武夷山不同海拔毛竹细根功能性状

黄爱梅,方 毅,孙 俊,李锦隆,胡丹丹,3,钟全林,3,程栋梁,3,*

1 福建师范大学地理科学学院,福州 350007 2 江西武夷山国家级自然保护区管理局, 上饶 334500 3 福建师范大学福建省植物生理生态重点实验室,福州 350007

细根是植物根系最前端直径小于2 mm的根,是植物吸收土壤中的水分和养分能力最强、效率最高的器官,是植物对外界环境变化最敏感的器官之一,环境因素的改变会对其功能性状造成重要影响[1]。细根作为林分物质循环和能量流动的重要载体,是影响陆地生态系统的重要组成部分[2]。越来越多研究表明[3], 细根通过调节其形态和养分等性状特征来适应环境变化并影响植物生长。植物细根的功能性状不仅受自身遗传特性的影响,并且也与细根结构有关[4]。细根在森林生态系统中的关键功能通常与其形态特征有关,如细根比根长和比根面积与细根吸收功能有关[5]。另外,细根化学计量特征为细根最重要的功能特征之一,其随环境因子变化作为一种自然适应策略,能较好地指示陆地生态系统元素循环对环境的适应[6]。

海拔作为影响林地环境温度与水分的重要因子,对植物细根功能性状有重要影响[7]。细根功能性状的研究是当前研究的一个热点。近年来,较多学者对不同海拔细根进行了研究,但因不同植物的生理特性,细根功能性状在海拔梯度上的变化规律存在差异[8]。在细根养分方面,碳(C)、氮(N)、磷(P)是细根重要组成元素,参与植物细根的各项生理过程。Garkoti等[9]对不同海拔3种物种细根养分含量的研究表明:细根N、P含量随海拔升高呈下降趋势；在热带山地森林的研究也发现细根N含量与海拔呈显著负相关[10]。而其他研究结果发现不同海拔黄山松(Pinustaiwanensis)细根P含量存在显著差异,随海拔呈上升趋势[11]。植物根系的生理生态功能除了与组织中养分含量有关外,还与其形态结构密切相关。在细根形态方面,细根结构与养分和水分的吸收效率具有密切联系。在热带森林细根的研究中,发现细根比根长与比根面积随海拔升高显著增加,在高海拔分别是低海拔地区所测值的5倍和2倍[12]。而其他研究表明细根比根长与海拔呈显著负相关,而根直径与海拔呈显著正相关[5]。此外,通过对不同海拔细根性状的研究,发现黄山松[13]和杉木[8](Cunninghamialanceolata)的细根比根长、比根面积和根组织密度等在海拔梯度上存在显著差异。由此可见,海拔梯度造成的环境异质性不仅引起植物细根养分发生显著变化,而且显著改变了细根形态。然而,目前关于植物细根性状在海拔梯度上的变化还存在不确定性,且多集中在乔木方面的研究,而关于竹类植物的研究较少。

细根性状间存在多种复杂的关系,它们彼此互相联系,共同对植物体的生长起作用。异速生长是指生物体某两个性状的相对生长速率不相同的现象[14—15]。如一些研究发现细根比根长与根组织密度之间存在异速生长关系[13,16],而其他结果表明它们之间不存在显著的异速生长关系[17—18]。此外,以往的研究认为细根N含量与根直径存在显著的负相关关系[19],但也有研究认为细根N含量与根直径之间存在显著正相关关系[20]。由此可见细根功能性状之间存在多种复杂的关系。然而,目前尚不清楚海拔变化带来的环境异质性是否对植物细根性状之间的关系造成影响,以及它们之间的关系如何变化,尤其是竹类植物。

毛竹(Phyllostachysedulis)作为一种重要的森林资源,以其庞大的生存繁衍能力和重要的经济价值深刻影响着森林可持续发展[21]。目前大多数关于毛竹根系的研究主要集中在扩张方面,毛竹向其周围阔叶林或撂荒地扩展过程中具有明显的可塑性。这种可塑性不仅表现在细根养分方面[21—22],还表现在根系形态性状方面[23—24],说明毛竹细根性状随环境变化而发生相应的变化。海拔作为一个综合生态因子,为探究植物如何响应环境变化提供了研究场所[25]。然而,目前关于毛竹细根功能性状如何响应海拔变化的研究较少。因此,本研究在武夷山国家级自然保护区内,选取毛竹为研究对象,分析其不同海拔细根主要功能性状的差异及其关系,主要探讨以下科学问题:(一)毛竹细根性状在海拔梯度上是否有显著差异及其变化趋势如何？(二)毛竹不同细根性状之间是否存在显著的异速生长关系？

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究的采样点在武夷山国家级自然保护区(27°48′11″—28°00′35″N,117°39′30″—117°55′47″E),属于中亚热带季风气候,年均温14.2 ℃,年均降水量2583 mm,年平均无霜期231 d[26]。武夷山是中亚热带地区重要的森林生态系统,因其地理位置及较高的海拔,植被呈现出鲜明的垂直带谱特征,从低海拔往上依次为毛竹林、常绿林、常绿落叶混交林、针阔混交林、针叶林、矮曲林及中山草甸[27]。毛竹林是研究区重要的植被类型,其分布的海拔范围较广,最低海拔为250 m,最高海拔为1500 m,毛竹生长分布平均海拔600 m左右,竹林为粗放管理,几乎不采用施肥措施,以材用经营为主[28]。为排除人工干扰对毛竹细根生长的影响,本研究采样点选择自然保护区的核心区(海拔800 m以上),在核心保护区内,毛竹林未受到人为干扰。

1.2 样地设置及样品采集

依海拔梯度设置3个毛竹纯林样地,间隔200 m的海拔设置一个调查样地,海拔分别为840 m、1040 m、1240 m。根据毛竹株高、胸径等特征,每个海拔以10 m为最小间隔,设置3个10 m×10 m的样方,共9个样方(表1)。2016年8月在每个样方分别选取3株毛竹,即近似平均株高、胸径的二度竹(2—3年生)。以二度竹为中心,距离0.5 m左右随机选取3个采样点,用铲子将凋落物清理干净,采用多点混合取样法挖取3个20 cm×20 cm×20 cm的土块进行混合。将当天的土样放置100目的土筛中多次冲洗,根据根系的气味、颜色、弹性等特征,挑出直径< 2 mm活的毛竹细根,然后将细根样品装入标记好的自封袋带回实验室。

1.3 细根样品指标测定

使用扫描仪(EPSON Perfection V39)扫描细根,在细根分析软件(Win RHIZO Pro 2009b)中分析扫描图像得到细根根长(cm)、平均根直径(AvgDiam) (cm)、表面积(cm2)和体积(cm3)等数据；细根样品全部扫描完成之后,将细根放入65 ℃的烘箱中烘72 h至恒重,用电子天平(精确到0.001 g)称量细根干重。细根功能性状测定方法[8, 22]为:

(1)比根长(SRL) (cm/g):细根根长(cm)/细根干重(g)。

(2)比根面积(SRA) (cm2/g):细根表面积(cm2)/细根干重(g)。

(3)细根根组织密度(RTD) (g/cm3):细根干重(g)/体积(cm3)。

（2）丝瓜络纤维的断裂强度高，伸长率低。从力学性能的角度来讲，丝瓜络纤维并不适合做纺织材料，必须经过改性处理，以满足纺织加工的需要。

(4)细根C含量(RCC)和N含量(RNC):用CHNOS元素分析仪(Vario EL Ⅲ, Elemental Analysis, Germany)测定[29]。

(5)细根P含量(RPC):用H2SO4和HClO4进行消煮,然后利用连续流动分析仪(San++, Skalar, Netherlands)进行测定[30]。

1.4 数据处理

用Microsoft Excel 2016软件进行数据整理；用SPSS 25.0软件的单因素方差分析 检验不同海拔毛竹细根养分及结构性状的差异。细根性状关系的研究采用异速生长方程Y=βXα进行拟合,把所得的数据以10为底进行对数转换,使其符合或接近正态分布,等式两边同时取对数使其转化为lgY=lgβ+αlgX,其中Y、X表示不同的性状值；β为异速常数,即线性关系的截距；α为异速增长指数,即线性关系的斜率。当α=1时,代表两者呈等速生长关系；α≠1时,则表现为异速生长关系。在R数据分析软件中采用标准化主轴回归分析(SMA)的方法计算异速指数和常数[31—32],同时计算性状回归斜率的置信区间。然后对斜率进行异质性检验,若斜率间差异不显著则计算共同斜率[33]。利用Origin Pro 2019b软件作图,图表中数据为平均值±标准误。

2 结果与分析

2.1 不同海拔毛竹细根C、N、P含量及化学计量特征

武夷山不同海拔毛竹细根C、N、P含量及各元素计量比存在显著差异。随着海拔升高,细根N、P含量降低,C∶N、C∶P升高(图1)；毛竹细根C含量在海拔1040 m显著高于海拔840 m与1240 m (P<0.05)；细根N、P含量在海拔840 m显著高于1240 m (P<0.05)；细根C∶N、C∶P在1240 m显著高于840m (P<0.05)。

图1 不同海拔梯度毛竹细根碳C、氮N、磷P含量及C∶N、C∶P、C∶NFig.1 The content of C, N, P and C∶N, C∶P, C∶N in the fine root of Phyllostachys edulis at different altitude不同字母表示不同海拔间差异显著(P<0.05)

2.2 毛竹细根结构性状随海拔的变化

毛竹细根结构性状在不同海拔差异显著,随着海拔的升高,毛竹细根平均根直径(AvgDiam)、比根长(SRL)和比根面积(SRA)均呈下降趋势,而根组织密度(RTD)呈升高趋势(图2)。其中,细根AvgDiam在海拔840 m显著高于1240 m (P<0.05)；SRL、 SRA在海拔840 m显著大于1240 m (P<0.05)；RTD在海拔1240 m显著大于840 m和1040 m (P<0.05)。

图2 毛竹细根性状: SRL、SRA、RTD和AvgDiam随海拔变化Fig.2 Fine root traits of Phyllostachys edulis: SRL,SRA,RTD,AvgDiam vary with altitudeSRL: 比根长Specific root length;SRA: 比根面积Specific root surface area;RTD: 细根根组织密度Root tissue density;AvgDiam: 平均根直径Fine root average diameter

2.3 不同海拔毛竹细根性状之间的异速生长关系

毛竹细根性状在各海拔内或整体海拔梯度上具有显著的异速生长关系。表现为:部分毛竹细根性状在各海拔与整体海拔梯度上均呈现显著相关关系(图3)。其中,毛竹细根N含量与P含量存在显著的等速生长关系,在不同海拔间拥有共同斜率0.91与共同截距0.70(图3)。毛竹细根SRL与SRA存在显著的等速生长关系,拥有共同斜率0.97与共同截距0.63(图3)；毛竹细根SRA与RTD呈负等速生长关系,拥有共同斜率-0.92与共同截距1.67(图3)。

另一方面,部分毛竹细根性状之间在各海拔内无显著关系,但在整体海拔梯度上显著相关(图4)。例如,毛竹细根C含量与N、P含量存在显著的异速生长关系,异速生长指数α分别为5.36(P<0.01)、 5.83(P<0.05)(图4)。SRL与RTD存在显著的负等速生长关系,等速生长指数α分为-0.86(P<0.01)(图4)。AvgDiam与RTD存在显著的负异速生长关系,异速生长指数α为-0.31 (P<0.05)(图4)；N与SRL、SRA存在显著异速生长关系,异速生长指数α分别为1.74 (P<0.05)、1.70 (P<0.05)(图4)。

图3 不同海拔毛竹细根性状的关系Fig.3 Relationships between fine root traits in Phyllostachys edulis at different altitudes

图4 毛竹细根性状之间的关系Fig.4 Relationships between fine root traits in Phyllostachys edulis

3 讨论

3.1 海拔对毛竹细根 C、N、P 含量及其化学计量比的影响

毛竹细根N、P含量随海拔的升高而降低(图1),二者之间存在显著的等速生长关系(图3),说明二者在不同海拔的生物化学过程具有一定的协同性,与Garkoti[9]和林君漪等[36]的研究结果基本一致,即细根 N、P含量均随海拔升高而下降,温度随海拔升高逐渐降低,林分的生长速率降低,植物对于N、P含量的需求也相应地下降。但也有研究结果表明,武夷山黄山松细根P含量随着海拔升高而升高[11],造成这种差异可能与研究区的土壤化学元素含量有关,P属于典型的沉积性元素,主要来源于成土母质的风化,细根P含量受土壤母质显著影响[36—37]。因此,海拔之间细根养分含量的变化在不同的研究中存在一定差异,可能与土壤环境的异质性和植物本身生物学遗传特性有关。

细根C∶N、C∶P在海拔1240 m显著高于海拔840 m,随着海拔升高而升高,可能与其N、P含量变化有关(图1)。C∶N、C∶P通常反映植物的生长速率和吸收效率。“生长速率理论”认为快速生长的植物比慢速生长的植物需要更多的N、P[38]。本研究结果表明高海拔毛竹细根拥有较高的C∶N、C∶P比值,说明分配到rRNA中N、P的下降[39],细根不能合成大量的蛋白质以支持快速生长,这与研究样地中海拔1240 m毛竹立竹高度、胸径均最小的结果一致。从元素周转的角度来看,C∶N是衡量细根组织周转和分解的重要指标[40],其值越高,细根周转越慢,意味着高海拔毛竹细根的生长较为缓慢且寿命较长。

3.2 海拔对毛竹细根结构性状的影响

植物长期在不同环境条件下会形成一定的表型性状,而海拔作为一个综合性生态因子,植物会随着海拔变化形成适应性形态特征,表现为形态特征的差异[7]。结果表明,毛竹细根平均根直径(AvgDiam)、比根长(SRL)和比根面积(SRA)均随海拔升高而降低,海拔840 m显著高于1240 m(图2)。研究人员对中国亚热带96种被子植物根系特征的研究发现细根N含量与根直径之间存在显著正相关关系[20]。另外,Reich等发现细根N含量与细根比根长呈显著正相关的关系[41]。而在本研究中,同样发现细根N含量与根直径、比根长具有显著正相关关系(图3)。因此,毛竹细根根直径和比根长随海拔升高而下降可能是细根养分差异所导致。而其他关于细根特征的研究表明:高海拔地区细根直径显著高于低海拔地区所测的值,由于高海拔气温较低,增加细根直径有利于抵御低温胁迫[42—43]；而对华北落叶松细根形态特征的研究也得出一致的结论,即随海拔升高细根平均直径呈逐渐增粗的趋势[43]。这些结果与本研究并不一致,造成这种差异可能是海拔高度的原因,上述研究中的海拔均在2000 m以上,而在本研究中最高海拔为1240 m,毛竹细根受到低温胁迫的可能性较小,因此不会将大量养分投资于细根皮层细胞的构建。研究中根组织密度(RTD)随着海拔升高而升高,在海拔1240 m显著大于1040 m和840 m(图2)。研究表明, 植物存在着代表根在资源获取和储存之间权衡的根经济谱(RES)[44],植物的根性状沿着两种不同的策略边界范围演化:一种是具有获取型策略的根性状,如SRL和SRA；而另一种是具有保守型策略的根性状,如RTD[45]。细根RTD是与资源保守型策略相关的根性状[12],海拔升高导致温度的降低会限制细根对养分的吸收,细根吸收功能下降[37]。因此,这种情况下细根不会将过多的养分用于资源获取型细根性状的构建,而是将更多的养分用于资源保守型的性状,如细根组织密度。

细根形态在海拔上呈现显著差异,意味着毛竹在不同环境条件下,细根对于资源的利用策略的不同。如在低海拔处,毛竹倾向于增加比根长来获取养分和水分；而在高海拔则采取相对保守策略适应环境的变化,如增加细根的组织密度。

3.3 海拔对毛竹细根性状间的异速生长关系的影响

海拔对毛竹细根性状的关系没有显著的影响,但从总体上看,毛竹细根在养分性状内、结构性状内以及养分性状与结构性状存在显著的相关性(图3)。其中,毛竹细根N与P含量存在显著的等速生长关系(图3)。植物N、P元素在植物生长及生理功能调节方面发挥着重要的作用[46]。植物通过大量吸收N、P合成蛋白质和核酸以实现快速生长,二者通常存在耦合关系且功能相似[47]。氮元素含量越多,磷元素的吸收效率越高,二者呈现正相关关系,这一关系与其他陆地植物养分计量关系的规律一致。细根N、P含量与C含量存在显著的异速生长关系,异速生长指数分别为5.36、5.83(图4),说明细根C含量的增加速度大于N、P含量增加速度。这主要是因为C作为结构性物质,在植物体内主要起到骨架的作用,细根中的木质素主要由碳元素构成。而N和P作为功能性物质,主要用于合成光合产物、调控植物体内蛋白质和生长消耗等,其选择性地优先供给叶片,只有过多时才会储存在根系中[48]。

SRL与SRA存在显著的等速生长关系(图3),一般认为,当单位重量细根根长越长,其表面积也越大。此外,二者与细根N含量存在显著的异速生长关系(图3),与前人研究结果一致,SRL和SRA 是与资源获取策略相关的根性状[49],是表示细根吸收能力的最直接指标,如“吸收根模块”理论指出细根的比根长越大,吸收营养物质的能力更强[50]。细根SRL、SRA越大,对土壤养分和水分的吸收效率较高,因而从土壤中吸收到N元素的含量会大大增加[42]。结果表明SRL、SRA与RTD存在显著的负等速生长关系,许多关于细根性状关系的研究表明细根SRL、SRA越大, RTD越小[51],这是植物对养分吸收的一种策略。这也表明毛竹细根SRL、SRA与RTD存在权衡关系。毛竹地下根系十分复杂,细根作为主要的吸收根,为了吸收土壤中更多的营养物质,植物会将更多养分投资于根系向根尖方向的延伸生长,从而减缓了养分以密度的形式积累在细根组织中。温带草地植物功能性状的研究也发现细根RTD随着SRL增大而减小[52],与本研究结果相似。AvgDiam与RTD存在显著的负异速生长关系。与根经济谱假定的根直径与根组织密度呈正相关相反[53],大多数的细根形态性状之间存在强相关性,支持根经济谱的存在。但是,根直径并没有完全沿根经济谱轴线排列,支持了根系性状是多维谱的观点[54]。细根性状的相关性均存在着一定的差别且具有复杂性,这可能是由于在不一样的时空尺度中,环境背景和植物系统发育均有着巨大差异。

4 结论

本研究分析了毛竹细根养分性状及其结构性状的海拔效应和细根性状之间的关系。海拔对毛竹细根功能性状产生了显著的影响,从而造成毛竹细根在不同海拔的资源获取策略有所不同。毛竹细根在840 m倾向于增加比根长和比根面积,而在1240 m则倾向于增加根组织密度。不同的细根性状存在显著的异速生长关系,表明毛竹细根性状之间存在权衡关系。如比根长与根组织密度进行生长发育与存活之间的权衡,当细根选择保守策略时,其吸收功能也相应下降。本研究结果阐明了毛竹细根在海拔梯度上的生态适应策略,有助于揭示植物对气候变化的响应。