干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫的相互作用*

舒 园 ,居 静** ,赵海涛 ,郝彦宾 ,李林峰

(1. 扬州大学环境科学与工程学院 扬州 225127;2. 中国科学院大学 北京 100049)

植物-植食性昆虫相互作用的研究近年来受到越来越多的关注[1]。研究地上和地下植食性昆虫之间的相互作用是描述陆地生态系统中地上-地下联系的核心[2]。当植食性昆虫共享一个寄主植物时,两者的相互作用已被证明是由植物介导的,植食性昆虫之间可通过诱导植物化学或生理变化间接相互作用[3-4]。根部植食性昆虫可以对叶面植食性昆虫产生积极或消极的影响。植物-地上-地下植食性昆虫的相互作用受干旱气候胁迫的影响[5-8]。气候变化是最重要的全球变化驱动因素之一[9-10]。随着全球气候变化,干旱事件出现的频率和强度可能会增加,因此通过对干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫之间的相互作用进行研究,对预测全球气候变化对生态系统的影响至关重要。

目前国内外已有大量关于干旱胁迫下植物与植食性昆虫的相互作用的研究,而对干旱胁迫下植物与地下食根昆虫的相互作用研究较少。Zvereva 等[11]的荟萃分析指出近20 年来地下食根昆虫对植物性能的研究成果并未增长(1991-2000 年和2001-2010 年各发表15 项研究)。干旱胁迫下植物与地上和地下植食性昆虫的相互作用研究同样较少。本文通过查阅大量相关文献,从当前气候下地上和地下植食性昆虫的相互作用、干旱胁迫对植物的影响、干旱胁迫下植物为介导对地上食叶昆虫(咀嚼类昆虫、刺吸式昆虫)的影响、干旱胁迫下植物为介导对地下食根昆虫的影响、干旱胁迫下植物为介导的地上食叶昆虫(咀嚼类昆虫、刺吸式昆虫)对地下食根昆虫的影响、干旱胁迫下植物为介导的地下食根昆虫对地上咀嚼类昆虫、刺吸式昆虫的影响等方面进行综述,旨在为预测未来干旱气候对生态系统的净影响提供参考依据。

1 当前气候下地上和地下食根昆虫的相互作用

1.1 植物胁迫假说和防御诱导假说

目前地上与地下植食性昆虫的相互作用主要建立在“植物胁迫假说”(plant stress hypothesis,PSH)[12-13]和“防御诱导假说”[14]两大基础上。植物胁迫假说认为,地下食根昆虫损害了植物的水分和养分吸收能力,这可能导致叶片中氮化合物的积累,从而增加植物对地上食叶昆虫的适口性。然而早期关于地上和地下食根昆虫相互作用的研究集中在营养作为地下食根昆虫对地上食叶昆虫影响的一种机制上,而没有考虑诱导植物防御反应的可能性[15]。防御诱导假说则认为,地下食根昆虫将诱导植物次生代谢防御化学物质的系统性增加[16],使地上食叶昆虫在植物地上部分的定殖变得更加困难[17]。

1.2 影响地上和地下植食性昆虫相互作用的因素

已有荟萃分析得出影响地上和地下植食性昆虫相互作用的4 个主要因素: 1)植食性昆虫到达寄主植物的顺序[18]: 研究发现地上食叶昆虫在第一次到达时对地下食根昆虫有负面影响,但在同一时间到达或在地下食根昆虫之后到达时不会对地下食根昆虫产生负面影响。地下食根昆虫通常在它们同时共享一种寄主植物时对地上食叶昆虫有积极的影响,但当它们在地上食叶昆虫之前或之后到达时就不会对地上食叶昆虫产生积极的影响[2];2)所考虑的植食性昆虫性能参数: 即相对生长率(RGR)、存活率、繁殖力、发育时间、丰度、增重、子代质量以及寿命;3)植物生活史(一年或多年生)以及是否在实验室或田间进行研究: 植物对地下食根昆虫的反应可能取决于它是一年生的还是多年生的[19],寿命短的植物一般比寿命长的植物对气候胁迫的变化更敏感[20-21];4)参与相互作用的植食性昆虫的类型[2]: 如自由生活的叶面植食性昆虫可能比其他地上食叶昆虫种群受到咀嚼根的地下食根昆虫的影响小,因为它们有能力改变其消耗的叶的数量,以响应植物组织质量的变化。

2 干旱胁迫下植物为介导对地上和地下植食性昆虫的影响

2.1 干旱胁迫对植物的影响

干旱会引起植物生理和生物化学的变化[22-23]。不同植物种类、基因型对干旱的适应性,以及对不同干旱模式的反应不同[24-25]。目前关于干旱胁迫下的植物营养和防御化合物变化的特异性响应的知识有限[26],而在这个领域中产生了“生长-分化假说”(growth-differentiation balance hypothesis,GDB)并得到了一定支持。生长-分化假说根据植物资源源-汇理论假设植物次生代谢和生长之间存在生理平衡[27],以及植物处于胁迫下生长速率和光合作用产生差异[28]。预测植物面临干旱胁迫时,植物生长受限则用于生长的资源减少[29],而使植物用于防御的资源增加,植物次生代谢物浓度增加,从而增强对植食性昆虫的防御[30]。根据生长-分化假说,干旱胁迫程度对植物次生代谢物产量也有影响,预测强烈干旱胁迫下植物碳水化合物储存匮乏,次生代谢物含量降低,而中度干旱胁迫下植物生长受限,碳水化合物冗余则次生代谢物产量可能增加。此外,植物氮含量预计会随着干旱胁迫的增加而增加[31]。为检验生长-分化假说,Gutbrodt 等[26]测量了同时经历不同的干旱胁迫强度和植食性昆虫作用的植物次生代谢防御化合物和氮含量,得出干旱胁迫增加直接影响植物次生代谢产物,但不影响总氮含量。但此类结果推广需考虑上述植物种类等因素的影响[32]。

2.2 干旱胁迫下植物为介导对地上食叶昆虫的影响

干旱胁迫可通过植物生理改变植物与昆虫的关系[27]。干旱胁迫下植物一般叶片全氮、氨基酸、色氨酸含量增加,有利于地上食叶昆虫生长发育[33]。干旱胁迫还可能导致植物质量下降,降低植物含水量改变植物的营养含量,增加叶片韧性,降低植物适口性[34-35],不利于地上食叶昆虫。根据生长-分化假说干旱改变了植物防御化合物浓度,严重干旱胁迫下植物缺乏碳水化合物的存储来生产防御化合物,造成专食性和广食性地上食叶昆虫取食偏好发生改变。正如Gutbrodt 等[26]指出的,与对照植物相比斜纹夜蛾(Spodoptera littoralis)(广食性)更喜欢遭受严重干旱胁迫的植物,而欧洲粉蝶(Pieris brassicae)(专食性)则更喜欢水分充足的植物。干旱一般通过改变植物养分以及防御化合物浓度使地上食叶昆虫存活率、发育时间、质量和成虫体重改变[36]。如Bezemer 等[37]指出干旱胁迫下在叶中生活的潜叶虫发育时间延长,而咀嚼叶的昆虫发育时间缩短(快速发育可能使幼虫不那么容易被捕食和寄生[38])。另外,干旱胁迫以植物为介导对地上咀嚼类昆虫和刺吸式昆虫的影响不同。研究表明,地上食叶昆虫获取植物氮的能力与叶片水分损失导致的植物适口性变化有关,干旱胁迫下植物叶片相对含水量下降可使咀嚼类昆虫咀嚼叶片的能力下降,从而减少咀嚼类昆虫获取植物叶片中增加的氮[19]。干旱胁迫下植物韧皮部发生生理变化[39],膨压降低不利于刺吸式昆虫取食从而难以获取氮等养分[40]。如Wade 等[41]发现干旱胁迫下蚜虫质量与氮或氨基酸浓度之间无显著相关性,Hale 等[42]发现氨基酸的增加并不利于蚜虫,Ryalls 等[40]发现干旱胁迫下紫花苜蓿(Medicago sativaL.)上的蚜虫丰度降低54%。

此外Jactel 等[43]所做的荟萃分析还发现,干旱胁迫下地上咀嚼类昆虫和刺吸式昆虫对植物的影响不同。干旱胁迫下植物膨压降低,刺吸式昆虫对植物造成的伤害显著降低,且植物叶片更坚韧,咀嚼类昆虫对植物造成的伤害也降低,但未能在荟萃分析中观察到咀嚼类昆虫与干旱胁迫程度之间显著的负相关性,故干旱胁迫下咀嚼类昆虫能对植株造成较大的伤害,且与干旱胁迫的程度无关。

2.3 干旱胁迫下植物为介导对地下食根昆虫的影响

目前干旱胁迫下植物与地下食根昆虫的相互作用研究甚少[44]。已有研究表明,干旱胁迫可使地下食根昆虫脱水死亡,从而降低它们在土壤中的流行率[45]。地下食根昆虫对根的伤害会影响植物水分和养分的吸收、植物碳水化合物的储存、激素的合成和次生化学物质的产生[46]。已有研究还发现干旱胁迫对植物生理的影响普遍大于地下食根昆虫对植物的影响[19]。如Morecroft 等[47]发现夏季干旱可以直接改变植物的分布和丰度。然而干旱等环境因子是否以相加的方式增加了地下食根昆虫造成的根系伤害对植物的不利影响,目前未有定论。地下食根昆虫经常与非生物胁迫(如干旱)一起作用于植物[5]。Zvereva 等[11]荟萃分析得出干旱胁迫下地下食根昆虫对植物的负面影响比两者单独作用时平均要强一倍,即干旱等环境因子与地下食根昆虫造成的植物根系伤害对植物生长的不利影响是叠加的。Dunn 等[48]研究发现,干旱胁迫下地下食根昆虫玉米根叶甲(Diabrotica virgifera)幼虫使植物光合作用降低23%且气孔导度显著降低。但也有研究指出干旱胁迫与地下食根昆虫对植物的影响无明显交互作用[44]。如Barnett 等[44]发现地下食根昆虫造成的植物根系损伤未加剧干旱胁迫的影响。此外研究还发现干旱和地下食根昆虫的双重胁迫作用于植物时,可再生植物受损的组织加强化学防御,将营养从根分配到地上组织[49-51]。

3 干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫的相互作用

3.1 地上食叶昆虫对地下食根昆虫的影响

干旱胁迫下地上和地下植食性昆虫的相互作用,以干旱胁迫与地下食根昆虫以植物为介导影响地上食叶昆虫的研究较多,而地上食叶昆虫以植物为介导对地下食根昆虫的影响研究较少。但也有研究指出干旱胁迫下地上食叶昆虫存在的情况下,地下食根昆虫的性能降低[12]。Staley 等[19]发现地上食叶昆虫通过降低植物生产力来减少其根生物量,从而减少地下食根昆虫可获得的食物量,降低地下食根昆虫生存。地上食叶昆虫还可抵消地下食根昆虫对多种植物性状的影响。如Ryalls 等[40]研究发现地下象甲科Sitona discoideus的幼虫破坏紫花苜蓿根瘤和根系,减少根系吸水量,而地上刺吸式昆虫蚜虫通过促进土壤吸水抵消地下象虫对植物土壤水分有效性的影响,以减轻地下食根昆虫对植物的危害。

3.2 地下食根昆虫对地上食叶昆虫的影响

根据植物胁迫假说,地下食根昆虫会引起植物水分胁迫,类似于干旱处理。研究植物介导的地上-地下植食性昆虫的相互作用可能与干旱胁迫下植物-地上食叶昆虫的相互作用相似,因此地下食根昆虫对地上食叶昆虫相互作用的机制是诱导宿主干旱胁迫[52-54]。地下食根昆虫可在寄主植物内诱导与干旱类似的应激反应[52],使植物氮含量增加或生理受损。如在多年生黑麦草(Lolium perenne)中,地下食根昆虫移走植物的细根以减少植物水分吸收从而诱导水分胁迫[53]。此时地下食根昆虫可使植物叶片中氮等初级代谢物积累。类似于干旱胁迫会增加植物初级代谢物,改变植物氮和氨基酸浓度[55]。研究发现干旱胁迫与地下食根昆虫对植物氮含量存在交互作用,且其中干旱胁迫水平和地下食根昆虫密度也影响两者对植物氮含量的交互作用,仅干旱胁迫下,植物氮浓度增加,而有地下食根昆虫时植物氮浓度则降低。Soler 等[56]发现干旱胁迫下地下甘蓝根花蝇(Delia radicum)取食芸苔属(Brassica)植物时导致氮浓度下降;而植物在高密度的地下食根昆虫处理下,干旱胁迫则不再提高其叶片氮含量[57]。如Tariq 等[57]发现植物在高干旱胁迫水平和高密度的地下食根昆虫甘蓝根花蝇的作用下,叶片氮浓度显著降低。然而仅通过氮含量变化无法准确判断干旱胁迫下地下食根昆虫对地上食叶昆虫的影响,还需结合干旱胁迫下植物适口性的变化。研究表明干旱胁迫下植物适口性的变化会使地上咀嚼类昆虫以及刺吸式昆虫受到不利影响。如Ryalls 等[40]发现干旱胁迫虽增加了植物总氨基酸浓度但降低了刺吸式昆虫蚜虫的丰度;Huberty 等[58]发现尽管植物胁迫期间叶片氮含量增加,但植物膨胀率和水分含量同时减少会干扰地上食叶昆虫获取和利用氮。此外新提出的脉冲胁迫假说发现一轮干旱胁迫和植物膨胀率的恢复会有益于地上刺吸式昆虫取食并从中获取增加的植物氮[58]。

研究发现干旱胁迫可通过改变植物化学变化改变地上和地下植食性昆虫之间相互作用的强度[59-61]。干旱胁迫和地下食根昆虫的结合可通过增加植物对地上食叶昆虫的敏感性[62],通过诱导植物防御,加强其对地上食叶昆虫的负面效应。研究表明地下食根昆虫在一些植物种中对根的伤害可诱导一系列防御机制增加叶片防御[63]。地下食根昆虫会改变植物地上部分产生防御化合物的浓度[63]以及分布[60]从而对地上食叶昆虫产生不利影响。如Tindall 等[4]发现地下食根昆虫稻水象甲(Lissorhoptrus oryzophilus)幼虫取食水稻(Oryza sativa)根时可增加植物酚类化合物浓度而减慢地上咀嚼类昆虫草地贪夜蛾(Spodoptera frugiperda)的生长速度。然而也有研究指出干旱胁迫不影响植物化学成分,如Ryalls 等[40]发现干旱胁迫降低了紫花苜蓿的结瘤和根系氮含量,而根和地上部化学成分未受影响。

3.3 影响干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫相互作用的因素

干旱胁迫下地上和地下植食性昆虫的相互作用可能的几种机制如图1 所示: 根据植物胁迫假说地下食根昆虫引起的植物水分胁迫增加了植物的氮含量,且研究表明干旱胁迫与地下食根昆虫对植物氮含量还存在交互作用,但是否有益于地上食叶昆虫还需结合干旱胁迫下植物适口性的变化。根据防御诱导假说地下食根昆虫诱导植物地上部分产生防御化合物不利于地上食叶昆虫生存。目前已知干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫的相互作用,除受植物氮等营养元素的含量、适口性的变化以及防御化合物浓度的影响外,还会受到多种因素干扰:

图1 干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫相互作用可能的几种机制Fig.1 Several possible mechanisms of plant mediated interaction between aboveground and underground herbivores under drought stress

1)植物群落组成: 研究发现以根和枝叶为食的植食性昆虫能够通过改变其共享寄主植物的化学成分来相互影响,通过改变邻近植物的养分矿化和吸收速率,影响植物间的竞争。Ryalls 等[40]发现杂草和豆类混合种植时,地下食根昆虫象甲科Sitona discoideus的幼虫取食豆科植物根瘤时可以增加伴生禾草对氮的吸收,提高生产力,豆科植物个体氨基酸浓度下降,导致地上刺吸式昆虫蚜虫种群数量降低[40]。

2)植物防御化合物分布均匀度: 研究发现植物地上部分防御化合物是否分布均匀对地上食叶昆虫的影响也很重要[60]。如研究发现十字花科(Brassicaceae)植物中最突出的次生代谢物硫代葡萄糖苷,它在植物防御中起着中心作用[64],干旱胁迫和地下食根昆虫不仅会影响植物中硫代葡萄糖苷的浓度还影响其分布[65-67]。如Tariq 等[57]研究发现十字花科植物在干旱胁迫和地下食根昆虫取食的共同作用下,硫代葡萄糖苷浓度增加且分布也较均匀时对地上刺吸式昆虫蚜虫的影响是最显著的,而仅浓度最高对蚜虫的影响却不是最显著;又如Bezemer 等[60]发现有地下食根昆虫Agriotes lineatus时会诱导植物地上部分防御,此时棉花(Gossypium herbaceum)叶片中萜类化合物的浓度增加且分布均匀,使地上咀嚼类昆虫甜菜夜蛾(Spodoptera exigua)的相对增长率下降。

3)植食性昆虫种类: 因为植物防御通常更有效地对抗广食性植食性昆虫而不是专食性植食性昆虫[68],因此这些影响也随地上食叶昆虫以及地下食根昆虫取食种类(广食性和专食性)的专业化程度而不同[69]。

4)植物激素: 干旱胁迫对植物介导的地上和地下食根昆虫的相互作用存在干扰[70-72]和加强效应[8]。干旱胁迫下植物可能因激素干扰或因干旱胁迫和植食性昆虫取食产生代谢产物的冗余而对植食性昆虫产生更强烈的反应[73]。研究发现植物次生代谢产物激素也会调控地上和地下植食性昆虫的相互作用[74]。植物在识别植食性昆虫作用之后,通过改变植物激素网络来重新调整它们的新陈代谢[75]。例如,已知植物激素中主要通过茉莉酸防御植食性昆虫,而水杨酸可抑制茉莉酸分泌;此外研究发现地下食根昆虫取食植物时仅诱导植物茉莉酸而不诱导水杨酸,故植物有地下食根昆虫取食时能增加植物茉莉酸分泌且不受水杨酸抑制,从而进一步提高植物对地上食叶昆虫的防御[5]。

5)生境: 由于不同物种对环境因素的反应不同[76],因此不同生境对地上和地下植食性昆虫的相互作用影响也不同。简单的生境会比复杂的生境更不稳定[77],简单生境如干旱和半干旱生态系统中的植物物种,相互作用的地上和地下植食性昆虫多样性相对较低,生态系统脆弱而对干旱胁迫敏感[78]。推测简单生境下的地上和地下植食性昆虫之间相互作用的强度更大。然而也有研究指出干旱和半干旱地区的植物很好地适应了该地区年降水量的波动[79],植物适应性强,简单生境下的植物-植食性昆虫之间的相互作用不会对干旱胁迫做出强烈的反应。如Holmgren 等[80]发现干旱和半干旱生态系统中的短命植物会对该地区脉冲式降水导致的干旱胁迫迅速反应,使地上和地下植食性昆虫之间相互作用的强度降低。

4 研究展望

随着气候变化对生态群落的威胁,结合多种相互作用的物种进行研究是维持生态系统服务的关键。然而由于植物品种和植食性昆虫种类众多,以及试验环境等影响,研究结果局限性较大。目前理解和预测以植物为介导的地上-地下植食性昆虫相互作用应对干旱胁迫仍然是一个巨大的挑战[81-82]。尤其是严重干旱胁迫会导致植物死亡和植物群落多样性的改变[83],这些过程都应考虑在内。

1)研究表明干旱胁迫可能会增强或削弱干旱胁迫下以植物为介导的地上和地下植食性昆虫的相互作用,这取决于所研究的系统和两个群体相互作用的机制[84]。目前还需进一步研究明确以植物为介导的地上和地下植食性昆虫之间相互作用的主导机制,才能更好地解释干旱胁迫下两者的相互作用。关于干旱胁迫下植物如何影响地上和地下植食性昆虫的相互作用已有较多的研究,而干旱胁迫下植物介导的地上和地下植食性昆虫的相互作用是胁迫反应还是诱导防御,两者还没有确切的定论。也有研究表明两者可能都不是地上和地下植食性昆虫相互作用的机制,如Staley 等[19]发现干旱胁迫导致的植物叶片总氮和酚类物质的浓度都不是地下食根昆虫减少地上食叶昆虫潜蛾科(S.brunnichella)的丰度和性能的可能机制。未来应更倾向综合研究并向群落生态推广,集中在植物-植食性昆虫相互作用之间的机制上,以解决营养相互作用将如何响应不断变化的环境因素的问题[57]。

2)为了避免地上和地下植食性昆虫相互作用研究的局限性,有一些新方法的提出。如诱导防御理论目前已有两种新方法: 一是“全植物”方法,即同时测量植物的生长和防御,而且地上和地下部分都要测量[85],此方法更精确、更全面地评估植物防御理论。二是基因组、转录组和代谢组学技术,即一种无偏见的化学分析方法,识别和量化尽可能多的有机体代谢物,更综合地分析影响相互作用过程中的植物化合物[86]。

3)此外很少有长期的地上和地下植食性昆虫相互作用的研究[17]。长期实地试验可能与短期进行的实验室试验有不同的结果[2]。其次关于地上刺吸式昆虫物种的许多数据来自蚜虫[17],而多数地下食根昆虫物种数据来自咀嚼类昆虫。未来的研究应扩大范围完善试验结果。