不同生态系统土壤有机碳矿化的温度敏感性

郭殿坤,尤孟阳，何朋，段文标，李禄军,3

(1.东北林业大学,黑龙江 哈尔滨 150040;2.中国科学院 东北地理与农业生态研究所,黑龙江 哈尔滨150081; 3.中国科学院大学，北京100049)

0 引 言

土壤碳库是陆地生态系统中储量最大的碳库，其碳储量可以达到植被碳库的3倍左右，相比于大气碳库也高达两倍多[1]，是全球碳循环中不可或缺的一部分。土壤有机碳库是土壤碳库中最为活跃的部分，其储量的波动可能导致大气二氧化碳(CO2)浓度产生显著的变化，进而可能对全球范围内的气候变化产生影响[2]。土壤有机碳(soil organic carbon,SOC)是土壤肥力判断的指标之一。生态系统的变化会导致SOC的分解与累积差异显著，影响着温室气体的排放及大气CO2固定，决定着土壤CO2排放的“源”和“汇”，在全球碳循环中起着不可或缺的作用[3-4]。土壤碳循环是指绿色植物通过光合作用将大气中的CO2同化为植物生物量，之后微生物呼吸(及矿化)将一部分动植物分泌物和生物质碎屑转化为CO2，另一部分经微生物死亡后转化为SOC固存至土壤中，最后经再次利用将一部分碳返还到大气中的一种往复循环的过程[5]。土壤有机碳的积累与分解主要取决于土壤微生物对外源有机物及对SOC的选择性利用，导致SOC的输入与输出不平衡，影响土壤中养分元素的释放与供应、温室气体排放等过程。

土壤有机碳矿化是指土壤中的有机碳在微生物的作用下分解成CO2的过程，这一过程对温度变化的响应十分敏感。不同生态系统中，SOC含量、可利用养分含量、土壤微生物组成等土壤属性存在的差异会直接影响SOC的循环过程[6-10]。在全球变暖的背景下，研究不同生态系统各种生化反应过程对土壤有机碳温度敏感性的影响程度，耦合环境和土壤性质差异与土壤有机碳矿化的关系，对于揭示土壤碳循环过程极其重要。

土壤有机碳矿化的温度敏感性，一般用Q10值表示，定义为温度每升高10℃，土壤有机碳矿化增大的倍数，Q10能够有效的反映土壤碳库随着气候条件的变化所产生的响应程度。从已有的研究结果来看，Q10值随时空变化而改变，而且生态系统间的差异对Q10的影响也比较显著[11]。不同生态系统中，农田Q10值最高，草地Q10随纬度的增加而减少，而森林Q10随纬度的增加而增加[12]。因此，针对温室气体排放量增多，全球气温升高的现状，综述不同生态系统SOC的矿化对温度敏感程度的响应，阐述影响其土壤有机碳循环的主要影响因素，对于预测全球碳循环过程和土壤碳平衡管理具有重要意义[13-14]，为实现“碳中和”提供参考。

1 森林生态系统SOC矿化及温度敏感性

1.1 气候带对土壤有机碳矿化温度敏感性的影响

森林SOC库容约占陆地生态系统SOC库容的三分之二[15-16]，其广泛的分布范围使森林SOC含量及其矿化量呈现较大差异，而纬度梯度上的温度差异对此影响较大。因此，森林生态系统SOC矿化特征及其温度敏感性变化的研究成为近年来对气候变化响应的热点[12]。通过纬度梯度温度差分析SOC矿化温度敏感性与土壤温度关系时发现，Q10随土壤温度增加而降低，寒温带地区Q10随温度升高而下降的速度要比温带、亚热带和热带土壤快[12]。鉴于全球变暖的趋势，在对不同气候类型的森林生态系统模拟增温实验中发现土壤呼吸速率随着温度的升高而增加，但响应程度不同，这一结果可能是由于野外实验复杂环境的不可控因素较多所导致[17]。为了减少多变量因素的影响，提升土壤呼吸对温度变化敏感性响应的精确度，一般通过室内培养实验的方式，模拟野外环境，基于原位环境的年均温而设置培养温度，进而准确预测全球变暖下土壤有机碳矿化的变化趋势[17]。

将沿纬度梯度采集的不同森林生态系统的土壤进行变温培养，培养温度依据原位年均温而设置，研究结果显示不同森林生态系统土壤Q10的变化范围为1.50～2.56[12]，其中亚热带森林Q10值较低，温带森林Q10值较高，说明温度偏低的地区土壤呼吸对温度升高的敏感性高于较温暖地区[14,18-19]。然而，其他研究呈现出不同的结论，例如温带森林中，温度与Q10呈正相关关系[20]；亚热带森林中，温度与Q10呈现负相关关系[21-23]。研究结论不一致的原因，不仅是温度不同，且不同气候带的植被类型也不同，土壤性质的差异进而导致影响Q10的主导因子发生变化。在热带、亚热带以及温带森林中，只有亚热带森林Q10的主导因子是温度[12]。

1.2 土壤有机碳含量对温度敏感性的影响

对我国不同气候带的森林土壤的研究数据进行汇总分析发现，不同气候带的针叶林、阔叶林以及针阔混交林的SOC含量不同，并且SOC含量较高的土壤，其Q10值也相对较高，意味着SOC含量高的森林生态系统释放CO2的潜力也相对较高。因此，SOC含量高的生态系统Q10也较高[24]，SOC含量与Q10整体呈现正相关关系[25]，可能原因是SOC含量高的土壤中其微生物量碳和养分的利用效率较高，促进了微生物的生长，提高了呼吸作用的强度，进而提高了Q10[26]。汇总分析全球范围内各气候带的不同森林类型的土壤数据，结果表明无论是野外观测还是室内培养实验，在热带以及亚热带的森林土壤中，SOC含量变化是影响Q10的重要因素，而在温带森林土壤中，SOC含量却不是Q10的主导因子，可能是温暖地区SOC较高的分解速率导致SOC含量较低，弱化了SOC含量对Q10的影响[14]。

1.3 土壤有机碳质量对温度敏感性的影响

SOC质量主要体现为SOC被分解时的抵抗能力[12,27]，阿伦尼乌斯公式表明分解低质量的SOC需要高的活化能，而活化能高时，温度敏感性也较高，因此低质量的有机碳分解时具有高的温度敏感性[28-29]，即SOC分解的温度敏感性与碳质量成反比，通常称为“碳质量-温度”假说[30-32]，很多研究已证明这一假说[33-35]。

关于SOC质量与Q10关系没有统一的结论。有些研究发现SOC质量与Q10呈负相关关系，例如在美国不同森林生态系统的研究结果显示，SOC质量与Q10值呈显著负相关关系[36]；我国森林生态系统的研究结果也显示出负相关关系[37]；在阔叶林与针叶林中，针叶林的SOC质量低于阔叶林的SOC质量，且针叶林的Q10比阔叶林的Q10高，二者呈负相关关系，相同气候带的针叶林的Q10均比落叶林的Q10大[12,24]，这些研究均符合“碳质量-温度”假说。但是，在对部分欧洲[38]和部分我国不同气候类型森林生态系统[39]的研究中发现SOC质量与Q10无显著关系，这表明Q10不受SOC质量的影响，而造成这一结果的原因可能与采样的地点分布和数量差异有关，也可能是由于培养温度与培养时间不同，导致Q10值具有差异性。

2 草地生态系统SOC矿化及温度敏感性

2.1 温度对土壤有机碳矿化温度敏感性的影响

草地是陆地生态系统的重要组成之一，研究草地生态系统土壤呼吸速率对气候变化的响应，对预测陆地碳循环具有重要作用。许多研究聚焦增温条件下，草地生态系统土壤呼吸与环境要素的相互作用，研究结果指出增温显著提高了草地生态系统气温，较高的气温和含水量导致草地生物量增加，使得土壤呼吸速率发生改变。年均温16.3℃的草地生态系统，利用野外原位加热装置开展增温试验，发现温度与Q10值呈现负相关关系[40]，即Q10在增温条件下降低。关于高寒草地生态系统的研究显示，CO2排放速率与年均温无显著相关性，然而Q10值与CO2排放速率显著相关，这意味着Q10与年均温无相关性[41-42]。综合分析其它因素，发现年平均降雨量比年平均温度更能预测草地生态系统Q10值变化，这与草地的地理分布有关[14]。

野外观测实验不仅反映气候变暖单因素对Q10的影响，同时也包含降水、植被类型及人类活动等其它因素对其的影响。为了量化增温对草地土壤Q10影响，将草地土壤分别放置于-10 ℃至14 ℃的温度下进行室内培养，发现随着培养温度的提升，Q10值开始下降，二者呈现负相关关系[31]。对于5 ℃、15 ℃以及25 ℃条件下开展的培养实验，结果表明Q10随着培养温度的升高而降低，并且培养温度越低的土壤其Q10对升温的响应程度越大[26]，而后随着培养时间的推移，Q10逐渐降低。与野外实验相比，培养实验的Q10较低，这可能是由于缺少底物的持续性供应所致，这也导致了培养实验的Q10值被较大程度低估[43- 44]。因此，可以在培养后期增加底物来模拟野外环境[45]，以此揭示Q10的变化规律，从而精准预测Q10对未来气候变化的响应。

2.2 土壤有机碳含量对温度敏感性的影响

在对寒带、温带、亚热带以及热带的草地土壤研究表明，SOC含量与Q10之间呈现正相关关系[46]。例如，温带草地生态系统中不同位点土壤的研究发现：各位点的Q10均随着SOC含量的增加而增加[24]。与森林生态系统相比，温带草原的SOC对Q10变化发挥了重要作用，这可能是因为草地土壤呼吸的基质限制比森林更强，SOC微小的变化会显著影响基质对草地土壤呼吸的有效性，从而影响Q10值[47]。对于东北以及青藏高原寒冷地区而言，因为低温限制土壤微生物活性，降低了SOC的分解速率，使其得以积累[48-49]，而Q10值则随着SOC含量的增加而增加[50-51]。因此，在全球变暖背景下，寒冷地区SOC的流失潜力大于温暖地区。

2.3 土壤有机碳组分对温度敏感性的影响

不同气候带SOC组分在碳库中所占比例的差异也是影响其Q10变化的重要因子。与温带草原相比，高寒草原SOC的活性组分较多，对气温变化的敏感性更高，导致高寒草原Q10值大于温带草原Q10值[37]。无论是高寒草原还是温带草原的剖面土壤，随着土层深度的增加，活性有机碳的比例逐渐降低，而Q10值随着土层深度的增加而增加，由此可见，Q10值与土壤活性有机碳组分呈现负相关关系[52-53]。通过模型区分不同SOC组分对Q10变化的贡献，发现稳定C组分比不稳定C组分对温度的敏感程度更高；进一步结合红外光谱分析，发现矿物或者团聚结构保护机制，而不是分子组成决定了SOC周转，这种保护机制主要控制Q10的变化[54]。不稳定有机碳主要由未完全分解的植物残体和微生物生物量组成，体积小、周转快，未受到物理保护。因此，SOC组分对Q10的影响受其自身保护机制决定。

3 农田生态系统SOC矿化及温度敏感性

3.1 土壤有机碳含量对温度敏感性的影响

相比于其他陆地生态系统，农田生态系统是最易受人类活动影响的生态系统，耕作方式、施肥措施及种植措施等都会引起农田生态系统土壤理化性质的改变，进而影响到SOC矿化[1,55]。农田生态系统土壤有机碳含量是保证粮食安全的重要肥力基础，其对气候变化的响应对土壤肥力固持和粮食稳产至关重要。许多试验研究结果表明：高SOC的Q10值大于低SOC的Q10值[26,56-59]，并且以空间代替时间，剖面中SOC含量与其Q10值呈正相关关系[28]。农田生态系统中影响Q10的因素很多，除了土壤本身有机碳含量，季节温度动态变化也是不可忽视的重要因素之一。分析玉米农田生态系统Q10与日平均温度的关系，发现温度是影响土壤呼吸的重要因子[60]；进一步分析与月平均温度的关系，发现Q10的最大值出现在温度最高的月份，这意味着Q10随温度的增加而增加[61]。然而，种植冬小麦的农田生态系统Q10却随着温度的升高而降低[62-64]。研究结果的不一致，证实Q10的变化与季节温度变化范围密切相关。Lipson等[65]研究报道，Q10值在冬季和夏季分别为2.3和3.6。但是，与此研究结果相反的报道显示，从热带到温带再到北方地区Q10值逐渐增加[66]；不同气候带升高相同温度后，低温地区的Q10值比高温地区Q10值大[67]。培养实验证实相对于高初始温度，低初始温度的土壤Q10更敏感[68]。因此，无论是季节变化还是不同气候带引起的温度差异与增温程度的交互作用，是影响农田生态系统Q10与温度正相关或负相关的关键。

3.2 施肥措施对土壤有机碳矿化温度敏感性的影响

土壤养分是土壤肥力的基础，农田土壤经历了不同的施肥历史，导致土壤养分存在差异，进而影响土壤Q10。对红壤水稻土的研究发现，施用化肥与有机肥可以提高水稻土Q10值[69]。旱作农田土壤的研究却表明，施肥反而降低了土壤的Q10值[70]，这一结果的原因可能是在施肥的条件下，土壤中C/N比降低，进而导致了分解SOC的活化能降低[71]。

施肥对Q10的影响与土壤本身的肥力水平有关，低肥力土壤的Q10值高于高肥力土壤[72]，主要归因于高肥力土壤中的碳保护机制对土壤Q10的贡献较大[56]。对不同地区的农田施用化肥后，发现施肥可以显著提高Q10，这可能与土壤的碳氮比有关[28]，这一结果在其他实验中也有证实，肥料的施用增加了土壤中可溶性有机碳(dissolved organic carbon,DOC)与SOC的含量，同时也增加了土壤底物性质的复杂程度，这使得土壤微生物呼吸需要及消耗的能量增多，在宏观上就表现为Q10的增加[73]。施肥通过提高土壤中惰性碳的比例，增加了SOC的稳定性，进而提高了Q10[74-75]，将不同地区施肥的土壤进行对比，发现施肥后Q10有增加的趋势，并且惰性碳的Q10高于活性碳的Q10，这也证实了前面的说法[76]。施肥还可以通过影响pH来间接的改变Q10，pH在微生物的生长繁育中起到了调节作用，施肥后土壤中的pH环境改变，土壤微生物的生长繁育受到了限制，进而导致土壤呼吸产生变化，Q10值也间接的受到影响[77-78]，长期施用化肥导致土壤pH不断降低，使土壤微生物以及DOC的含量降低，进而影响土壤呼吸以及Q10[79]。

3.3 秸秆添加对土壤有机碳矿化温度敏感性的影响

秸秆还田作为提高土壤肥力的重要农业措施，受到广泛应用推广。秸秆归还到土壤后，引起土壤基质的质量发生改变，导致SOC矿化增加或者降低，进而影响土壤Q10值。历时140 d的培养实验表明来源于玉米秸秆的Q10随培养时间的增加而逐渐降低，而且低肥力土壤玉米秸秆的Q10高于高肥力土壤[80]。玉米秸秆的添加刺激了微生物分泌更多的胞外酶，进而加速对土壤有机碳的矿化，而低肥力土壤中的微生物需要分解更多的SOC或者秸秆来获取营养元素，导致其Q10更敏感。与此同时，秸秆C的Q10值也呈现出相同的变化趋势。

利用13C同位素示踪技术分析秸秆添加后对农田土壤稳定碳库Q10的影响，研究结果表明秸秆的Q10相比于土壤本身的Q10对整体Q10变化的贡献较大[57]。秸秆的物质组成决定了其分解速率，秸秆中的有机碳可分为易分解部分和难分解部分，易分解的淀粉、葡萄糖首先被微生物利用，难分解的木质素在后期发挥主要作用[81]。玉米叶与茎中葡萄糖或者木质素含量的差异，会影响其在土壤中的分解速率及SOC本身的矿化速率[82]。核磁共振图谱分析秸秆碳的化学组成，发现来源于秸秆分解的CO2累积释放量主要受烷氧碳及双烷氧碳相对含量的影响，而羰基碳相对含量可以解释秸秆Q10的变异[83]。此外，秸秆的高碳氮比对温度有更强的依赖性，可能会激发SOC矿化的活性，致使Q10增加[84-85]。综上，土壤Q10对秸秆添加的响应与土壤肥力和秸秆属性密切相关。土壤碳氮比和土壤养分含量对Q10的影响以及不同质量外源物添加在培养过程对Q10的影响，可能是下一步探究的热点[86]。

4 微生物特性对土壤有机碳矿化温度敏感性的影响

土壤微生物特性对于温度变化比较敏感，是影响Q10变化的重要因素，土壤微生物群落结构越复杂，土壤有机碳分解速率对增温的敏感性越低[87]。磷脂脂肪酸(PLFA)的相对丰度可以表征某一类微生物的生物量以及微生物的群落结构特征，可以作为驱动Q10变化的重要因子[88-90]。微生物分解有机碳时，分解初期的主体是活性有机碳，在这一过程中，土壤细菌体型小、繁殖快，因此细菌相对丰度较高的PLFA其Q10值也较高[91]；在分解后期，活性有机碳减少，分解主体变为惰性有机碳，这时可以分解复杂底物的真菌相对丰度较高其Q10值也较高[92]。在分解初期，革兰氏阴性细菌与革兰氏阳性细菌对Q10的贡献有所不同，革兰氏阴性菌更倾向于利用活性有机碳，随着时间推移Q10值下降[12]，而革兰氏阳性细菌同化土壤碳的能力更强，因此，二者的比值可以反映出不同生态系统内SOC组分与Q10的关系[93]。

不同类型生态系统中，影响Q10的主导微生物群落结构不同。在热带森林中，革兰氏阳性菌与革兰氏阴性菌的比值是主导因子；在亚热带森林中，温度和革兰氏阳性菌与革兰氏阴性菌的比值是主导因子；在温带森林中，真菌和革兰氏阴性菌的生物量是主导因子[12]。在高寒草原上，Q10随着真菌在PLFA中的相对丰度的增加而增加[94]。放线菌代表生长缓慢的革兰氏阳性菌，其行为方式与真菌类似，探究放线菌与细菌比值与Q10的关系，发现无论是高寒草原还是温带草原，Q10随着放线菌与细菌比值的增加而增加，说明惰性有机碳的比例越高Q10越大，这也间接地证明了“碳质量-温度”假说[95]。在农田生态系统中，秸秆的添加以及温度的变化对土壤中的细菌以及真菌群落结构产生显著影响。秸秆添加增加了土壤碳的有效性，为变形菌门和拟杆菌门提供了能量来源，引起其相对丰度的增加，驱动秸秆添加后Q10降低[96-99]。

在碳降解基因丰度方面的研究表明，中等矿化有机碳(如碳水化合物酯、几丁质和果胶)的降解基因丰度在中海拔梯度最高，呈驼峰状变化规律；难分解有机碳(如木质素)和易矿化有机碳(如淀粉)的降解基因丰度在低海拔和高海拔地区丰度最高，呈U形状变化规律，这些变化规律与特殊气候带的土壤pH和季节性温度变化密切相关[100]。同时，土壤碳组分如淀粉、碳水化合物酯、几丁质和木质素等降解基因丰度与微生物的碳代谢产物对海拔气候的响应规律相一致，证实微生物的潜性和活性碳转化能力对海拔梯度有共同响应。将不同海拔的土柱互相移位，在位移前后年均温存在差异的条件下，原位点细菌生长的温度敏感性指数皆随年均温的增加呈线性增加趋势，在升温条件下微生物群落2年内就已完全适应变化后的环境，而在降温条件下微生物群落10年内才完全适应，由此可见微生物对温度升高有更强的适应性[101]。Xu[87]等研究得出Q10与土壤的主要类群多样性指数呈负相关关系，意味着土壤微生物多样性越高，土壤有机碳分解速率对增温的敏感性越低。研究参与不同碳源矿化潜能的微生物属有利于阐明SOC组分转化过程中引起的SOC矿化的微生物驱动机制[79]。

5 结论与展望

土壤有机碳矿化及其温度敏感性的变化是错综复杂的多因素耦合的综合效应，不仅需要考虑气候、温度、降雨等环境因素对有机碳降解的直接控制，还要考虑其环境因素对微生物活性的调控，进而间接影响土壤呼吸速率和有机碳降解温度敏感性。此外，土壤类型、土壤结构及pH等土壤属性结合植被类型、施肥或耕作措施，使不同生态系统土壤Q10出现异同，确定气候因素和土壤属性的相对重要性来预测不同生态系统和气候带中的Q10值，对于预测不同生态系统和气候带土壤碳-气候反馈至关重要。

土壤Q10值代表异养呼吸和自养呼吸，而两者主要受植物物候和微生物过程的调控。因此，自养和异养呼吸对总呼吸和Q10的相对贡献可能因生态系统类型和气候带的不同而不同，控制自养和异养呼吸的主控因子也可能不同。区分自养与异养呼吸对土壤Q10值变化的贡献，对于揭示不同生态系统土壤Q10值的影响控制至关重要。

有关不同气候带土壤Q10值的研究表明，寒冷地区土壤呼吸对气温上升的敏感性高于相对温暖地区，意味着土壤Q10值与年均温呈负相关关系，可能是酶活性的相对增加随着温度的升高而减小所导致的。土壤酶主要来源于土壤微生物的活动、植物根系分泌物和腐解的动植物残体，参与土壤中各种有机质的分解、合成与转化，以及无机物质的氧化与还原等过程，是土壤生态系统代谢的一类重要动力。因此，建立土壤酶与土壤Q10值动态变化的关系，将环境、土壤属性与土壤微生物关联，有助于解析复杂的互作机制下碳循环适应气候变化的过程。

微生物活性和群落结构可以驱动土壤有机碳矿化温度敏感性的改变，但是其功能作用对Q10变化的解释程度及其内在机理的研究有待深化。目前微生物已经出现了二代(454测序)、三代(SMRT，PacBio等)测序，可以根据研究的目标选择测序方法，利用多样性指数解释土壤Q10差异的关键因子。

关于土壤有机碳在不同温度下的分解速率的研究，多数研究结论表明土壤有机碳的分解速率与温度呈线性关系，并且分解速率呈现先快后慢的趋势，其主要归因于土壤活性有机碳随分解时间的增加而减少，那么开展连续添加外源碳对土壤Q10值变化研究，可以验证活性有机碳的缺少是否影响土壤Q10值，而且研究结论有助于解释农田生态系统中的秸秆还田措施，特别是连续秸秆还田或者轮作秸秆还田提升土壤有机质的理论。

土壤有机碳矿化温度敏感性受到生物与非生物因素的影响，挖掘各影响因素的主导因子是揭示其内在影响机制的关键。除了试验方法的改进，利用模型模拟或者多种统计方法综合比较，也是评估气候变化对土壤有机碳库矿化的有效方法。将Michaelis-Menten动力学与Arrhenius动力学相结合，可能会发现新的检测与建模方法。结构方程模型(SEM)是通径分析和因子分析的综合产物，作为一种因果推理工具被广泛应用于生态学研究。利用SEM区分直接和间接因素及两者对Q10值变化的主要贡献，可以作为揭示土壤Q10值变化机制主控因子的理论依据。