白花鬼针草访花昆虫种类及其访花行为1)

纪霜 闫淑君 杨丽 叶佳伟 廖剑威

(福建农林大学，福州，350002)

被子植物中大约有85%为虫媒传粉植物，且显花植物中依赖昆虫传粉完成正常繁衍的占据68%(约170 000种)[1]。大部分植物与昆虫之间是互惠共利的关系，昆虫特别是蜂类、蛾蝶和蝇类从植物中采集花粉和花蜜，同时为植物传粉。虫媒植物也通过花颜色、大小、气味、花蜜等花部特征吸引访花昆虫传粉[2]，不同植物的花吸引不同的传粉昆虫，形成不同的组合，有时会形成恒定的传粉关系[3-4]，传粉昆虫数量的多少及传粉效率的高低都会影响虫媒植物种子的产量及自然种群的更替，生物入侵已成为全世界面临的普遍问题，对原有地的生物多样性、农业生产及人类健康造成了严重的威胁[5]。一般认为，成功入侵的植物往往具备较强的繁殖力、适应性和扩散力[6]。因此研究入侵植物的繁殖生态学特性是揭示其入侵机制、制定入侵管理策略的基础环节[7-8]。传粉是种子植物有性生殖必须且十分重要的环节，访花昆虫的活动能够帮助大部分植物的繁育系统完成胚珠受精[9]。

白花鬼针草(Bidenspilosa)是菊科(Asteraceae)鬼针草属(Bidens)的1年生或多年生植物，原产于热带美洲，主要分布在路边、荒地、城镇周边等。目前广泛入侵我国热带亚热带等地区，尤其以广东省茂名、湛江等地入侵最为严重。化感作用强烈，极易形成单一种群，严重威胁当地生境，是一种危害性较为严重的杂草[10]。目前对白花鬼针草的研究主要集中在化感作用[11]、药理作用[13]、特性特征[13]等方面，对访花昆虫的研究较少；仅有罗娅婷[14]等人对云南白花鬼针草的繁殖特性与入侵关系进行了报道。本研究对白花鬼针草的访花昆虫进行调查，旨在揭示其访花优势种传粉规律，为入侵植物的繁殖生态学研究及管理提供理论依据。

1 研究区概况

本研究在福建农林大学旗山校区内进行，该地为典型的亚热带季风气候，四季常青，阳光充足，年平均气温为23 ℃，最冷月1—2月，平均气温8 ℃；最热月7—8月，平均气温35 ℃。年平均日照时间为1 840 h，年平均降水量为1 500 mm。高温时间长，低温时间短，无霜期达326 d。

2 材料与方法

白花鬼针草为1年生或多年生直立草本植物，株高在0.3～1.5 m，条状披针形叶，茎下叶三裂或不裂，通常在开花前凋落。头状花序有1～6 cm的花序梗，单个花序中果实数量可达(47.6±9.5)个[15]。舌状花4～8枚，白色长5～8 mm，盛花期4—11月，其他月份也有开花。盘花为筒状，长约4.5 mm。果实为瘦果，条形黑色，具倒刺毛，易沾附于动物或人体上。

2.1 访花昆虫种类及访花行为观察

试验于2021年6—7月白花鬼针草盛花期进行，对校园内路旁、荒地、草坪上的白花鬼针草植株进行定点调查。选择两个白花鬼针草植株生长样地，样地1位于路边，2 m×5 m；样地2位于坡上较平坦处，2 m×10 m。观测时间段样地内无其他开花植被，仅有草坪草及一些杂草等。于天气晴朗时，从08：00至18：00对样地内的访花昆虫进行调查，每1 h观察一次，每次观察30 min，连续观察4 d(雨天顺延)。详细记录访花昆虫的首访时间及样地内各个时间段的温、湿度变化。访花行为主要通过现场目测及相机拍摄、录像等辅助方式记录。

2.2 访花昆虫访花频率、停留时间

在4 d内对两个样地中的6种主要访花昆虫进行访花频率及花朵停留时间调查，总结主要访花昆虫的日活动规律。访花频率从访花昆虫降落在花上活动开始，用秒表记录其5 min内的访花次数，分别重复60次。花朵停留时间从访花昆虫第1次降落在一朵花上开始，到其离开花朵停止计时，分别重复60次。

2.3 访花昆虫移动距离调查

用卷尺测量传粉昆虫两次访花之间的飞行距离。即昆虫访问一个花序结束飞向另一朵花序的直线移动距离。

2.4 统计方法

所有数据均使用Excel 2020和SPSS 22.0进行数据统计。

3 结果与分析

3.1 访花昆虫的种类

调查结果显示：白花鬼针草的访花昆虫共有5目9科14种(表1)，其中膜翅目昆虫种类最多，有5种，占访花昆虫种类的35.7%；其次是鳞翅目昆虫，有4种，占28.5%；半翅目及鞘翅目分别有2种，各占14.2%；双翅目有1种，占7.1%。其他种类昆虫也有发现，但数量少或只访1～2次花便飞走，后续未见访花，因此没有列举出来。

表1 白花鬼针草访花昆虫

3.2 主要访花昆虫的访花行为

经观察发现，白花鬼针草的访花昆虫多为蜂类及蝶类。包括东方蜜蜂、中国芦蜂、绿芦蜂、菜粉蝶、东亚豆粉蝶、黄钩蛱蝶等。其访花频率及花朵滞留时间如表2所示，东方蜜蜂的访花频率高，平均访花频率为7.21朵/min，东方蜜蜂飞行速度快，花朵停留时间平均为7.17 s，最短停留时间为2 s，最长停留时间17.10 s。总体来说，东方蜜蜂访花频率高，停留时间短，是白花鬼针草的有效访花昆虫。其在访花时把整个身体落置在花上，将口器伸入花朵基部进行吸食花蜜，其腹部及足上有一层绒毛，触及花粉和柱头，吸食结束后飞离，访花过程能有效传授花粉。东方蜜蜂出现频率高，观察过程中任何时间段都能看到其访花。东方蜜蜂在访问结束一朵花后，会飞向同一花序的另一朵，近距离访问2～4朵后，飞向旁边或较远的一株。

中国芦蜂访花频率为3.87朵/min，停留时间平均为10.75 s，最长停留时间可达31 s，最短为3.65 s，相对东方蜜蜂来说，其访花频率较低，小花停留时间变化较大，主要原因是此昆虫容易受到周围访花昆虫的影响，一旦周围有别的昆虫靠近，便很容易放弃访花飞走或另选花朵访问。中国芦蜂体积较小，正向落于花上，用中足和后足支撑身体，用喙舔舐花蜜。并在花上来回移动，以便充分的吸收花蜜。通过体毛来黏附花粉从而对白花鬼针草进行异花授粉。

绿芦蜂和中国芦蜂访花频率、花朵停留时间相似。绿芦蜂访花行为与中国芦蜂大体一致，在访问花朵时，如有其他昆虫飞过或人为因素干扰，便会停止访花，并即刻飞离当前花朵，或选择较远处花朵继续访花行为。

菜粉蝶、黄钩蛱蝶、东亚豆粉蝶访花频率差异不显著，小花停留时间在2.0～30.2 s。菜粉蝶及其他鳞翅目昆虫访花时，用足攀附在花瓣上，以虹吸式口器吸食花蜜。访花吸蜜的同时，其身体会携带花粉，在访问另一朵花时进行授粉。

可以看出，花朵停留时间和访花频率具有一定的相关性。通过数据分析二者之间的相关系数r=- 0.905，P=0.013，呈显著的负相关关系。环境及天气对昆虫访花也有一定的影响，其访花频率也受温度、风力等的影响。

花间移动距离(表2)即昆虫从一朵花飞向另一朵花的直线距离。黄钩蛱蝶和东亚豆粉蝶的最大移动距离均超过8.5 m，黄钩蛱蝶花间移动距离超过2.0 m占70%，东亚豆粉蝶超过2.0 m占65%；绿芦蜂、菜粉蝶及中国芦蜂的最大移动距离在0.3～8.5 m之间，移动距离超过2.0 m占比分别为70%、75%、60%；东方蜜蜂相较于其他访花昆虫花间移动距离较小，在0.1～3.6 m，移动距离超过2.0 m的仅占30%。

表2 主要访花昆虫的平均访花频率、单花滞留时间及花间移动距离

3.3 白花鬼针草访花昆虫访花特征

3.3.1 访花昆虫首访时间及其环境特征

温湿度变化影响昆虫的访花行为。白花鬼针草访花昆虫的首访时间主要集中在08：00—08：30、09：00—09：30两个时间段(表3)。菜粉蝶、东方蜜蜂、黄钩蛱蝶、中国芦蜂、六斑月瓢虫、绿芦蜂、东亚豆粉蝶等首次访问时间为08：00—08：30，首访温度为29.2 ℃，湿度为81.4%；七星瓢虫、切叶蚁属昆虫等的首访时间为09：00—09：30，首访温度为36.1 ℃，湿度为71.3%；曲纹紫灰蝶、小长蝽、稻棘缘蝽等的首访时间为10：00—10：30，首访温度为36.7 ℃，湿度为68.4%；普通腹膜寄蝇等的首访时间为11：00—11：30，首访温度为37.8 ℃，湿度为57.8%。

表3 访花昆虫首访时间及首访温湿度

3.3.2 访花昆虫日活动规律及环境因子的影响

观测时间段内主要访花昆虫平均出现的数量、访问花朵次数、温湿度变化及日活动规律如表4、表5所示。通过观测得出：1 d中温度变化大体上先上升后下降，在12：00—12：30时温度达到高峰，此后温度开始降低。湿度呈现出先下降再上升的趋势，13：00—13：30时湿度最低。访花昆虫出现的数量呈现先升后降在缓慢上升的趋势，在09：00时出现的访花昆虫数量最多，其中以东方蜜蜂数量最多，13：00时出现的访花昆虫数量最少。访花昆虫平均访问频率与访花昆虫数量的趋势大体相同，峰值出现在09：00—09：30。

表4 观测时间段的平均温湿度、访花昆虫数量及访问频率

因观察时间在夏季且研究地位于我国亚热带地区，故白天温度较高，对昆虫访花时间段的选择影响较为明显。访花昆虫均在08：00—11：00访花频率较高，12：00—15：00高温时段访花昆虫数量、访问频率均下降，菜粉蝶、黄钩蛱蝶等在此时间段访花昆虫数量最少，有时出现不访花或消失的现象。

表5 主要访花昆虫日活动规律

风速较大时，访花昆虫数量也明显下降，主要原因是白花鬼针草植株相对较小，风速大时，植株摆动幅度变大，舌状花瓣随风飘落。阴雨天气几乎未见昆虫访花。据观测发现，在树荫下或无阳光照射处白花鬼针草访花昆虫数量极少，大部分无访花昆虫。说明昆虫访花需要一定的光照和温湿度。

4 结论与讨论

根据目前的调查结果来看，白花鬼针草访花昆虫种类较多，有5目9科14种，其中主要访花昆虫有6种。分别是东方蜜蜂、中国芦蜂、绿芦蜂、菜粉蝶、黄钩蛱蝶、东亚豆粉蝶。其中膜翅目的东方蜜蜂访花频率高，单花停留时间短，身体易携带花粉，且在访花过程中专一性高，是最佳传粉者。

经过长期的协同进化，访花昆虫和显花植物之间形成了稳定的互惠共利关系。但受地理环境因素的限制，同一植物的访花昆虫可能具有一定的差异。本研究调查发现，白花鬼针草访花频率最高的昆虫是膜翅目蜜蜂科的东方蜜蜂，而罗娅婷[14]等人的研究发现访花频率最高的为鳞翅目粉蝶科的昆虫，研究结果有一定的差别。可能与所选观察地点不同有关，福州相较于云南夏季气温更高，且福州为沿海城市，风力也较大。地理环境条件不同是传粉昆虫差异的重要原因之一。陈琼[16]等人对武汉常见的12种外来菊科植物调查发现，膜翅目的蜂类是主要的传粉者，与本研究调查结果大致相同。菊科植物访花昆虫是否具备一定的同一性，有待进一步的讨论研究。

昆虫选择传粉植物，花的大小、颜色、形状、气味等都是吸引昆虫的对策之一[17]。不同的访花昆虫对花色的喜爱程度不同。如蜜蜂更喜访问黄色、白色、蓝色花，而对红色花不敏感。蝶类喜红色或粉红色等鲜艳色彩的花朵[18]。花味是一种相对古老的吸引机制，作为夜间活动的昆虫，飞蛾可以在绝对黑暗的情况下访花，说明气味指引其定向访花植物[19]。蒙古扁桃的辐射对称花朵盛花期时为粉红色，散发出强烈的气味，同时分泌大量花蜜。这些都为吸引访花昆虫提供了条件[20]。在本研究中，白花鬼针草花较大，具有4～8枚舌状花，花蕊中部为明黄色，虽气味不明显，但花部形态特征较吸引访花昆虫。

温湿度变化影响昆虫的访花行为[21-23]。对白花鬼针草的研究发现，主要访花昆虫的首访时间集中在08：00—10：00，昆虫访花行为随温度升高而降低，访花规律呈现先升后降的趋势，在12：00之后，温度达到38 ℃以上，访花昆虫数量明显减少，且访花频率降低，说明昆虫访花需要适宜的温湿度，过高或过低都会影响访花昆虫[24]。在阴天、大风或下雨时，访花昆虫几乎不见活动身影。

访花频率与花朵停留时间对昆虫传粉效率有一定的影响。中国芦蜂与绿芦蜂的访花频率、单花停留时间等传粉行为较为一致，两者相比，中国芦蜂的访花频率更高，但单花停留时间更短。胡红岩[25]等对披针叶黄华(Thermopsislanceolata)的访花昆虫调查发现：单花停留时间越短，昆虫访问的频率越高。对植物而言，传粉昆虫停留时间的长短直接影响访花效率，停留时间越短，访问的花就越多，意味着植物有更多的授粉机会与繁育保障，便可以获得更多的利润[4]。

白花鬼针草单株直径在0.5～1.0 m，可以发现所有主要访花昆虫的最大花间移动距离都超过1.0 m，说明绝大部分的访花昆虫可能在进行异株异花授粉，少部分为同株异花授粉。这大大提高了白花鬼针草的繁殖效率。白花鬼针草具有自交亲和的能力，倾向于兼性异交，为混合交配系统[11]。白花鬼针草种子结实量大、萌发率高，具有2～3个芒刺，可以附在人或动物身上传播。这些都为白花鬼针草成功入侵提供了可能。

白花鬼针草作为入侵植物，广泛存在于所调查的校园景观中，严重破坏了原有景观所要营造的氛围。且白花鬼针草极易形成单一种群，在调查的样地中，白花鬼针草周边其它种类植物较少。大部分入侵植物具有自花传粉受精或无融合生殖能力，可实现其入侵的第一步—定居[7]。白花鬼针草属兼性异交，可自交亲和，其舌状边花繁殖特点具有吸引昆虫的作用，有利于提高传粉受精效率，从而提高种子结实质量，进一步促进其繁殖入侵。目前对入侵植物的治理通常采用刈割和拔除的方式，但往往心有余而力不足。据观察发现，即便白花鬼针草被拔除，一段时间之后，在原有地也会重新生长出大量白花鬼针草，可见其入侵能力十分强劲。为防止其大肆繁殖蔓延，可在开花结实之前进行刈割拔除处理，但如何有效控制其生长蔓延，有待进一步的研究。