禾雀(Padda oryzivora)对捕食风险认知的社会学习

张 丽，李 婧，尹大科，张安莉，楚云华，于江萍

(东北师范大学生命科学学院，吉林 长春 130024)

除人类外，哺乳类、鸟类、鱼类及昆虫等动物类群均被证实具有学习能力[1-4]，即由经验而导致的个体行为改变，途径包括个体学习(individual learning)和社会学习(social learning).个体学习指依靠自身的经验积累来学习捕食风险的评估、配偶选择、家庭关系及食物的可食性等；社会学习指观察和模仿其他个体的行为进而掌握配偶选择、鸣唱、取食技能和躲避捕食者等重要的生存与繁殖对策[5-8].当个体学习过程存在风险或代价较大时，社会学习便会体现出其优势[9-10]，尤其是幼体或无经验的个体，可从有经验的群体身上学习到诸多有利的行为对策[11].

捕食是导致大多数动物个体死亡的主要原因之一[12]，而被捕食者通常可采取恰当的反捕食对策来提高其生存率[2].相关研究[13-15]证实，动物具有学习反捕食行为的能力，尤其是哺乳动物，被认为已进化出系统的社会学习机制[16-18].个体可能通过观察同种或异种动物的惊吓反应建立认知，学会把不熟悉的捕食者作为一种潜在的威胁[19].目前，反捕食行为的学习研究主要集中于哺乳类和鱼类[2，4，16，20]，鸟类反捕食行为的学习研究报道较少[21-23].

遭遇捕食者时，鸟类通常以警戒、逃跑、隐蔽及反击等行为方式降低被捕食风险[2，24]，但面对不同类型和不同威胁等级的捕食者，所采取的反捕食行为方式不尽相同[25-27].如日本山雀(Parusminor)，面对出现在空中的猛禽表现出跳跃、鸣叫及招募其他个体进行远距离暴动干扰等行为，而面对出现在地面的捕食者则表现出直接俯冲攻击、悬停、展开翅及尾等恐吓行为[27].因为有些物种先天不具有反捕食技能(如大山雀Parusmajor)[28]，意味着其反捕食行为需通过后天学习来获得.

1978年，Curio 等[29]证明了鸟类可通过社会学习学到躲避捕食者的行为，并提供了令人信服的证据.此后，McLean等[30]证明无经验的新西兰鸲鹟(Petroicaaustralis)幼鸟观察到亲鸟被捕食者攻击后，可形成对捕食者的识别能力；Cornell等[22]对短嘴鸦(Corvusbrachyrhynchos)进行的研究发现，观察到同类被捕捉过程的个体，可对威胁者“面具人”表现出敌意并发出刺耳的叫声[22].虽然鸟类可通过不同的社会学习场景建立对捕食者的认知[22，30]，但缺少不同场景下的学习效果及记忆时长的比较研究.

本文以笼养鸟禾雀(Paddaoryzivora)为研究对象，检验了2种社会学习场景对其捕食风险认知学习的影响.此外，考虑到认知学习可能会受到个性的影响[31-32]，因此同时测试了禾雀的个性，检验了个性是否影响其对捕食风险的认知学习.

1 研究方法

1.1 准备工作

1.1.1 禾雀和宠物猫的饲养

禾雀购于鸟市，利用彩色环志对所有个体进行标记.将每只禾雀单独饲养于90 cm×40 cm×50 cm的鸟笼中，喂以人工饲料；光照条件控制为光/黑各12 h.饲养期间尽量减少与人类的接触，饲养1～2 d后开始实验.以2只宠物猫作为学习实验中禾雀的捕食者，1只购于市场、1只领养.宠物猫饲养于猫笼中，喂以猫粮及其他食物，保证其营养均衡，且有一定的户外活动时间.

1.1.2 布置行为实验室

除目击“被捕食”及其强化实验外，开展其他实验时，行为实验室布置方法一致：在实验室内悬挂一幕布，实验人员隐蔽于幕布后，幕布另一侧摆放一规格为90 cm×40 cm×50 cm的鸟笼，笼内一侧放置2个食盒，分别盛装水和食物，并在笼内放置两根供禾雀站立的栖杆.实验前，将捕食者(宠物猫)放置于行为实验室鸟笼的近食盒一侧外，利用挡板将二者隔开.在鸟笼前方1.5 m处架设DV，用于记录实验过程.

1.2 禾雀个性测试

采用新奇事物实验测试禾雀的个性[33].于靠近食盒的栖杆上放置一新奇事物(粉色圆球或7号电池).实验前对实验对象进行饥饿处理，时长为4 h.实验时，将禾雀置于实验笼内，记录其第1次站到放置新奇事物的栖杆上的潜伏时长.1周后，重复该实验，检验其行为的可重复性.根据潜伏时长，将禾雀划分为两种个性：勇敢型(bold)，潜伏时长不超过1 min；害羞型(shy)，潜伏时长超过1 min或未站到放置新奇事物的栖杆上.两次新奇事物实验中，禾雀的回应行为具有重复性(rs=0.543，n=25，P=0.005)，即个体的行为随时间推移能保持一致，表明其具有个性.实验中共选择出勇敢型禾雀6只、害羞型禾雀27只.

1.3 禾雀对捕食风险认知学习实验

1.3.1 学习前的捕食风险认知能力检验

将饥饿处理(4 h)的待测试禾雀放入行为实验室的鸟笼装置中，1 min后，幕布后的实验人员移走挡板，将禾雀暴露在捕食者面前，2 min后结束实验.实验过程中记录实验对象的行为，包括在笼内的扫视次数、跳跃飞行次数以及在安全区(参照Azevedo等[34]的实验，将鸟笼内的空间一分为二，远离食盒与捕食者的一侧空间视为安全区)的停留时长(s).

1.3.2 跟随导师(同种有经验个体)学习实验

将经过训练已对宠物猫表现出恐惧行为的禾雀(导师)放入行为实验室的鸟笼内；将饥饿处理(4 h)的禾雀(n=10)从日常饲养笼转移至27 cm×18 cm×13cm的小型鸟笼内静止5 min，摆放在距大笼10 cm处的位置.1 min后，实验人员移走挡板暴露捕食者，让禾雀观察导师面对捕食者的行为表现，2 min后结束实验.次日，采用1.3.1中的方法，检测禾雀跟随导师学习的学习效果.

1.3.3 目击同种“被捕食”学习实验

将宠物猫和装有禾雀的小型鸟笼一起放入行为实验室的鸟笼内.实验开始前，将受试禾雀(n=10)从饲养笼转至小型鸟笼内静止5 min；实验开始时，将其放置距大笼0.5 m、可观察到大笼中捕食过程的地方，2 min后结束实验.次日，采用1.3.1中的方法，检测禾雀目击同种“被捕食”的学习效果.

1.3.4 目击同种“被捕食”的强化学习

另选1组禾雀(n=13)分别于第1，3，5天重复开展目击同种“被捕食”的社会学习实验(过程同1.3.3).第6天采用1.3.1中的方法，检验其目击同种“被捕食”强化学习的学习效果.

1.3.5 记忆时长

不同社会场景学习实验结束后，采用1.3.1中的方法，对禾雀第1，15和45天的记忆效果进行了检验.

1.4 统计分析

利用斯皮尔曼等级相关系数(Spearman’s rank correlation coefficient)检验两次新奇事物实验的重复性[33].通过回放观看禾雀面对捕食者的2 min视频录像，将禾雀学习前和学习后面对捕食者的回应行为进行量化，统计在此期间的扫视次数、跳跃飞行次数、安全区停留时长.利用广义线性混合模型(Generalized linear mixed models，GLMMs)分析其学习前后3种行为是否存在显著差异，其中学习和个性作为固定变量，ID作为随机变量.利用Friedman非参数方差分析检验禾雀记忆测试中的扫视次数、跳跃飞行次数以及安全区停留时长，如果多重比较存在显著差异，则进行两组间的事后比较.统计分析利用SPSS 21.0 及R 3.5.1 软件完成.

2 结果

2.1 对捕食风险认知学习的效果

禾雀在跟随导师学习前后的扫视次数无显著差异，跳跃飞行次数显著减少，在安全区停留时长显著减少；禾雀目击同种“被捕食”学习后的扫视次数显著增加，跳跃飞行次数和在安全区停留时长也显著减少；禾雀在目击同种“被捕食”强化学习后的扫视次数无显著差异，但跳跃飞行显著减少，在安全区停留时长显著增长；个性对3种行为的发生无显著影响(见表1、图1).

表1 禾雀社会学习前后的行为比较

红色为目击同种“被捕食”学习实验；蓝色为跟随“导师”学习实验；黄色为目击同种“被捕食”强化学习实验.

2.2 对捕食风险认知学习的记忆

跟随“导师”和目击同种“被捕食”强化学习的记忆测试中，禾雀的扫视行为、跳跃飞行以及安全区停留时长均无显著差异.目击同种“被捕食”学习的记忆测试中，禾雀的扫视行为和跳跃飞行存在显著差异，事后两组比较显示，与第1天相比，禾雀的扫视行为在第45天显著减少，跳跃飞行在第15天显著减少(见表2)；在安全区停留时长无显著差异.

表2 禾雀社会学习后记忆测试的行为比较

3 讨论

当被捕食者确知捕食风险存在时，准确做出行为回应可增加其生存率[35].鸟类面对捕食者时，如新西兰鸲鹟和大美洲驼(Rheaamericana)[30，34]，会通过扫视观察威胁者、减少跳跃飞行次数来降低被捕食者发现的概率，并表现出远离捕食者的恐惧行为.本文的研究发现，禾雀经历两种社会学习(单次)后，其跳跃飞行次数均显著减少；跟随导师学习前后的扫视次数无显著差异，但经历目击同种“被捕食”学习后，其扫视行为显著增加，表明禾雀在经历社会学习后谨慎度增加，且目击同种“被捕食”的学习效果稍强于跟随“导师”.以上结果表明，禾雀可通过社会学习形成捕食风险认知.然而，禾雀在单次社会学习后在安全区停留时长显著减少，这可能是由于其需在捕食风险和饥饿风险之间进行权衡[36]，而单次社会学习不足以建立较强的捕食认知，致使禾雀更倾向于避免饥饿风险.禾雀在经过目击同种“被捕食”的强化学习后，再次见到捕食者时的跳跃行为显著减少，远离捕食者的时长显著增加，说明笼养鸟需在经历多次反捕食训练后，方可具备对捕食者的识别能力，并表现出准确的反捕食回应行为[37].

鸟类在经历反捕食行为学习后，其对捕食风险的记忆时长对于个体生存至关重要.Curio等[29]的研究表明，鸟类通过社会学习获得的捕食者风险认知记忆可至少保留8 d；最近的研究[35]发现，大美洲驼在训练结束后的第88天，依然可维持对捕食者模型的警惕和逃避反应.与上述研究相似，禾雀在跟随“导师”和目击同种“被捕食”强化学习后的45 d，仍表现出对捕食者的警惕和恐惧反应.但本研究发现单次目击同种“被捕食”学习并未形成对捕食风险认知的长时记忆，原因可能是不同社会学习场景下的捕食风险认知的记忆时长存在差异.

研究[38-39]发现，不同个性的大山雀在反捕食行为方面存在显著差异.但本研究并未发现个性对禾雀认知捕食风险的社会学习效果产生影响，原因可能是长期的人工繁育导致禾雀丧失冒险个性，且本研究中大部分禾雀个体为害羞型(每组仅有1～2只勇敢型个体).捕食是致使圈养动物再引入失败的主要原因之一[40]，重建圈养动物野外生存能力已成为一种普遍认同的保护策略[41].因此，在进行动物野化训练时，应考虑社会学习方法的有效性、学习强度和个性等因素对训练效果的影响.