不同退化程度高寒草甸植物物种多样性与生态系统多功能性关系

周宸宇， 杨晓渊， 邵新庆， 张中华， 马 丽， 秦瑞敏， 佘延娣， 苏洪烨， 常 涛， 魏晶晶， 胡 雪， 拉 本,5， 周华坤*

(1.青海师范大学生命科学学院， 青海 西宁 810008； 2.中国科学院西北高原生物研究所青海省寒区恢复生态学重点实验室，青海 西宁 810001； 3.中国科学院合肥物质科学研究院， 安徽 合肥 230031； 4.中国农业大学， 北京 100193； 5. 青海省青藏高原药用动植物资源重点实验室， 青海 西宁 810008)

作为全球生物多样性保护的25个热点地区[1]之一的青藏高原，是全球海拔最高的独特地域单元[2]，平均海拔超过4 000 m，素有“世界第三极”之称[3]。高寒草甸是青藏高原面积最广的草地类型之一，是高寒生态系统的重要组成部分，也是该地区物种最为丰富、遗传基因最为集中的区域，在物种多样性保护方面发挥着举足轻重的作用[4-5]。青藏高原广泛分布的高寒草地成分简单，生态系统的稳定性、抗干扰能力以及自我修复能力远低于森林等其他生态系统，过度放牧、草原虫鼠害、滥挖滥采等造成大片草地退化甚至消失[6]。在过去二十年中青藏高原约200万平方公里的草地经历了退化[7]。草地退化导致草地生态系统结构与功能的逆向转变，并伴随着生产力损失、土壤酸化、生物多样性丧失甚至生态系统功能的改变[8-9]，已成为阻碍经济社会进步的关键因素。

生态系统功能即生态系统的过程或性质，其中生态系统过程就是指构成生态系统的生物以及非生物因素为了达到一定的结果(养分循环、初级生产、分解作用等)，而发生的一系列复杂的相互作用[10]。随着人类活动的加剧和气候变化，生物多样性正以惊人的速度降低，生物多样性丧失会降低生态系统的功能和服务[11]。所以探究生物多样性和生态系统功能(Biodiversity and ecosystem functioning，BEF)之间的关系显得极其重要，成为近20年来全球生态学研究领域的一大重要命题[12-14]。

有关学者几十年来一直在研究各种退化草地生态系统，对草地退化过程中的BEF关系也进行了相应的研究[15-21]，但都仅关注生物多样性或群落结构与单一或少数几个生态系统功能之间的联系[22-23]。然而一个生态系统具有同时提供多种功能和服务的能力[11]，利用单一的生态系统功能代替整体的生态系统功能进行研究会忽略掉其他重要的功能，并不能完全反映生物多样性对生态系统功能的影响[24-25]，只有同时考虑多个生态系统功能，生物多样性的重要性才得以体现[26]。因此有学者随之提出生态系统多功能性(Ecosystem multifunctionality，EMF)的概念。Sanderson等于2004年最早提出生态系统多功能性(EMF)的概念[27]。直到2007年，Hector和Bagchi首次量化EMF[28]，是真正意义上第一项生物多样性与生态系统多功能性(Biodiversity and ecosystem multifunctionality，BEMF)研究，开创了BEMF研究的先河。这也成为了近年来BEF领域新的热点研究方向[14,29-30]。

此后众多学者对BEMF领域做了许多研究[31-34]，但目前仍缺乏针对退化高寒草甸的区域尺度上的研究，且目前这些研究多数采用了平均值法计算生态系统多功能性[35-36]，这一方法并没有综合考虑各个生态系统功能指标间的权重[32]。而且现有研究大多对生态系统多功能性的指标选择不够全面，比如Hölting等[37]研究总结得出目前研究中功能指标的平均个数仅有8个左右，再比如Maestre等[35]针对全球干旱区生物多样性及生态系统多功能性研究以及郑佳华等[31]的研究中土壤指标中就仅仅选取了养分循环固存的相关指标，但生态系统功能仍需要综合考虑诸多方面[10]，这样得出的生态系统多功能性指数才更有可信度。

因此本研究基于青藏高原三江源区的不同退化程度高寒草甸群落，选取测定了有关生产力[36,38]、养分循环和固存能力[5,35,39]、土壤涵养水分能力[5]等多方面的指标，采用降维因子分析的方法对生态系统多功能性进行计算，综合分析不同退化程度高寒草甸生物多样性与生态系统多功能性的关系，旨在理清不同退化程度下高寒草甸植物物种多样性、生态系统多功能性及其之间的相互关系，为青藏高原草地退化及恢复的过程和机理研究提供一定的理论基础参考。

1 材料与方法

1.1 样地概况

野外采样于2021年8月在青藏高原三江源国家级自然保护区玛沁县、囊谦县、杂多县进行，地理位置介于31°59′～35°18′ N，92°33′～100°58′ E之间，平均海拔4 400 m左右。该区域属典型的高原大陆性气候，年平均气温为—5.6～4.9℃，年总降水量为391.7～764 mm[40]；主要草地类型为高寒草甸，以嵩草属和苔草属植物组成，如小嵩草(Kobresiapygmaea)、矮生嵩草(Kobresiahumilis)和藏嵩草(Kobresiatibetica)等，生态系统脆弱，易受外界干扰而发生不同程度退化[16]。

1.2 样地设置与植被调查

参考任继周[41]的草地研究方法，采用空间分布代替时间演替，依据《天然草地退化、沙化、渍化的分级标准》(GB19377-2003)[42]，综合考虑草甸利用程度、土壤及植被特性现况，在研究区内分别选取轻度退化(Lightly degraded,LD)、中度退化(Moderately degraded,MD)和重度退化(Severely degraded,SD)3种不同退化程度的高寒草甸，共设置了12个典型代表样地，所有样地保证地势平整，土壤类型与光照条件一致。每个样地设置5个样方，每个样方面积为0.5 m×0.5 m，计测样方中的物种数目、物种盖度、物种高度、样方总盖度及每个物种的个体密度。完成植被调查后齐地面剪取样方中所有植物地上部分，装入信封中带回实验室，进行地上生物量的测定。使用土钻在每个样方中沿对角线取3钻土壤样品，每钻分3层(0～10 cm，10～20 cm，20～30 cm)，同层样品混合均匀获得均质样本。将各新鲜的土样过2 mm筛，去除碎石等杂物，植物根系保留，洗净烘干后测量地下生物量。剩余土壤装入自封袋带回实验室以备土壤理化性质分析。同时，使用环刀采集各样方内土样，用于土壤容重及含水量的测定。

1.3 生态系统功能指标测定及方法

1.4 植物物种多样性与生态系统多功能性

退化高寒草甸植物物种多样性指数计算公式如下。利用物种丰富度指数、优势度指数、多样性指数和均匀度指数研究植物物种多样性特征，各值按以下公式计算[43]。

(1)Margalef丰富度指数(M)：

M=(S-1)/lnN

(2)Simpson优势度指数(D)：

(3)Shannon-weiner多样性指数(H)：

H=-∑PilnPi

(4)Pielou均匀度指数(J)：

J=H/lnS

上述公式中：S为样方内物种数目；N为样方内所有物种的个体数；D为Simpson优势度指数；i为第i个物种；Pi为样方内第i个物种的个体数所占所有物种的个体数的比例；H为Shannon-weiner多样性指数；J为Pielou均匀度指数。

利用地上生物量、地下生物量、土壤容重、土壤含水量、土壤有机碳含量、土壤全氮含量、土壤全磷含量、土壤速效氮含量、土壤铵态氮含量、土壤硝态氮含量、土壤速效磷含量、土壤pH值和土壤电导率在内的13种生态系统功能共同表征生态系统多功能性。采用降维因子分析方法计算生态系统多功能性指数，公式如下：

M=∑aizi

zi=∑wijxij

式中ai为各因子的方差贡献率，zi为因子得分，wij为第i个变量在第j个因子处的因子得分系数，xij为第i个变量在第j个因子处的标准化值。

1.5 数据处理

本研究运用Excel 2010进行数据的初步整理与计算；之后使用SPSS 26.0软件对数据进行方差齐性检验与正态分布检验，后在α=0.05的水平下进行One-way ANOVA单因素方差分析和Duncan法多重比较。利用Origin 2021软件进行作图，图表中所有数据均表示为平均值±标准误(Mean±SE)。后基于Canoco 5软件对退化草地群落特征进行进行趋势对应分析(Detrended correspondence analysis，DCA)，分析结果(lengths of gradient)数值小于3.0，所以更适合采用冗余分析(Redundance analysis，RDA)方法对退化高寒草甸群落特征-样方和生态系统功能指标-样方进行分析，各指标均采用蒙特卡洛(Monte Carlo)检验。利用SPSS 26.0对各生态系统功能指标进行Bartlett球形度检验(Bartlett’s test of sphericit)以检验因子独立性，避免因子的共线性问题；采用降维因子分析方法得到特征值、贡献率、相关系数矩阵和因子载荷矩阵，后利用SPSS 26.0与Origin 2021软件进行Pearson相关分析法分析单一生态系统功能与植物物种多样性的关系，采用一元线性回归分析植物物种多样性与生态系统多功能性的关系。

2 结果和分析

2.1 植物物种多样性对高寒草甸不同退化程度的响应

不同退化程度下Margalef指数、Shannon-weiner指数、Simpson指数均差异显著(P<0.05)，均为轻度退化>中度退化>重度退化，中度退化和重度退化间无显著差异，相比于轻度退化样地，中度退化和重度退化样地的多样性指数均有显著的下降(P<0.05)。说明退化显著降低了植物物种的多样性与优势度(图1)。其中相较于轻度退化样地，中度退化样地和重度退化样地的的Margalef指数分别下降了16.8%和18.3%；Simpson指数分别下降了6.8%和11.7%；Shannon-weiner指数分别下降了9.2%和14.6%。不同退化程度下Pielou指数为轻度退化>中度退化>重度退化，但仅轻度退化与重度退化间差异明显(P< 0.05)，下降了9.2%(图1)。

图1 高寒草甸不同退化程度植物物种多样性Fig.1 Plant species diversity of alpine meadow with different degraded levels注：图中不同小写字母表示不同退化程度下该指标差异显著(P<0.05)。LD表示轻度退化；MD表示中度退化；SD表示重度退化，下图同Note:Different lowercase letters in the figure indicate that there is a significant difference in this index under different degrees of degradation (P<0.05). LD means lightly degraded;MD means moderately degraded;SD means severely degraded. The same as below

2.2 生态系统功能因子对高寒草甸不同退化程度的响应

随着退化程度的增加，地上生物量与地下生物量均呈现显著下降的趋势(P<0.05)。中度退化和重度退化高寒草甸的地上生物量与轻度退化高寒草甸相比，分别降低了22.6%和43.0%；地下生物量分别降低了56.7%和74.8%(图2)。

图2 不同退化程度高寒草甸生态系统功能指标Fig.2 Functional indexes of alpine meadow ecosystem with different degradation degrees

土壤有机碳和土壤全磷含量呈显著下降的趋势(P<0.05)。中度退化和重度退化高寒草甸的有机碳含量比轻度退化高寒草甸分别降低了29.4%和49.9%；土壤全磷含量分别降低了11.6%和37.1%(图3)。轻度、中度退化样地的土壤全氮含量显著高于重度退化高寒草甸(P<0.05)，而轻度和中度退化高寒草甸的土壤全氮含量无显著变化(图3)。

图3 不同退化程度高寒草甸生态系统功能指标Fig.3 Functional indexes of alpine meadow ecosystem with different degradation degrees

土壤中速效养分含量显示，土壤速效磷、速效氮和硝态氮含量均随着退化程度的加剧而减少(P<0.05)，与轻度退化相比，中度退化和重度退化土壤速效磷含量分别减少了18.4%和27.9%；速效氮含量分别减少15.7%和37.4%；硝态氮含量分别减少19.6%和45.7%(图4)。在高寒草甸的不同退化程度下土壤铵态氮含量无显著差别。

图4 不同退化程度高寒草甸生态系统功能指标Fig.4 Functional indexes of alpine meadow ecosystem with different degradation degrees

由于土壤电导率的残差未满足正态分布假设，所以经过对数转换，满足正态分布假设后进行分析，随着退化程度的加深，土壤容重、土壤pH值和土壤电导率有着一个显著上升的趋势(P<0.05)。与轻度退化高寒草甸相比，中度和重度退化的高寒草甸土壤容重分别上升了18.8%和34.8%；土壤pH值分别上升了4.9%和7.8%；土壤电导率分别上升了70.7%和88.1%。而土壤含水量则呈现显著的下降趋势(P<0.05)与轻度退化高寒草甸相比，中度和重度退化的高寒草甸土壤含水量分别下降了6.2%和38.6%(图5)。

图5 不同退化程度高寒草甸生态系统功能指标Fig.5 Functional indexes of alpine meadow ecosystem with different degradation degrees

2.3 生态系统功能因子与植物物种多样性关系

图6 退化高寒草甸植物物种多样性与生态系统功能因子冗余分析Fig.6 Redundancy analysis of plant species diversity and ecosystem function factors in degraded alpine meadow注：Margalef表示Margalef指数；Shannon表示Shannon-weiner指数；Simpson表示Simpson指数；Pielou表示Pielou指数；AGB表示地上生物量；BGB表示地下生物量；pH表示pH值；EC表示土壤电导率；BD表示土壤容重；SM表示含水率；SOC表示土壤有机碳；TP表示土壤全磷含量；AP表示土壤速效磷含量；TN表示土壤全氮含量；AN表示土壤速效氮含量；表示土壤铵态氮含量；表示土壤硝态氮含量。下图同Note:Margalef indicate Margalef index;Shannon indicate Shannon-weiner index;Simpson indicate Simpson index;Pielou indicate Pielou index;AGB indicate aboveground biomass;BGB indicate underground biomass;PH indicate pH value;EC indicate soil conductivity;BD indicate soil bulk density;SM indicate water content;SOC indicate Soil organic carbon;TP indicate soil total phosphorus content;AP indicate soil available phosphorus content;TN indicate soil total nitrogen content;AN indicate soil available nitrogen N indicate soil nitrate nitrogen content. The same as below

图7 退化高寒草甸植物物种多样性与生态系统功能因子的相关分析Fig.7 Correlation analysis between plant species diversity and ecosystem function factors in degraded alpine meadow注：×代表差异不显著(P>0.05)Note:×means the difference is not significant

2.4 生态系统多功能性

图8 因子特征值、因子载荷和方差贡献率Fig.8 The eigenvalues,factor loadings and percent of variance explained

表1 退化高寒草甸植物群落的因子得分和生态系统多功能性指数Table 1 Factor scores and ecosystem multifunctionality index of plant community in degraded alpine meadow

2.5 退化高寒草甸植物物种多样性与生态系统多功能性关系

不同退化程度下Margalef指数与生态系统多功能性有较弱的正相关关系(图9，R2=0.062，P=0.030)，Simpson指数、Shannon-weiner指数以及Pielou指数均与生态系统多功能性呈显著的正相关关系(P<0.001)(图9)，其中，Simpson指数与生态系统多功能性指数拟合的结果最好，解释量达到了36.9%(P<0.001)；其次是Shannon-weiner指数，解释量为28.9%(P<0.001)；最后为Pielou指数，解释量为23.5%(P<0.001)。可以看出，植物群落中物种优势度越高的高寒草甸其生态系统多功能性得分越高。

图9 退化高寒草甸植物物种多样性与生态系统多功能性关系Fig.9 Relationship between plant diversity and ecosystem multifunction in degraded alpine meadow

3 讨论与结论

本研究区域位于青藏高原三江源区，基于不同退化程度高寒草甸群落进行生态系统功能性分析。研究表明：高寒草甸退化显著影响了植物物种多样性。不同退化程度下Margalef指数、Shannon-wiener指数、Simpson指数和Pielou指数均呈显著下降趋势(P< 0.05)。这与彭艳等[21]在藏北退化高寒草甸植物群落特征与土壤养分特征的研究，盛芝露等[45]对滇西北退化草甸群落功能多样性的研究，罗方林等[46]对青海玛沁退化高寒草甸群落特征的研究表现一致，这可能是由于放牧、人类活动等原因降低了草甸原有优势种的竞争力，导致优势种丧失，改变了群落结构，导致群落稳定性不断变差，从而显著降低了群落的物种多样性。这与刘玉等[47]在青海祁连大通河上游对高寒草甸植物群落的退化特征的研究，罗亚勇等[48]在青藏高原东缘的玛曲县对植物群落物种多样性、生产力与土壤特性的关系研究中，所呈现的先升高后降低表现不一致，可能因为其研究区随着退化程度的加重，毒杂草类物种侵入，使中度退化的草甸物种数上升，从而使多样性上升。

高寒草甸退化影响了植物生物量与土壤的养分。随着退化程度的增加，地上生物量与地下生物量均呈现显著下降的趋势(P<0.05)。这与周华坤等[49]、Xu等[18]的研究表现一致。Yan等[19]的也研究表明，随着高寒草甸退化程度的加剧，植物生物量减少，导致土壤生物的寄生位点减少，从而使生态系统生产力下降。草地退化生产力下降的同时，凋落物的归还也会减少，从而致使土壤中的有机质和氮含量减少[32,50-53]，这也印证了我们的研究，随着退化程度的增加，土壤有机碳和全氮含量均呈下降的趋势。而N作为北方草地主要的限制因子，土壤中N的减少反过来又会使光合作用等生态系统功能受到影响[32]。本研究中，土壤中主要氮含量指标显示轻度退化与中度退化含量均不显著，这可能与放牧有关，青藏高原高寒草甸放牧主要以牦牛、藏绵羊为主，其排泄物中各类氮含量水平均较高[54]。轻度退化草甸原始土壤环境较好，各类养分含量均维持着相对的高位。中度退化草甸相比重度退化草甸可食牧草比例较高，放牧所产生的排泄物也可能较高，造成了轻度退化中度退化的各类氮含量差异不显著。而重度退化植被盖度、可食牧草比例水平较低，其放牧可能性也较低，同时植被退化也伴随着土壤退化，所以其各类氮含量均低于轻中度退化(P<0.05)。同时土壤全磷、速效磷也有着明显的下降趋势(P<0.05)，这也与邵建翔等[55]的研究结果一致。随着高寒草甸退化程度加重，各指标均呈下降趋势，这可能是由于草地退化在一定程度上影响了地表植被，随后在风蚀、水蚀等的侵蚀作用下造成土壤养分不同程度流失[55-56]。Dong等[57]的研究也同样表明，高寒草甸退化会导致原始植被丧失，而地上植物群落组成的变化不仅可以通过改变凋落物成分直接影响土壤养分的积累，还可以通过改变土壤质地间接影响土壤养分的储存。

高寒草甸退化同时也改变了土壤的物理性质。本研究显示退化高寒草甸土壤含水量随着草地退化加剧显著下降，容重显著上升(P<0.05)。Carrera等[52]研究也表明，草地退化不仅可以改变群落结构、还可以改变土壤物理结构，使土壤容重增加，土壤渗透，透气能力下降。导致这一结果的原因可能是高寒草甸过度放牧家畜踩踏使土壤更加紧实，土壤孔隙度降低[58]，蓄水能力和通透性下降，且这种不利影响随着放牧强度的增加而加大，最终导致高寒草地土壤含水量的降低和土壤容重的上升更加剧烈[48,55]。土壤含水量的下降和土壤容重的增大会直接导致植被生产力降低和土壤酸化，同时植被生产力和土壤化学性质在草地退化的过程中互相影响，最终反过来作用于土壤含水量和土壤容重[59]，直接或间接地改变草地生态系统土壤养分和环境，造成生物多样性丧失甚至生态系统功能的改变[8-9]，最终影响草地生态[48,55]。

土壤化学性质对高寒草甸退化也有响应。本研究显示土壤pH值随着高寒草甸的退化呈现上升趋势，中度、重度退化草甸的电导率对比轻度退化也存在显著的上升趋势(P<0.05)。造成退化高寒草甸pH值上升的原因可能是随着草地退化加剧，土壤的孔隙度降低，蓄水能力下降，同时植被覆盖度降低，致使土壤水分蒸发速率加快，蒸发过程使盐分向地表聚集，造成退化草甸土壤pH值上升[55]。土壤电导率可以表征土壤水溶性盐变化，在一定程度上可以表征土壤中主要的盐离子含量变化[60]，而退化草甸土壤的电导率上升，表示其土壤盐渍化程度有所上升，造成该现象主要原因也可能与pH值上升的原因相同。

生态系统功能因子与退化高寒草甸植物物种多样性数据进行RDA分析和Pearson相关系数分析表明：土壤速效氮、土壤硝态氮、土壤全氮、地下生物量、地上生物量、土壤速效磷和土壤有机碳与植物物种多样性呈显著正相关关系，这与佘延娣等[59]对高寒草甸植物群落和土壤特征及其相互关系研究以及魏卫东等[61]对高寒草甸土壤与草地退化关系的研究中表现一致，可以推断的是草地退化使原有优势种减少，毒杂草入侵，显著降低了植物物种多样性，改变了群落植物种结构，造成了生物量的下降，凋落物的归还减少，进而致使土壤的退化与侵蚀。这也与Zhang等[62]的研究一致，同时该研究也表明植被的生长发育严重依赖土壤养分的供给，而土壤退化侵蚀会造成土壤养分的减少，还会反过来作用于植被，导致植被生长受到制约，造成恶性循环，进而改变植物物种多样性。

本研究采用因子分析法计算生态系统多功能性，其通过降维的方法可适当降低多变量间因为相关而造成的冗余信息[32]，其结果表明，退化高寒草甸生态系统多功能性综合统计量结果为LD(21.9955)>MD(8.7295)>SD(—30.7245)。说明高寒草甸退化显著降低了其自身的生态系统多功能性，这与Cui等[34]在甘肃省玛曲县对退化高寒草甸的研究表现一致。也同时印证了上述受退化影响的各生态系统功能指标分析与讨论。而植物物种多样性与生态系统多功能性之间均存在正相关关系(P<0.001)，其中Simpson指数与生态系统多功能性指数拟合的结果最好，说明了生态系统多功能性受着植物物种多样性的制约。Maestre等[35]的研究也表明，植物物种多样性是生态系统多功能性最重要的驱动因素之一。这一结果可能是植物生态位互补效应所导致的[14,31]，植物物种多样性的增加有利于植物群落物种的生态位分化[63-64]，从而使植物能够更高效地利用生态系统中的空间和资源，使生态系统多功能性维持在较高水平[31,64]。

本研究综合考虑了植物物种多样性和各类有关生产力、养分循环和固存能力、土壤涵养水分能力等多方面的生态系统功能，并运用降维因子分析的方法计算了生态系统多功能性，综合分析了植物物种多样性与生态系统功能和多功能性间的关系。结果表明，高寒草甸退化显著改变了各生态系统功能，同时造成了生态系统多功能性的下降，植物物种多样性与生态系统多功能性之间均存在正相关关系，其中Simpson指数与生态系统多功能性指数拟合的结果最好，说明生态系统多功能性受着植物物种多样性的制约。