利用红外相机技术调查浙江清凉峰国家级自然保护区的鸟兽多样性

郭瑞，雷福民，王军旺，许丽娟，王旭池，马天午，徐爱春

（1.浙江清凉峰国家级自然保护区管理局，浙江 杭州 311321；2.南京师范大学 地理科学学院，江苏 南京 210023；3.中国计量大学 生命科学学院，浙江 杭州 310018）

生物多样性监测是保护区开展科研及管理工作的基础，生物多样性监测结果不仅能够提供重要的生物学信息，还能及时为生物多样性保护管理及评估提供理论依据[1-2]。近年来，红外相机技术因具有劳动成本低、昼夜监测不间断以及抗环境变化强的优点，已成为地栖兽类与鸟类多样性监测中应用最为广泛的技术之一，为自然保护地的生物多样性监测和评估提供了重要资料[3-6]。

浙江清凉峰国家级自然保护区（以下简称“清凉峰保护区”）总面积11 252 hm2，由千顷塘、龙塘山和顺溪坞三个互不相连的独立片区组成。1993—1996 年[7]和2010—2011 年[8]，采用样线法和访问调查法对保护区的这三个片区开展过两次较大的动物资源调查，共调查记录鸟类13 目44 科161 种、兽类8 目18 科42 种。程樟峰等[9]和郭瑞等[10]基于红外相机技术对龙塘山和千顷塘片区进行了鸟兽资源调查，但仅在千顷塘片区进行了网格化监测，对物种多样性、多度指数及不同海拔和生境下鸟兽物种数等进行了分析，未在龙塘山和顺溪坞开展红外相机网格化监测。为进一步了解清凉峰保护区内鸟兽多样性和重点保护野生动物的种类及分布，进一步补充和完善保护区的野生动物本底资源数据，探究保护区重点保护动物的活动节律，2017 年12 月—2019 年11 月，我们分别在千顷塘、龙塘山和顺溪坞三个片区开展了基于红外相机技术的兽类和地面活动鸟类的网格化动态监测，以期为保护区鸟兽多样性及重点分布物种的保护和管理提供数据支撑和决策依据。

1 研究区域与研究方法

1.1 研究区概况

清凉峰保护区位于浙江省杭州市临安区境内，地理坐标为118°50′57″～ 119°13’23″ E，30°00’42″～30°19’33″N，海拔为399～ 1 787.4 m，地处中亚热带北缘，属中亚热带季风型气候。龙塘山片区年平均气温为12.5℃，年平均降水量为2 331.9 mm；顺溪坞片区年平均气温为14.7℃，年平均降水量为2 048.0 mm；千顷塘片区年平均气温为11.7℃，年平均降水量为1 862.2 mm[11]。保护区内植被类型多样，千顷塘片区与另外两个片区的植被类型不相同，千顷塘片区高海拔区主要是以灯台树Bothrocaryum contr oversum、三桠乌药Lindera obtusiloba和毛叶山樱花Cerasus serr ulatavar.pubescens等组成的落叶阔叶林为主，还有以白檀Symplocos paniculata、半边月Weigela japonicavar.sinica和华西忍冬Lonicera webbiana等组成的灌木丛，中低海拔区主要以针阔叶混交林及落叶阔叶林为主；龙塘山片区中高海拔区主要是以黄山松Pinus ta iwanensis林和南方铁杉Tsuga chinensisvar.tchekiangensis林为主的针叶林以及以黄山松、黄山栎Quercus stewardii和杜鹃Rhododendron simsii为优势树种的针阔叶混交林为主，并伴随一些落叶阔叶林，低海拔区主要以常绿阔叶林和常绿-落叶阔叶混交林为主；顺溪坞片区中高海拔主要是以黄山松、木荷Schima s uperba、短柄枹Quercus gla nduliferavar.brevipetiolata等组成的针阔叶混交林，以及以青榨槭Acer davi dii、鹅掌楸Liriodendron chi nense、缺萼枫香树Liquidambar acalycina等为主的落叶阔叶林，低海拔区则主要为以甜槠Castanopsis eyrei为主要优势种的常绿阔叶林。

1.2 研究方法

1.2.1 红外相机设置 利用Arc GIS 将整个清凉峰保护区的千顷塘、龙塘山和顺溪坞三个片区划分为若干个1 km×1 km 的正方形网格，将每个正方形网格视为一个有效监测样区，共计128 个，其中千顷塘片区有58 个监测样区、龙塘山片区有57 个监测样区、顺溪坞片区有13 个监测样区1（图1）。在每个有效监测样区（正方形网格）布设1 台红外相机（型号为EREAGLE-E1B）。通过手持GPS 的引导，在野外找到每个有效监测样区的中心点为预设相机布设位点，在实际布设中，综合考虑不同生境地貌、安装与维护的方便以及野生动物活动高发点等因素，选择林木空旷处、兽道、水坑等人为干扰小的地方安放红外相机，并记录每个相机实际布设位点的经度、纬度和海拔等基本信息。

图1 浙江清凉峰国家级自然保护区红外相机调查位点分布图Figure 1 Distribution of camera trap sites in Zhejiang Qingliangfeng National Nature Reserve

红外相机的架设则在综合考虑地形、坡向及坡度的条件下，将设置完成的红外相机（设置北京时间、连续拍摄2 张及间隔最短时间5 s、灵敏度正常等基本信息）放置于面向东北或西南方向，并固定于距离地面40～ 90 cm 树干上，清除红外相机有效拍摄范围内的杂草及部分枯枝，同时记录周围环境因子。每4～ 6 个月检查与更新SD 存储卡（32G）和电池，确保相机连续工作，同时将收集回的照片进行物种鉴定并记录其拍摄时间、连拍张数等信息后编号存档，如发现拍摄效果较差或者拍摄数量较少，则适当选择其他位置重新安装。

本次计划在128 个有效监测样区（网格）设置红外相机，实际完成115 个有效监测样区（网格）的红外相机布设，基本覆盖该保护区不同海拔及植被类型。其余13 个有效监测样区（网格）由于不易安放等作业安全和视野开阔相机容易丢失等原因没有安放。

1.2.2 数据采集及物种鉴定 2017 年12 月至2019 年11 月，对清凉峰保护区三个片区开展监测的115 个相机位点（网格）进行了调查。其中，分别在2018 年4 月、11 月和2019 年4 月、11 月进行了4 次红外相机数据采集（2018 年4 月相机故障10 台、丢失4 台；2018 年11 月相机故障13 台、丢失1 台；2019 年4 月相机故障12台、丢失2 台；2019 年11 月相机丢失1 台、故障2 台，故障和丢失的红外相机均在更换内存卡时进行了更换或者补充）。将编号存档的红外相机照片按照相机编号内所有照片存放在同一文件夹内。红外相机拍摄到的照片中物种鉴定主要参考《中国兽类野外手册》[12]《中国鸟类野外手册》[13]和《清凉峰动物》[8]等。物种分类系统参照《中国哺乳动物多样性及地理分布》[14]和《中国鸟类分类与分布名录（第三版）》[15]。在照片鉴定过程中，除部分啮齿类动物不能识别到种外，其他兽类和鸟类均能准确识别到种。

1.2.3 物种网格占有率及相对多度指数 对于同一相机在同一地点拍摄间隔小于30 min 的同一种物种的连续照片视为1 张独立有效照片，总的相机工作日为所有相机位点正常工作累计的相机工作日。通过物种网格占有率（Grid occupancy）来衡量某物种在调查区域内的分布情况[16]。物种网格占有率计算公式为：

物种网格占有率=某物种被拍摄到的相机位点数/所有正常工作的相机位点×100%

通过计算鸟兽相对多度指数（Relative abundance index,RAI）来衡量某物种在调查区域内出现的相对种群数量[17]。相对多度指数计算公式为：

1.2.4 日活动节律 日活动节律的数据类型为单日24 h 的循环周期数据，主要采用核密度估计方法进行数据分析，将单个物种的核密度曲线图作为该物种的日活动节律曲线。通过R 软件的density 函数计算密度数值并结合ggplot2 工具包绘制核密度曲线。日活动节律分析主要针对相对多度指数最大的4 种兽类和4 种鸟类展开。

2 结果与分析

2.1 物种多样性

本次红外相机监测累计30 993 相机工作日，共采集独立有效照片18 363 张，其中能够准确鉴定到种的鸟类和兽类独立照片共有18 213 张（表1），不能鉴定到种的小型啮齿类动物有51 张，人为干扰照片有101 张。经鉴定，保护区两年调查共记录兽类8 目12 科18 种，鸟类8 目17 科36 种（附录1）。其中，龙塘山片区记录兽类和鸟类49 种，占整个记录物种数的90.74%，千顷塘片区记录兽类和鸟类31 种，占整个记录鸟兽物种数的57.41%，顺溪坞片区记录兽类和鸟类25 种，占整个记录鸟兽物种数的46.3%。

表1 浙江清凉峰国家级自然保护区红外相机监测数据统计Table 1 Monitoring data of camera traps in Zhejiang Qingliangfeng National Nature Reserve

所记录的物种中，共记录国家重点保护野生动物16 种，占整个拍摄鸟兽物种总数的29.63%。其中国家一级保护野生动物有穿山甲Manis pent adactyla、梅花鹿Cervus ni ppon、黑麂Muntiaeus crin ifrons和白颈长尾雉Syrmaticus ellioti4 种，国家二级保护野生动物有猕猴Macaca mulatta、豹猫Prionailurus bengalensis、中华鬣羚Capricornis milneedwardsii、勺鸡Pucrasia macrolopha、白鹇Lophura nycthemera、蛇雕Spilornis cheela、凤头鹰Accipiter trivirgatus、苍鹰A.gentilis鹠、斑头鸺Glaucidium cuculoides、画眉Garrulax canorus、棕噪鹛Garrulax berthemyi和红嘴相思鸟Leiothrix l utea12 种。由IUCN 受威胁物种红色名录统计显示，极危等级有1 种，为穿山甲；易危等级有1 种，为黑麂；近危等级有2 种，分别为中华鬣羚和白颈长尾雉。由中国脊椎动物红色名录统计显示[18]，极危等级有2 种，分别为穿山甲和梅花鹿；濒危等级有1 种，为黑麂；易危等级有4 种，分别为豹猫、小麂Muntiacus reevesi、中华鬣羚和白颈长尾雉；近危等级有8 种，分别为黄腹鼬Mustela kathiah、鼬獾Melogale moschata、猪獾Arctonyx albogularis、果子狸Paguma larvata、蛇雕、凤头鹰、苍鹰和画眉。

2.2 物种网格占有率

对整个监测区域的监测位点统计发现（表2），物种网格占有率大于50%的有小麂（100%）、白鹇（93.04%）、猪獾（90.43%）、野猪Sus scrofa（87.82%）、果子狸（73.91%）、勺鸡（56.52%）和华南兔Lepus sinensis（52.17%）。在三个片区中，黄腹鼬、黄鼬Mustela sibirica、鼬獾、猪獾、果子狸、野猪、小麂、中华鬣羚、赤腹松鼠Callosciurus erythraeus、珀氏长吻松鼠Dremomys pernyi、灰胸竹鸡Bambusicola thoracicus、勺鸡、白鹇、白颈长尾雉、灰头绿啄木鸟Picus canus、松鸦Garrulus glandarius、红嘴蓝鹊Urocissa erythroryncha、灰树鹊Dendrocitta formosae、黑领噪鹛Garrulax pectoralis、棕噪鹛Garrulax berthemyi、虎斑地鸫Zoothera aurea和紫啸鸫Myophonus caeruleus这22 种在3 个片区中均有记录。对兽类和鸟类集群活动情况统计发现，兽类中的果子狸、猕猴、野猪、小麂和梅花鹿、猪獾均有集群现象，其中猕猴发现5 头以上个体活动照片有360 张，梅花鹿发现4 头个体同时活动的照片有32 张；鸟类中的白鹇、黑领噪鹛、白颈长尾雉、红尾鸫Turdus naumanni、红嘴蓝鹊、棕噪鹛和燕雀Fringilla montifringilla也存在集群活动情况，其中白鹇集群活动最为频繁，有效独立照片有263 张。

表2 浙江清凉峰国家级自然保护区红外相机所记录的物种相对多度指数和网格占有率Table 2 Relative abundance index and grid occupancy of species recorded by camera trapping in Zhejiang Qingliangfeng National Nature Reserve

表2 （续）

表2 （续）

2.3 物种相对多度指数

兽类相对多度指数最高的为小麂（25.17），其次为野猪（7.73）、梅花鹿（5.87）、猪獾（3.91），最低的为穿山甲和豹猫，其相对多度指数均为0.003。鸟类相对多度指数最高的为白鹇（5.71），其次为勺鸡（0.82）、棕噪鹛（0.54）、白颈长尾雉（0.33）和黑领噪鹛（0.27）。

对千顷塘、龙塘山和顺溪坞三个片区的分析结果显示，在龙塘山片区，相对多度指数最高的两种兽类（小麂和野猪）与整个区域的兽类相对多度指数一致；在千顷塘片区，除了小麂和野猪外，梅花鹿的相对多度指数也较高（13.72）；在顺溪坞片区，除小麂外，猪獾（2.22）和果子狸（2.0）的相对多度指数位列该区域第二位和第三位。鸟类的相对多度指数，在龙塘山片区，相对多度指数位列前3 位的鸟类与整个区域的保持一致；在千顷塘片区，白颈长尾雉的相对多度指数（0.53）较勺鸡和棕噪鹛的高，位列该区域第二位；在顺溪坞片区，黑领噪鹛（1.95）和紫啸鸫（1.64）的相对多度指数仅低于白鹇的（6.18），位列第二位和三位。

2.4 重要物种的日活动节律

通过对保护区相对多度指数较高的4 种兽类（小麂、野猪、梅花鹿、猪獾）和4 种鸟类（白鹇、勺鸡、棕噪鹛和紫啸鸫）两年的日活动数据分析，结果表明，小麂和梅花鹿的活动主要集中在晨昏，日活动曲线均呈双峰型，且活动高峰主要集中在6:00—8:00，另一高峰出现在17:00—19:00；野猪的日活动曲线为单峰型，主要的活动在白天，活动高峰集中在13:00—15:00；猪獾日活动有三个高峰，其中活动最为频繁的为4:00—6:00 和18:00—20:00，在12:00—14:00 有一个小高峰（图2）。

4 种鸟类均为昼行性动物，其中白鹇和勺鸡的日活动节律相似，有两个活动高峰，以7:00—9:00 的活动最为频繁，其次为16:00—18:00；棕噪鹛的日活动曲线呈单峰型，主要集中在8:00—10:00；紫啸鸫的日活动曲线呈双峰型，活动高峰分别为7:00—9:00 和14:00—16:00，其中14:00—16:00 的活动最为频繁（图2）。

图2 浙江清凉峰国家级自然保护区主要物种日活动节律Figure 2 Daily rhythm of 4 species of Mammalia and Aves in Zhejiang Qingliangfeng National Nature Reserve

2.5 人类干扰

红外相机监测显示，清凉峰保护区内存在一定程度的人为干扰，主要包括人类活动干扰和家畜活动干扰。本次调查共拍摄到人为干扰独立有效照片101 张。从不同片区的人为干扰显示，顺溪坞片区无人为干扰，龙塘山和千顷塘监测片区均存在一定的人为干扰。统计发现，人类活动及家牛的活动干扰是人类干扰的主要类型，其独立有效照片数量占整个人为干扰独立有效照片数量的72.28%，家猫和狗的干扰相对较小。通过统计人类活动和家牛活动干扰位点发现，其主要出现在靠近保护区边缘的低海拔居民点周围，在高海拔区域的干扰较小。

3 讨论与结论

3.1 物种多样性对比

本研究通过对监测到的物种数与已记录的物种数比较发现，本次监测到的兽类物种数占整个保护区已记录兽类物种数（除未计入的啮齿目鼠科物种）的45%，鸟类占已记录鸟类物种数的19.25%。这可能与红外相机的布设以及物种的分布有关，本次红外相机布设主要拍摄到的物种为地栖鸟类，喜林冠层活动鸟类被拍摄到的概率小，因此鸟类拍摄的物种数较少。所获得兽类影像资料中，犬科的豺Cuon a lpinus和狼Canis l upus、猫科的豹Panthera pardus和云豹Neofelis nebulosa以及灵猫科的大灵猫Vierra zibetha和小灵猫Viverricula indica等物种未有发现，现在是否在本区域分布或者在本区域灭绝还有待研究。此外，2014—2016 年清凉峰保护区千顷塘片区的红外相机监测显示，该片区共监测到兽类14 种、鸟类34 种。而本次千顷塘片区调查共监测到兽类14 种、鸟类16 种，较2014—2016 年的监测结果鸟类种数相差较大，这可能是由某些物种被拍摄到的概率有关[10]。由于红外相机布设高度的关系，本次拍摄到的鸟类主要以地栖鸟类为主，且2014—2016 年监测期间所拍摄到的鸟类中环颈雉Phasianus colchicus、丘鹬Scolopax rusticola、凤头鹰、领角鸮、灰头绿啄木鸟、黄腹山雀Pardaliparus venustulus、大山雀Parus cinereus、领雀嘴鹎Spizixos semitorques、白头鹎Pycnonotus sinensis、黑短脚鹎Hypsipetes leucocephalus、红头长尾山雀Aegithalos concinnus、棕颈钩嘴鹛Pomatorhinus ruficollis、红嘴相思鸟、灰背鸫Turdus hortulorum、白腹鸫、白额燕尾Eni curus leschenaulti、燕雀 17 种鸟类仅拍摄到1 或2 次，拍摄到的概率较小，因此可能出现两次拍摄种类数的差异。本次监测的3 个片区中，龙塘山片区兽类物种最为丰富，其次为千顷塘片区，顺溪坞片区物种丰富度最低，这可能与取样面积及监测时长有关。在3 个片区中，顺溪坞片区的面积最小，在相同的监测时长下，所拍摄的物种数也比其他片区少。

3.2 不同监测区域的物种相对多度指数差异

通过对千顷塘、龙塘山和顺溪坞三个片区的物种相对多度分析结果表明，三个片区的物种相对多度各不相同，这可能与各个片区物种的栖息环境或分布有关。例如，黑麂仅在龙塘山和顺溪坞片区拍摄到，梅花鹿仅在千顷塘和龙塘山片区拍摄到。已有研究表明，黑麂主要栖息于常绿阔叶林或常绿落叶阔叶混交林[19]，龙塘山和顺溪坞片区的植被适宜其栖息，而千顷塘片区植被主要以落叶阔叶林为主，因此其在千顷塘片区无分布。

3.3 物种日活动节律差异分析

在本次研究结果中，猪獾的活动节律与蒋健等[20]的研究结果不一致，这可能与其食性及分布环境有关。猪獾为杂食性动物且多以小型脊椎动物和昆虫等无脊椎动物为食，在12:00—14:00 有一个活动小高峰，这也正是其他大型动物活动的低谷，其活动频繁的可能原因为外出寻找动物性食物以补充能量。通过红外相机照片及视频记录，在下午的活动高峰期，共拍摄猪獾活动照片461 张，其中觅食行为占63.56%，其主要在凋落物层寻找食物补充能量。研究发现，大多数偶蹄类动物均具有晨昏活动节律[21-22]，本研究发现小麂和梅花鹿的活动节律相似，为晨昏性活动。但本研究中野猪属昼行性动物，其活动高峰主要在13:00—15:00，这可能与同域分布的小麂和梅花鹿的活动频繁相关。小麂、梅花鹿、野猪均为植食性动物，对蔷薇科Rosaceae、禾本科Poaceae 及壳斗科Fagaceae 等植物的叶芽、嫩枝和果实均有一定的利用，因此在一定程度上存在种间食物竞争，其活动节律的时间分化达到了种间共存。白鹇的活动节律与陈立军等[23]的研究结果略有不同，陈立军等对车八岭鸡形目鸟类的活动节律分析表明，白鹇的活动高峰在8:00—15:00，仅有一个活动高峰，但本研究结果显示，白鹇的活动高峰有两个分别为7:00—9:00 和16:00—18:00，这可能与野生动物的栖息环境不同有关。野生动物的行为模式受环境因素影响较大，因此一些物种的日活动节律可能存在地区间的差异。

本研究通过两年的红外相机监测了解了清凉峰保护区内主要保护对象及重点保护野生动物的种类、分布以及人为干扰情况。为更好地保护清凉峰保护区内的生物多样性，尤其是主要保护对象，应当根据监测结果及时对主要保护对象分布范围特别是出现频率较高区块加强管护，确保野生动物的栖息地得到有效保护。此外，根据监测结果中的人为干扰情况，及时核查干扰点位置并实施一定的管理措施，如加强人为活动频繁区域的劝阻、对保护区周边社区进行保护宣传、约束家畜放牧行为、对流浪狗进行管理和控制等，进一步确保保护区内野生动物及其栖息地得到有效保护。

致谢：本研究得到中国科学院动物研究所肖治术研究员、平晓鸽博士以及浙江清凉峰国家级自然保护区管理局童根平、王向军、赵成根、许立军等同志在论文数据处理及红外相机野外布设中给予的帮助和支持，在此一并表示感谢。