土壤有机质周转过程及其矿物和团聚体物理调控机制

张斌，张福韬，陈曦，王东睿

(中国农业科学院 农业资源与农业区划研究所，耕地保护国家工程研究中心，北京 100081)

0 引 言

土壤有机质(SOM)是人类持续发展所需的最基础的自然资源[1]。它富含养分，通过与土壤矿物结合保持高度复杂的土壤结构，是维持土壤生物多样性和生产力，保证土壤养分供应，支撑水分净化、保持和供应，决定植物初级生产力、粮食和纤维产量等生态系统服务功能的关键物质[2]。土壤有机质是陆地生态系统中最大的碳库，1 m深土体内的碳储量超过大气和陆地植被碳库总和[3]，其微小变化就可能显著影响土壤、食物和气候安全[3-4]。因此，土壤有机质对环境变化和管理措施的响应是人们关注的重点。但是，根据土壤类型精确预测固碳能力和潜力仍具有巨大挑战。本文综述了土壤有机质形成和分解的调控机制及周转过程，以及矿物和团聚体的物理保护机制的研究进展，并简要概述了未来研究展望。

1 土壤有机质周转过程及其控制因素

植物源有机物是形成土壤有机质的前体，它们的微生物分解和同化产物与土壤紧密接触形成新的土壤有机质[5-6]。输入的有机物还能促进原土壤有机质分解，产生激发效应[7]。因此，有机物输入驱动土壤有机质循环过程，且该过程受输入有机物和矿物性质以及微生物群落的调控(图1)。传统理论认为输入有机物中易降解组分分解后留下的难降解组分是土壤有机质的主要来源，输入有机物性质决定土壤有机质的形成。输入有机物的分解产物通过与矿物基质的相互作用形成封闭的物理环境，使得土壤有机质免于被微生物和酶分解，现代理论认为这些土壤性质决定的物理保护作用比输入有机物的性质对土壤有机质形成的影响更大[6-11]。虽然矿物-有机质-微生物界面过程一直是土壤学研究热点，国内外学者从土壤团聚体形成、土壤矿物-有机质结合机制以及土壤微生物群落等方面开展了大量研究，但是关于微观机制与宏观尺度过程的定量关系研究仍然比较匮乏，对土壤矿物类型和性质的物理保护机制及其对有机质循环过程的调控作用缺乏定量认识；现有模型虽能很好地预测土地利用和土壤耕作等措施引起的土壤有机质变化，却不能精确预测不同土壤类型及其剖面对管理措施的响应[6,8]。这成为依据土壤类型从农户、景观和区域尺度制订和落实土壤固碳目标、固碳管理的最大障碍[12-14]。

图1 有机物输入驱动的土壤有机质循环过程及其调控机制Fig.1 Soil organic matter cycle process driven by organic inputs and the mechanisms

2 土壤有机质形成的调控机制

植物碳源的微生物分解和同化产物是土壤有机质形成的重要前体。与土壤有机质形成的调控机理相关的研究开始于凋落物分解实验[15]。传统有机质理论认为输入有机物的化学性质影响其生物可降解性，是土壤有机质形成的最重要的控制机制。凋落物的分解产物在土壤微生物作用下形成腐殖质(腐殖化形成学说)[16-17]或其难降解组分被选择性保存(选择性保存学说)[18-19]。然而，凋落物分解与微生物对土壤有机质形成的影响只是最近几年才得到应有的重视[20]。Cotrufo等[20]提出新的“微生物高效率和土壤基质稳定框架”假说，认为与植物源碳投入量相比，植物源碳中易降解组分最易被微生物高效利用并转化为生物量，是微生物代谢产物的最主要来源；微生物代谢产物最有可能通过矿物结合和团聚过程形成稳定土壤有机质。他们通过凋落物无障碍接触土壤的腐解试验证明了这个假说，认为土壤有机质通过“两个途径”形成：可溶性有机物经微生物作用后与矿物结合，形成土壤矿物结合态有机质；留下的难降解的部分不与矿物结合而经过物理转运形成颗粒态有机质[21-22]。Kallenbach等[23]应用人工土壤模拟实验，证明了凋落物提取出的可溶性有机物和简单有机物在微生物同化作用下能形成结构高度复杂的土壤矿物结合态有机质，其转化效率与微生物群落结构和矿物类型有关。Sokol和Bradford[24]研究发现，来自地上和地下的可溶性有机物的输入途径和频率影响它们在土壤中的分布区域，因有机物分布区域决定土微生物群落丰度而影响土壤有机质形成效率。这些研究应用同位素标记方法区分输入凋落物的去向，但是没有考虑矿物类型及团聚体形成过程的影响。

“两途径”理论似乎与传统的团聚体层次结构学说[25-26]不一致。团聚体层次结构学说认为，大团聚体以颗粒态有机物为核心形成，小团聚体形成于大团聚体内[27-28]。很多研究证明：团聚体层次结构学说适用于氧化土以外的主要土壤类型[29]；虽然土壤颗粒态和矿物结合态有机质的稳定性不同，微团聚体中(2～50 μm)矿物结合态有机质周转速度可能更慢[30-32]，它们均含有植物来源的易降解和难降解成分[28,33-35]，大、小团聚体内的微生物群落结构和残体组成不同[36]。伊利石优先与芳香环、蛋白质和细菌残体结合，而蒙脱石则优先与多糖和真菌残体结合[37-38]。因此，团聚体层次理论暗示，土壤有机质“形成”和“稳定”是“两个阶段”。植物碳源及其分解产物均能与矿物或有机物复合体结合，矿物类型和颗粒态有机质大小决定了结合强度和程度。没有被完全保护的颗粒态有机质继续分解，形成新的有机无机复合体并“锁住”更小的颗粒态有机质。最终，不同类型矿物结合态和颗粒态有机质均可能含有被微生物加工过的难溶和可溶性的有机质。Xu等[39]将凋落物分解产物分为与矿物结合和未与矿物结合的两个库，根据矿物-有机质结合对凋落物分解动态的负反馈关系，在二元分解方程中定义用矿物碳结合强度来表征；模拟计算结果与不同类型矿物有机质形成效率呈显著相关关系，且可根据土壤黏粒矿物组成及其不同固碳强度的矿物，通过构建多元线性方程预测土壤固碳能力。所以，“两途径”理论反映了特定土壤类型输入可溶性有机物转化为土壤有机质的形成过程，可能是“两阶段”理论的特例，需要更多土壤类型的研究结果加以证明(图2)。

植物碳源通过地上部凋落物、地下部根系及其分泌物等途径输入到土壤剖面不同部位，不同部位的有机物数量和种类[40]、土壤微生物丰度[24,41-42]、养分和粘粒含量[43]影响土壤有机质含量。土壤类型及剖面的矿物类型及组成影响土壤有机质的物理和化学组成[44-47]。根残留物分解速度和转化为有机质的数量随深度而变，土壤微生物和矿物的影响是主要原因[46,48]。土壤矿物风化程度影响剖面矿物组成，使得底层土壤矿物为物理保护有机质提供了新的反应面[49-50]。Zak等[51]观察到氮沉降提高团聚体保护颗粒态土壤有机质形成速率，强调土壤粉粘粒的物理保护作用的重要性。Ahrens等[52]通过模型实验，发现土壤矿物结合态有机质也能被微生物快速循环利用。因此，研究土壤剖面有机质形成过程需要综合考虑输入有机物的数量和质量、土壤矿物和微生物性质及其相互作用。

3 土壤有机质分解的调控机制

受凋落物分解理论的影响，传统理论认为土壤有机质分解取决于其降解性,易降解的部分容易被微生物矿化分解[16]。随后研究表明，特定条件下输入土壤中的生物碳分解也很快[53]，有时候比其他有机质组分的分解速度还要快[54]。同时受土壤有机质物理保护理论的影响，现在的理论认为土壤有机质分解受控于土壤有机质的可接近性，而不是难降解性[8]。

团聚体形成和破坏影响土壤有机质的可接近性。团聚体形成抑制土壤有机质分解，大团聚体的呼吸速率高于微团聚体[55]。相反，干湿/冻融交替[56-57]、土壤耕作乃至秸秆还田的过程[58]引起土壤结构的变化，释放被矿物物理保护的有机质，不仅导致颗粒态有机质通过分解损失，甚至引起矿质结合态有机质也被分解[35]。土壤pH、氧化还原电位以及阳离子浓度的变化也使矿物-有机质复合物发生解离[18]。一些根系分泌的有机物(如草酸)与矿物结合态土壤有机质发生配位置换作用，解离矿物-有机质复合物，促进土壤有机质分解，产生激发效应[59-60]。这些定性研究很好地解释了物理保护机制对土壤有机质分解的影响，但是不能定量物理保护机制。Xu等[58]基于实验和模型的方法首次定量了秸秆添加引起的土壤结构变化对土壤有机质分解的影响，发现增加了土壤孔隙度，提高了秸秆输入引起的土壤有机质分解强度。

注：图中的颜色区分土壤有机质的组成及来源。Note:The colours are used to distinguish the composition and origin of soil organic matter.图2 土壤有机质物理保护过程及矿物类型的调控作用Fig.2 Physical protection process of soil organic matter and the regulation of mineral types

土壤有机质分解是微生物驱动的生物学过程。传统研究中大多关注土壤温度和水分对微生物活动的影响，间接分析对土壤有机质分解的影响。现在输入有机物诱导的土壤有机质分解，即激发效应，受到高度关注[61-62]。激发效应不仅使土壤表层有机质分解加快，而且也可能导致传统上认为十分稳定的深层有机质快速分解[63-64]。输入有机物的数量、质量以及土壤微生物生物量及群落组成决定着激发效应的大小和方向[61,65]。输入有机物质量影响微生物群落对底物的能量和养分需求[66]，激活的r和K策略微生物群落接力式生长及其产生的胞外酶共同同化输入有机物和原有土壤有机质[67-68]。微生物底物利用效率因群落而异，直接影响胞外酶和微生物残体的数量[20,23,69]。然而，很少有研究将输入有机质的微生物底物利用效率和酶代谢动态与土壤有机质分解过程和化学组成变化联系在一起。

一些研究表明，表层和底层土壤激发效应强度和控制机制不同[70-73]。这可能与土壤类型及其剖面的微生物和矿物性质存在的显著差异有关。底层土壤微生物生物量远小于表层，且群落结构不同，但是，土壤微生物底物利用效率如何影响有机质形成及其分解过程的平衡尚不清楚[74]。底层和表层土壤的矿物类型及其风化程度也存在很多的差异[75-77]。表土有机质含量及大团聚体的比例大于底土，因此底土以矿质结合态有机质为主，其来源以可溶性有机物和微生物代谢产物为主[44-45]。另外，输入有机物不仅能激发易降解的土壤有机质的分解，而且能激发难降解的土壤有机质的分解，因此激发效应的大小与方向可能受原有土壤有机质性质的影响[72-73]。输入有机物与土壤有机质的可降解性差异影响激发效应[77]。Zhang等[74]结合13C和12C富标和核磁共振技术，首次区分了土壤有机质形成和分解过程，发现葡萄糖添加促进了黑土剖面中有机质芳香环结构的分解，提出土壤有机质分解主要取决于土壤有机质中不同官能团碳的相对丰度；底层土壤微生物群落结构及其对输入有机物的生理响应不同造成底土的激发效应小于表土。考虑到矿物类型对土壤有机质组成的影响，不同官能团碳的相对丰度对土壤有机质分解的影响也暗示矿物类型及其对矿物-有机质结合强度的影响。

4 土壤矿物的保护机制

土壤矿物的物理保护主要是指矿物结合和团聚体孔隙封锁使得土壤有机质与微生物产物及其形成物理分离，所以土壤矿物类型及其性质对土壤有机质周转具有决定性的作用。土壤中矿物包括2∶1型和1∶1型的粘粒矿物以及金属氧化物。带负电荷的2∶1型矿物底面直接与带正电荷有机物(如氢化的胺基化合物)，或通过阳离子(Mg2+，Mn2+，Ca2+，Al3+，Fe3+)间接与带负电荷的有机物结合；不带电荷但具有疏水性的1∶1型矿物底面通过疏水作用与不带极性的有机物(如(CH2)n)结合。粘粒矿物两端既可以通过氢键和范德华力等弱作用，又可以通过表面水化(Si-OH,Al-OH)与有机物形成共价键的强配位交换作用与有机质结合[78-79]。这些作用机制不仅受矿物类型及其颗粒大小决定的堆积结构的影响[80]，而且受其比表面积、阳离子组成和交换量及pH的影响[9,18]，更受矿物已结合有机质的含量(碳饱和度或者矿物活跃度)影响[81]。

以往通过X-衍射法研究土壤有机质与矿物结合对矿物衍射峰影响的结果表明，不同矿物类型(蛭石、高岭石和伊利石)以及伊利石颗粒大小影响土壤有机质是否通过表面包裹吸附或者微孔隙存封[82]，这些机制很好地解释了不同矿物类型对微生物群落、输入有机物分解产物和微生物残体选择性吸附的现象[83]。铁铝为主的金属氧化物在土壤有机质固定中的重要性可能被低估，这可能是不同层次土壤剖面有机质激发效应产生差异的重要原因[44-45,72,84-85]。一些先进技术，包括扫描电子显微镜(SEM)、X射线光电子能谱技术(XPS)、原子力显微镜(AFM)、纳米二次离子质谱分析(NanoSIM)、X射线吸收近边光谱法(NEAFA)或X-ray CT成像技术的综合运用，证明金属氧化物与粘粒矿物在特定的 pH 和氧化还原条件下发生竞争吸附特定土壤有机质官能团的现象[59,86-88]，说明有机质在矿物表面的分布不仅受矿物阳离子性质的影响，还受表面微孔隙结构性质及已有土壤有机质含量的影响[89-95]。Newcomb等[96]应用力学显微镜测量矿物-有机物的结合能，发现有机质的官能团及矿物类型决定了矿物-有机质结合强度，但受pH和离子强度(含水量)影响更大。然而，目前关于矿物-有机质结合机制的研究主要在溶液体系中开展，相关研究加深了对矿物-有机质结合机制的定性理解，但是缺乏对多种矿物类型的系统比较，矿物组成和活度对固碳饱和度影响的认识还很少。少量研究利用人工土壤体系[37-38,94]，但利用自然土壤开展的研究比较少，难以解释宏观土壤有机质周转的调控机制[9]。同时已有研究以单次添加为主，缺少多次有机物添加的培养实验，微观机制研究和宏观土壤有机质周转过程结合的定量研究更少。

5 土壤团聚体的保护机制

土壤矿物物理保护的另外一个重要机制是形成土壤团聚体。早在40年前就有研究提出了团聚体层次理论[25]，并得到后续研究的广泛证实[28,32,97]。团聚体层次模型是土壤有机质物理保护机制的最重要的证据，很好地说明了土壤团聚形成过程中发生的土壤有机质组分分异作用，以及不同组分对团聚结构形成和稳定的贡献。正如区分土壤有机质形成和分解过程一样，区分不同团聚体中有机质组成是非常困难的。土壤团聚体层次模型还促进了团聚体结合有机质颗粒的土壤有机质物理分级技术的发展[7]，推动了应用固态分析技术从分子水平研究土壤团聚体内有机质含量分布、组成和周转[98-100]，逐渐取代传统的破坏性化学提取法。即使如此，该方法破坏土壤孔隙结构，受实验室条件影响很大，对土壤物理保护机制的理解仍然是定性的[97,101]。正如前面讨论的一样，关于土壤团聚过程对土壤有机质形成效率和组分的影响尚存在很多争议[6,21,33]。另外，土壤有机质组成影响团聚体周转及其稳定性。短期内土壤微生物群落组成(特别是真菌)及其生物量起着主导作用，长期内植物碳源和矿物性质可能发挥着更大的作用[102-103]。解决这些争议需要深入理解土壤矿物类型及其性质对土壤微生物群落、矿物结合态和颗粒态有机物组成以及团聚体形成过程的影响，而且明确土壤有机质组成变化对团聚体周转的控制作用是定量模拟土壤团聚体和有机质循环的基础。然而，目前非常缺乏这方面的研究报道。

6 土壤有机质循环的模型模拟

土壤有机质周转过程复杂，建立土壤有机质周转模型对于准确预测土壤有机质对外界干扰的响应具有重要的理论意义。早期的土壤有机质周转模型，包括Century和Roth，假定土壤有机质由降解性不同的碳库(易降解、难降解)构成，通过模拟分解过程确定不同碳库的分解速率[104]。土壤有机质变化是土壤有机质形成和分解平衡的结果，现已知土壤物理保护机制[7-8]以及微生物同化[10]对土壤有机质的形成、分解及其平衡的调控作用可能大于输入有机物的性质。早期的这些模型成功预测了土壤有机质的长期变化，但是没有明确反映出矿物和微生物的重要调控作用。土壤矿物和微生物作用只是间接反映在土壤质地、温度和水分等环境因子变化对不同碳库分解速率的影响。根据土壤团聚体层次结构理论，土壤有机质组成伴随着团聚体周转而周转。

最近一些模型将土壤中碳库定义为可测量的颗粒态、矿物结合态和团聚体间有机碳库[101,105-106]，或理论上的物理保护的或没有物理保护的碳库[107]，通过测定不同碳库的动态变化数据对模型进行标定。另外一些模型考虑了团聚体周转过程与土壤有机质的关系，用土壤团聚体分级和有机质物理分组法对模型进行标定[97,108]。也有一些模型考虑详细的矿物-土壤有机质的吸附解吸附过程[52,109-110]，以及微生物与矿物的相互作用对土壤有机质形成和分解过程的调控作用[66,110-116]。由于缺乏对微生物调控机制(微生物酶代谢、同化代谢或休眠)的认识，这些模型通过代理参数反应微生物过程的非线性调控，模型结果不确定性非常高[117-119]。而且，很少有模型考虑不同过程(输入有机物分解、有机质形成和分解)和不同碳库(颗粒态和矿质态有机碳的转换)之间的相互作用，更没有同时模拟团聚体周转、土壤有机质形成和激发效应。Liu等[120]首次建立了一个模拟土壤和团聚体中碳保护和激发动态过程的模型(PROCAAS)，提出团聚体过程不仅保护输入有机物免于被分解，而且控制土壤有机质分解激发效应过程的新理论。该理论提出秸秆添加诱导的激发效应包括四个阶段：加速微生物周转的表观激发(PE1)，土壤团聚体破碎释放的有机质被分解的第一个真实激发(PE2)，微团聚体中的土壤有机质因闭蓄作用产生的弱激发效应(PE3)以及大团聚体中秸秆分解诱导土壤有机质分解产生的稳定激发效应(PE4)(图3)。Luo等模拟实验表明，输入有机物能够改变土壤物理保护有机质的分解速度，促进保护和未被保护的有机碳库之间的相互转换[107]。大多数地球系统土壤碳模型不考虑土壤剖面有机碳及其周转速率变化。过去已经有一些土壤剖面碳循环模型存在，但也是基于传统碳模型的经验参数为主[121-122]。最新开发的土壤剖面有机碳循环模型，如ORCIDEE-SOM[123-124]，BAMS1[112]，COPRSE[114]和OMISSION[52]考虑了不同层次有机物输入及不同碳库的运移及相互作用过程、可溶性有机物的矿物吸附和解吸附过程及微生物调控作用。但是这些模型所反应的机制侧重点不同，且以经验参数为主，模拟结果之间存在很大差异，同时缺少代表不同土壤类型的数据进行标定[118]。

图3 PROCAAS模型模拟证明的团聚体形成过程对激发效应动态控制作用[120]Fig.3 The regulation of aggregates formation process for the priming effect dynamic confirmed by PROCAAS modelling[120]

7 存在的问题与研究展望

有机物输入是土壤有机质的主要来源，同时会促进土壤有机质分解。尽管前人已经在土壤有机质周转对环境响应方面做了大量工作，但还存在如下主要科学问题：

(1)土壤有机质形成和分解过程是同时发生的，区分这两个过程存在技术困难，结合应用13C和12C富标和核磁共振技术是目前唯一能区分土壤有机质形成和分解过程的方法。

(2)传统强碱提取法不仅会破坏土壤有机质结构，而且难以区分新老有机质结构的变化，而研究土壤有机质分解过程，需要区分其形成和分解过程。因此，相对于土壤有机质形成过程，目前关于土壤有机质分解过程的调控机制的研究还较少。

(3)土壤有机质的形成和分解都取决于输入有机物的数量和质量、土壤矿物组成、微生物生物量和群落结构，这些因素对土壤有机质周转过程的相对调控作用还不清楚。

(4)土壤有机质形成和分解均取决于土壤矿物和团聚体的物理保护。虽然不同学科从不同角度和尺度对土壤物理保护机制开展了大量研究，但是仅重视矿物结合和团聚体形成的物理保护作用的定性研究，缺乏关于不同矿物类型及其性质对土壤有机质的物理保护机制的系统认识。

(5)关于不同土壤类型及其剖面矿物、微生物和有机质的分布及其关系研究较少，缺乏长时间模拟输入有机物-微生物-矿物连续体的实验数据，以及基于物理保护机制的土壤剖面碳循环模型的建立和标定。

为进一步提高对土壤有机质周转过程及其机制的理解，建议未来应该加强以下几方面的研究：

(1)结合13C和12C富标和核磁共振技术区分土壤有机质分解过程，并综合研究输入有机质的微生物底物利用效率、酶代谢动态、土壤有机质分解过程以及土壤有机质化学组成变化，以揭示土壤有机质分解过程的调控机制。

(2)利用人工土壤和自然土壤，结合多次有机物添加的培养实验，系统比较多种矿物组成对矿物-有机质结合、土壤有机质形成过程以及微生物量及群落结构的影响，以揭示土壤有机质形成过程的调控机制。

(3)从认识典型土壤类型及其剖面的矿物类型及性质如何影响矿物-有机质结合强度、结合机制以及土壤有机质物理化学组成及来源入手，定量研究矿物类型和性质对输入有机物分解、土壤有机质形成和分解过程的调控作用。研究结果对建立深层土壤固碳技术，改进陆地碳循环模型，以及精确预测特定管理措施下不同土壤类型及其剖面固碳能力的差异具有重要意义。