直肠MRI 对直肠癌术前T 分期评估的研究进展

于静 崔倩 季倩 沈文*

直肠癌发病率较高，容易发生局部侵犯和转移，但随着直肠癌早期筛查方法的敏感性增加及应用普及，早期病变检出率明显增加。由于术前TNM分期的准确性增加及治疗手段的改善，使病人的死亡率下降[1]。术前对直肠癌进行详细的评估及准确的TNM 分期，有助于选择最佳治疗方案，避免早期直肠癌病人不必要的性功能丧失和永久性结肠造瘘，并且可降低晚期病人的局部复发率[2]。欧洲胃肠道和腹部放射学会共识推荐直肠MRI 作为直肠癌首次分期评估的检查方法[3]。既往临床上多首先采用直肠MRI 对直肠癌进行局部分期，但其评估直肠局灶性壁内病变的准确性欠佳，通常需要额外采用直肠内超声进行检查。近年，直肠MRI 在对局灶性直肠病变T0-1与T2期的鉴别方面也取得了一定的进展[4-5]。本文就直肠MRI 对直肠癌术前局部T 分期评估的应用进展予以综述。

1 直肠MRI 扫描方案

1.1 扫描前准备 恰当的检查前准备能保证影像质量满足诊断要求，对于判定肿瘤T 分期的准确性尤为重要。检查当天早上采用开塞露进行肠道清洁。如果没有颅内高压、脑出血、肠梗阻、严重心力衰竭等药物禁忌证，可采用10 mg 盐酸消旋山莨菪碱解痉，抑制肠道蠕动，特别是对于上段直肠癌行运动敏感的序列检查，如扩散加权成像（DWI）和动态增强检查，可改善其影像质量。研究者对超声凝胶充盈直肠的意见尚不统一，有研究者[6-7]认为适当的直肠充盈有利于发现小病灶，减少肠腔内气体造成的伪影。但凝胶一定不能过量，因为过度压迫直肠系膜脂肪会导致直肠MRI 评估直肠系膜筋膜受累的假阳性。此外，T2呈高信号的凝胶所造成的穿透效应可能会影响DWI 信号。因此，适当的检查准备是直肠MRI 准确评估直肠癌分期的第一步。

1.2 扫描序列 直肠MRI 对直肠癌局部分期准确评估的关键在于获得高质量的影像。采用1.5 T 或3.0 T MR 设备进行检查，后者的空间分辨力和信噪比更高，但DWI 序列更易出现磁敏感伪影。基于病人检查时感受与检查费用的考虑，不推荐使用直肠内线圈，采用体部线圈即可，扫描范围包括腹主动脉分叉至肛缘。直肠MRI 最重要的序列是高分辨非抑脂T2WI，包括斜横断面，垂直于病变的长轴；冠状面，平行于肛管，对于显示低位直肠癌非常重要，有助于更好地评估肿瘤与肛门括约肌的关系；矢状面，平行于病变的长轴。选择斜横断面是为了避免部分容积效应并准确地评估肿瘤侵袭的深度。高分辨T2WI 一般层厚3~4 mm，视野为16~24 cm，矩阵256×320，主要用于评估直肠癌T 分期，因为高分辨T2WI 能够清晰地显示直肠及其周围的主要解剖结构，并识别肿瘤与这些解剖结构的关系，其评估肿瘤侵及直肠系膜筋膜和邻近器官的准确度达90%～100%[8]。此外，平扫还包括整个盆腔的T1WI、抑脂T2WI 和DWI（b 值≥800 s/mm2），主要用于评估直肠癌的N 分期和骨盆骨质是否存在转移灶[9]。增强T1WI，对比剂(如钆喷酸葡胺，剂量0.2 mL/kg 体质量，流率2.0 mL/s)注射15 s 后可采用薄层斜横断面（与高分辨T2WI 一致）扫描进行三维重建，层厚3 mm，视野约为30 cm×30 cm，矩阵288×224，之后再次采集斜横断面、冠状面及矢状面，用于观察固有肌层受累的情况，以区分T1与T2期肿瘤。

2 MRI 对直肠癌术前T 分期评估

2.1 肿瘤位置 依据肿瘤下缘至肛缘的距离进行评估。低位直肠癌至肛缘距离＜5 cm，直肠系膜远端的脂肪逐渐减少，所以低位直肠癌更容易侵犯周围结构，外科手术根治肿瘤也更加困难，可根据累及的范围选择保留肛门的超低位前切术、经内外括约肌间切除术或根治性腹会阴联合直肠切除术。而中上2/3 直肠癌通常采用直肠低位前切除术，且术前行直肠MRI 检查时务必在矢状面或冠状面观察病变是否累及腹膜反折。距离测量须采用相对直线的方式，以便与乙状结肠镜检查相符，判定准确的位置对于选择手术方式至关重要。

2.2 肿瘤的形态及信号特点 肿瘤按形态分成带蒂息肉状和无蒂息肉状、地毯状、溃疡状、肠壁局部增厚和环形增厚4 种，其中前3 种形态多提示病变处于T1期，预后相对较好[3-4]。直肠癌可分为黏液性及非黏液性，前者预后相对较差，分期通常较高，且更容易发生转移；黏液性直肠癌在高分辨T2WI 上表现为高信号，而非黏液性直肠癌呈中等信号，两者在直肠MRI 上较容易区分[10]。

2.3 直肠壁受累范围 直肠壁分为黏膜层、黏膜下层、固有肌层。这些结构在高分辨T2WI 上显示较好，内侧的黏膜及黏膜下层表现为稍高信号，固有肌层表现为低信号。根据2017 版国际抗癌联盟/美国癌症联合委员会（Union for International Cancer Control /the American Joint Committee on Cancer，UICC/AJCC）TNM 分期，在直肠MRI 影像上根据观察肿瘤是否侵犯黏膜下层、固有肌层而分为T1、T2期肿瘤[11]。而T1期和早期T2期病变可能在高分辨T2WI影像上很难鉴别，但T1期直肠癌一般可采用经肛管的内镜下局部切除或联合放化疗，而T2期肿瘤会采用全直肠系膜切除术[12-13]。因此，两者术前的影像学鉴别诊断尤为重要。对于T1及T2期肿瘤，既往通常采用直肠内超声进行评估。对于直肠癌术前初次分期，由于直肠内超声受声窗的限制，对于T3期以上的肿瘤病变观察范围有限，因此评估准确性会受到影响；此外，评估准确性与超声医生的操作技巧及诊断经验密切相关。对于已进行直肠MRI 检查的病人额外进行直肠内超声检查会增加病人的等待时间及医疗费用。既往研究[14]认为，由于直肠MRI 增强检查对肠壁各层结构显示欠佳，对于直肠癌壁内侵犯范围的评估能力有限，因此直肠癌的局部分期主要依赖高分辨T2WI。而近年有研究[5]表明，高分辨T2WI 可评估直肠病变的形态，增强T1WI 能显示病变区固有肌层的状态及是否存在黏膜下强化带。而黏膜下强化带对于鉴别T1、T2期病变的准确度及观察者间一致性均较高，分别约为87%及86%，均明显高于通过识别固有肌层内侧缘是否规则进行评估的结果。应用直肠增强MRI 观察直肠肿瘤与固有肌层间是否存在完整的强化带，如果存在完整的强化带更提示为T1期直肠癌。因为完整的强化带表示血供较丰富的黏膜下层疏松的结缔组织没有完全被肿瘤破坏，因此可推断其外侧的固有肌层没有被肿瘤累及。而肿瘤与固有肌层之间不存在完整的强化带，则提示较薄的黏膜下层的疏松结缔组织完全被肿瘤破坏，间接提示肿瘤侵犯了固有肌层。通过多变量模型联合肿瘤的形态、固有肌层的状态及是否存在完整的黏膜下强化带3 个直肠MRI 影像学特征区分T0-1期肿瘤和T2期肿瘤的曲线下面积高达0.92[5]。这一发现提高了直肠MRI 对于直肠癌术前T 分期的准确性，尤其是早期病变[5,15]。

2.4 直肠系膜及直肠系膜筋膜 直肠固有肌层外紧邻的结构为直肠系膜和直肠系膜筋膜。前者因富含脂肪，在非抑脂高分辨T2WI 上表现为高信号，最外侧的线状低信号即为直肠系膜筋膜。由于直肠系膜内侧的直肠固有肌层和外侧的直肠系膜筋膜在T2WI 上均表现为低信号，因此对于评估肿瘤是否累及直肠系膜或判定肿瘤与直肠系膜筋膜间距离的准确性均较高。T3期指肿瘤穿透固有肌层，表现为T2WI 上低信号的固有肌层不连续，肿瘤侵及周围高信号的直肠系膜[16]。然而，直肠MRI 对于评估达固有基层外缘的T2期肿瘤及T3a或T3b肿瘤的局部分期可能会出现不同的结果，对T2期肿瘤有可能过度分期。直肠T2期肿瘤周围的成纤维性反应所造成的直肠系膜索条影与T3期肿瘤侵犯直肠系膜形成的毛刺影区分困难，但前者的索条一般比较光滑，而肿瘤侵犯可能会不规则或者局部呈小结节状[2,17-18]。两者的临床治疗方式、手术的局部复发率及病人的生存率相差不大[19]。

2.5 直肠壁外血管侵犯 T3期肿瘤发生直肠壁外血管侵犯（extramural vascular invasion, EMVI）主要表现为相邻直肠系膜内血管出现包括正常管径或扩张血管内的肿瘤信号以及因肿瘤突破血管壁血管呈不规则形态等[20]。有研究[18]显示直肠MRI 识别EMVI 的敏感度及特异度分别约为62%和88%，其敏感度有待进一步提高。如果病人出现EMVI，病人术前就需要进行新辅助放化疗。因此，准确识别EMVI 可以最大限度地避免局部复发和远处转移。

2.6 直肠癌环周切缘 直肠癌环周切缘（circumferential resection margin,CRM）是一个外科学定义，是指围绕直肠系膜的盆腔脏层筋膜。在影像学上指T2WI 上表现为线状低信号的直肠系膜筋膜。肿瘤外缘（或转移淋巴结、EMVI 病灶）与高分辨T2WI 上线状低信号的直肠系膜筋膜间距离≤1 mm为环周切缘阳性；距离1~5 mm 为可疑阳性；距离≥5 mm 为阴性。有研究[21]表明直肠MRI 对识别CRM 与病理结果的一致性很高。CRM 阴性直接影响病人术后发生局部复发的风险及其生存率[2,16]。CRM 状态联合淋巴结情况的预测模型在预测直肠癌复发风险时优于TNM 分期[22]。

2.7 前腹膜反折 对于上2/3 段直肠癌，直肠MRI检查一定要观察前腹膜反折，因为其一旦受累，直肠癌T 分期即可判定为T4a[16]，提示病人预后不良，术后发生腹腔内复发的风险增加。前腹膜反折在直肠壁前方，在高分辨T2WI 斜横断面上呈位于直肠中段前方“海鸥”状或“V”状线样低信号；在矢状面观察，男性位于精囊腺及膀胱的上方，女性则位于宫颈水平的直肠前方，也呈线样低信号。

2.8 盆腔器官及盆壁 T4b期是指肿瘤突破直肠系膜筋膜，直接侵犯到周围的盆腔器官或盆壁，包括女性的子宫和阴道，男性的前列腺和精囊腺，以及输尿管、骶前筋膜、骶神经根、骶骨、髂血管和盆腔肌肉[6,16]。其中直肠癌累及骶骨在非抑脂的T1WI 影像上观察最准确。术前准确评估病人为T4b晚期肿瘤，治疗方案则会选择更长时间的化疗和扩大范围的手术。

2.9 肛门括约肌 肛门括约肌由内括约肌和外括约肌复合体组成，前者为平滑肌，是直肠环形肌层的延续；后者为骨骼肌，由提肛肌的最下端、耻骨直肠韧带和外括约肌组成环绕直肠。在高分辨T2WI上，内括约肌及外括约肌复合体均表现为低信号，而括约肌间平面表现为高信号。耻骨直肠韧带上缘形成外科肛管的上界。下段直肠癌需评估其与耻骨直肠肌上缘的关系，有助于在术前确定是否可以进行保留括约肌的切除。肿瘤累及肛门括约肌复合体，可能需要进行部分括约肌切除和结肠肛门重建，而广泛累及则不能保留括约肌，需要永久性结肠造瘘[6,16]。

3 小结

直肠MRI 可以准确地区分T1与T2期肿瘤（增强T1WI 显示直肠病变区是否存在黏膜下完整的强化带）、T3和T4期肿瘤（高分辨T2WI 显示病变累及范围）。直肠癌病人术前首次进行直肠MRI 检查有助于外科医生选择合适的手术方案（直肠内镜下局部切除或联合放化疗、全直肠系膜切除术、全直肠系膜切除术+括约肌复合体切除术或扩大范围的淋巴结清扫等）。直肠MRI 可辨别适合新辅助放化疗的局部晚期的肿瘤（T3c-d，T4），也能够识别预后不良因素（如EMVI，累及直肠系膜筋膜和前腹膜反折等），因此直肠MRI 对直肠癌术前局部T 分期的评估具有广阔的应用前景。