12月上旬烟台-威海近海叶绿素a含量明显增加；之后继续向东扩展，在12月下旬绕过山东半岛向南进入荣成近海的海带养殖区（图4）。

2.5.2 赤潮藻鉴定 12月11日在威海东北部海域现场调查结果显示，该海域赤潮优势种为多纹膝沟藻（Gonyaulax polygramma）和红色赤潮藻（Akashiwo sanguinea）（图5），其中，多纹膝沟藻为第一优势种。现场样品的计数结果表明，藻细胞密度最高达到3.5×106 cell·L-1，叶绿素a含量最高达到30 μg·L-1，达到赤潮暴发标准。

2.6 海水盐度及海表流场模拟分析

观测资料表明， 2021年11月相对于2019年同期的温度变化不明显，盐度存在非常显著的变化。图6展示了2019年11月和2021年11月黄海站16号浮标观测到的2 m深处盐度变化。通过对比2019和2021年11月平均盐度可以发现，观测区域2021年11月的盐度（平均鹽度30.92 PSU）显著低于2019年同期（平均盐度32.35 PSU），表明2021年11月在该区域存在明显的淡水通量异常，表明该区降水增大或有低盐水体流入，推测可能与黄河年度输入淡水增加有关。

通过模拟的海表面流场（图7）可以看到，海表面流场主要受风场控制，冬季（11 月至次年2月）在北风的控制下，海流主要沿着山东半岛岸线以东南向流动为主；进入春季（3月）后，随着季风转换，海表流场逐渐转变方向。

2.7 病原微生物调查结果分析

2.7.1 灾区海水菌群和海带附生菌高通量分析 Alpha多样性结果显示，水体菌群丰富度呈现自北向南递减的趋势，鸡鸣岛的均匀度最高；从沉积物菌群看，丰富度和均匀度变化趋势类似，爱莲湾的指数最低（图8）。

不同海区沉积物有相似细菌组成谱，不同海区水体菌群之间存在较大差别（ 图9）。3个位点水体中主要类群为Alpha变形菌纲（Alphaproteobacteria）（54.69%±18.81%）、黄杆菌纲（Flavobacteriia）（19.74%±12.15%）和Gamma变形菌纲（Gammaproteobacteria）（8.35%±5.33%）；在属水平上，爱莲湾和镆铘岛有更多的亚硫酸盐杆菌属（Sulfitobacter）细菌，其中爱莲湾最多，镆铘岛次之，鸡鸣岛最少；镆铘岛还有更多独岛菌属（Dokdonia）细菌。各海区沉积物在属水平以假单胞菌属（Pseudomonas）为主。

对2022 与2019 年桑沟湾菌群丰度进行了比较（图10）。结果显示，海洋浮游菌属（Planktomarina）和Tenacibaculm 属细菌丰度呈现从北往南递减趋势，它们在鸡鸣岛海区的相对丰度显著高于其他2个海区及2019年1和2月的相对丰度。假单胞菌属等褐藻酸降解菌在鸡鸣岛的相对丰度高于其他2个位点以及2019年2月的相对丰度。爱莲湾海区亚硫酸盐杆菌属和镆铘岛海区独岛菌属相对丰度显著高于2019年，假交替单胞菌属细菌也呈现由北往南递减趋势。

2.7.2 海带附生菌和海水褐藻酸降解菌分析 2216E平板结果显示，2021年俚岛海区海带溃烂处优势菌为海神单胞菌属（Neptunomonas）和假交替单胞菌属（Pseudoalteromonas）。而海带表面水泡中的优势菌为海神单胞菌属（Neptunomonas），其次为亚硫酸盐杆菌属（Sulfitobacter）。2018 年分离的正常海带上细菌组成相对均匀，存在交替单胞菌属（Alteromonas）、副球菌属（Paracoccus）等细菌类群，而溃烂海带上主要细菌类群则明显增多，有短杆菌属（Brevibacterium）、黄杆菌属（Flavobacterium）、新鞘脂菌属（Novosphiqobium）、假交替单胞菌属（Pseudoalteromonas）、假单胞菌属（Pseudomonas）和希瓦氏菌属（Shewanella）等（图11）。

褐藻酸降解菌分析结果显示，2021年俚岛溃烂海带的优势菌为噬纤维素菌属（Cellulophaga），溃烂海带水泡中未分离到褐藻酸降解菌。2018年溃烂的海带上以海神单胞菌属（Neptunomonas）为主，2018 年溃烂的海带上以假交替单胞菌属（Pseudoalteromonas）为主，健康海带表面褐藻酸降解菌以弧菌属 （Vibrio）为主（图11）。对海水进行褐藻酸降解菌计数发现，2021年12月爱莲湾水体中的褐藻酸降解菌数量与2019年2月类似，不超过102·mL-1；在2022年2月，褐藻酸降解菌数量激增，超过104·mL-1。

由图12 可知，海带附生菌主要细菌类群有Alpha变形菌纲（Alphaproteobacteria）、Gamma变形菌纲（Gammaproteobacteria） 以及黄小杆菌纲（Flavobacteriia）。将其中主要细菌属与2019年桑沟湾收集的海带附生菌群进行比较（图13），2022年2 月爱莲湾海带附生菌中假单胞菌属（Pseudomonas）、亚硫酸盐杆菌属（Sulfitobacter）、极地杆菌属（Polaribacter）、Tenacibaculm 属和交替赤细菌属（Altererythrobacter）等类群相对丰度显著高于2019年1和2月相对丰度。2019年海带的优势类群如青枯菌属（Ralstonia）、污泥单胞菌属（Pelomonas）和红球菌属（Rhodococcus）等在2022年爱莲湾海带中相对丰度较低（<1%）或未检测到。具有褐藻酸降解能力的细菌显著高于往年同期水平。

3 讨论

3.1 赤潮暴发和海带溃烂的关系

2021年冬季，山东半岛北部海域发生了较大规模甲藻赤潮，这一现象在山东近海非常罕见。通过对2021年9—12月的遥感资料分析，可看出甲藻赤潮在10月份出现在莱州湾东侧，11月份赤潮向东扩展至烟台-威海一带，12月份绕过山东半岛南下进入荣成近海，模拟海表面流场结果与赤潮运动方向一致。对比此次甲藻赤潮的时空分布状况及海带病害出现的时空规律可以看出，二者之间高度吻合，赤潮暴发及其对海域环境的改变极有可能是海带溃烂出现的首要、直接诱导因子。

多纹膝沟藻和红色赤潮藻是近海常见的2种有害赤潮藻。多纹膝沟藻在我国近海较常见，曾多次形成赤潮。林永水等[21]报告了1991年5月在广东大鹏湾盐田附近一次多纹膝沟藻赤潮；潘雪峰等[22]报告了2004年9月在江苏海州湾连岛附近海域一次多纹膝沟藻赤潮。这2次报道均未提及赤潮导致的危害效应，仅对赤潮过程与环境因子相关性进行了分析。红色赤潮藻在我国近海广泛分布，烟台四十里湾曾多次发生红色赤潮藻赤潮[23]，对养殖动物造成了一定损害。在以往报道中均未提及赤潮对大型海藻的不利影响。本团队的室内培养结果显示，问题海域海水不存在海带致死因子，海带幼苗可以健康存活，另外在问题海域的其他海藻种类比如裙带菜、蜈蚣藻、龙须菜等都没有发生类似海带的溃烂问题，表示这个环境条件的变化只对夹苗养殖的海带不利。

3.2 海带生长不良与养殖方式、环境条件异常的关系

海带正常生长受温度、光照、營养盐、pH、盐度、透明度以及海水流速等因子影响，其中温度、光照和营养盐最为重要[24]。海带适宜生长的水温在1～13 ℃，灾害暴发期间该海域温度在5 ℃左右，符合海带生长的条件，但养殖区海水处于严重贫营养状态，养殖区各站位DIN平均含量192.56 μg·L-1，DISi平均含量为168.27 μg·L-1，DIP平均含量仅为3.68 μg·L-1。谢琳萍等[25]研究指出，本区域该季节DIN 含量79.80 μg·L-1，DISi 为188.83 μg·L-1，DIP含量为11.16 μg·L-1，二者对比磷限制问题突出。污染物阿特拉津、扑草净、西草净浓度较低，生态风险可以忽略[26]。杀虫剂均未检出，重金属离子符合一类水质标准。海水透明度测定显示，2022年1和2月楮岛海区（泉海水产公司养殖区中区）海水透明度分别为1.3 和2.2 m，显著高于往年同期（0.5～0.8 m），其他区域海水透明度也明显高于往年，部分海区甚至高达4 m。2021年11月前后观测区域明显的淡水通量异常导致了海水盐度显著降低，平均盐度仅为30.92 PSU。综合推断，长时间海水营养贫瘠、高透明度海水引发海带溃烂的发生。

研究表明，强烈的太阳光（可见光和紫外线）可以引起海带卷曲和溃烂[27]，这也是我国在海带养殖早期提出养殖过程需要调整水层的根本原因[28]。海带养殖是倒立进行，单棵海带的假根固着在养殖绳上，生长部处于整个藻体最顶端，是直接接受太阳光照射的部位。如果海水透明度过高，过强的可见光和紫外线都能够给海带生长部带来直接伤害，使海带出现卷曲、色素丢失、藻体溃烂等症状。在海带生长期内，具有过高海水透明度的海域通常不适合进行海带养殖生产，除非将海带筏架沉入到安全的海水深度。2021—2022年大鱼岛2月份现场的观察发现，簇养的海带和簇养的裙带菜生长基本正常，虽然也出现了一些由于营养盐不足带来的藻体发黄、发脆，但是藻体基本完整，而周围的单棵夹苗养殖的海带品种，基本已经溃烂流失。簇养的海带一般有6～10棵，其生长部可以相互遮光而获得保护，从而避免了太阳光的直接照射，很大程度上躲过了强光的危害。

海水中磷限制通常被认为是由于浮游植物集中繁殖、营养盐被大量消耗导致，另外海水中悬浮颗粒物质对其也有吸附作用[10，29]。调查中发现，养殖区海水透明度较高、悬浮颗粒含量极低，因此悬浮颗粒对其吸附可能性不高，基本可以确定营养盐的问题由赤潮引起。喻龙等[30]报道，红色赤潮藻赤潮暴发后海水中各类营养盐含量降低，最终出现磷限制，导致赤潮的最终消退。陈月红等[31]调查发现，甲藻赤潮暴发后海水中各营养盐大幅下降，比例失衡，导致赤潮最终消散，这些均证明赤潮导致养殖区营养盐失衡，出现磷限制，影响了海带生长，继而发生溃烂。荣成地区海带中磷元素含量均小于1 000 mg·kg-1，显著低于健康海带（平均1 959 mg·kg-1），进一步佐证了这个看法。

综上，2021年11月至2022年2月，受灾海区经历了高透明度、低营养盐、低盐度等异常海水条件，引发海带发黄、卷曲和溃烂。

3.3 海带溃烂和微生物菌群变化的关系

浮游菌群Alpha多样性指数显示，鸡鸣岛水体中的菌群多样性指数在3 个海区最高。研究表明，赤潮会导致养殖环境中浮游菌群Alpha多样性指数显著升高[32]。浮游菌群组成分析结果也反映出赤潮对养殖海区的影响。Planktomarina 和Ca.pelagibacter 是水体出现赤潮时的重要标志类群[3334]。灾害发生后假单胞菌属（Pseudomonas）和Tenacibaculm 属相对丰度同样呈现自北向南递减趋势且显著高于它们在2019年同期水平。假单胞菌（Pseudomonas）是CAZY数据库中已经记录的褐藻酸降解菌，Tenacibaculm 属细菌也是赤潮暴发时海水中重要细菌类群，具有琼脂降解活性及溶藻活性[3536]。因此，二者都是海带潜在条件致病菌。Sulfitobacter 属细菌是维持赤潮海区浮游菌群的结构和功能的关键类群[37]，本研究中该类群在鸡鸣岛海区相对丰度显著低于其余2个海区。

分别利用培养和高通量分析方法对溃烂海带进行了分析，并与正常年份健康海带样品菌群组成进行了对比。结果显示，2018 年（正常年份）2216E和褐藻酸培养基培养的2018年溃烂海带上的细菌种类明显多于健康海带，而2021年俚岛海区溃烂海带虽然在细菌种类上与2018年健康海带没有明显差别，但显示出明显不同的群落结构，且存在单一优势细菌类群，溃烂处和水泡处的海神单胞菌属（Neptunomonas）（2216E平板）及溃烂处的噬纤维素菌属（Cellulophaga）。海神单胞菌属细菌具有有机物降解活性[3839]，噬纤维素菌属细菌除具有较强褐藻酸降解活性外[40]，还具有较强的卡拉胶和纤维素降解活性[4142]，推测这些细菌可能对海带形成严重威胁，导致富含褐藻酸钠的海带发生溃烂。高通量测序结果支持上述推测。通过与2019年数据对比，发现爱莲湾溃烂海带上存在的主要细菌类群丰度均显著高于2019年的健康海带（除Hella 属）。研究发现，这些细菌多具有藻类降解活性，具有成为潜在病原的可能。例如假单胞菌（Pseudomonas）具有褐藻酸降解活性，亚硫酸杆菌（Sulfitobacter）具有多糖降解活性[43]；Tenacibaculm、极地杆菌（Polaribacter）和交替赤细菌属（Altererythrobacter）等具有琼脂、多糖降解及溶藻活性[3536，4445]。各种降解活性细菌类群及其丰度的显著增加成为养殖海带溃烂次生原因，海水中的褐藻酸降解菌数量激增也证实了这一推论。

已有研究表明，海藻病害多是环境、微生物以及宿主复杂相互作用结果[4647]，环境变化往往起诱导作用。养殖环境异于正常生长环境的显著变化（例如高温、高光、缺乏营养、污染物等）使海藻处于环境胁迫条件，导致其生理状态下降，防御水平降低，海藻附生菌群间接发生显著变化，条件致病菌大量繁殖，最终促成病害发生。根据这种推断，认为荣成2021—2022年海带溃烂过程中，赤潮是导致环境发生显著变化的直接原因，增加了环境中潜在病原数量，降低了水中营养盐水平，加之海水透明度过高等环境变化使海带防御水平降低，附生菌群向着易于发生溃烂的方向转变，导致溃烂发生。而降解类细菌类群又随着溃烂、脱落的海带以及赤潮洋流进行繁殖和传播，最终导致海区菌群持续失衡，致使海带在更大的范围上持续溃烂。

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（責任编辑：胡立霞）