大菱鲆和红鳍东方鲀脂肪酸转运蛋白的组织分布及营养调控

2022-11-15赵丽丽王迪欣廖章斌毕清竹卫育良梁萌青乔秀亭程镇燕徐后国

动物营养学报 2022年10期

赵丽丽王迪欣廖章斌毕清竹马强卫育良梁萌青乔秀亭程镇燕* 徐后国*

(1.天津农学院水产学院，天津 300392；2.中国水产科学研究院黄海水产研究所，青岛 266071)

脂肪酸转运蛋白(FATP，也称为溶质载体家族27)广泛存在于从分枝杆菌到人类的许多生物中，在长链脂肪酸(LCFA)和超长链脂肪酸(VLCFA)的细胞摄取和代谢中发挥着重要作用。已经在人类和小鼠中鉴定到6种FATP亚型，即FATP1～FATP6，每种亚型都在摄取特定脂肪酸中起着不同的作用[1-2]。尽管FATP促进LCFA摄取的确切机制仍不十分清楚，但已经有人提出FATP可以通过以下几种方式发挥作用：1)作为LCFA的直接转运蛋白；2)通过酰基辅酶A合成酶激活LCFA；3)作为具有独立转运和酶活性的双功能蛋白[3-4]。

FATP已在哺乳动物甚至某些无脊椎动物中得到广泛研究[5]。但是，关于鱼类FATP的信息很少。在一些鱼类研究中，FATP表达仅用作脂质积累的指标[6-7]。与哺乳动物不同，鱼类更多地利用脂质而不是碳水化合物作为其主要能量来源。脂肪作为三大营养物质之一，是鱼类生长、发育和繁殖所必需的营养物质[8]。此外，鱼类是人类食用的长链多不饱和脂肪酸(LC-PUFA)，即二十二碳六烯酸(DHA，22∶6n-3)、二十碳五烯酸(EPA，20∶5n-3)和花生四烯酸(ARA，20∶4n-6)的主要来源。因此，阐明鱼类体内FATP功能有利于阐明其体内脂质/脂肪酸转运机制。

在我们之前对花鲈(Lateolabraxjaponicus)的研究中，已经克隆并表征了几种FATP亚型，即FATP1a、FATP1b、FATP4和FATP6[9]。但是，其他鱼类中FATP基因的特征研究非常稀少。本研究旨在对大菱鲆(Scophthalmusmaximus)和红鳍东方鲀(Takifugurubripes)这2种海洋硬骨鱼的FATP基因进行研究，这2种鱼类也因其特殊的脂质储存模式而成为脂质代谢研究的重要模式鱼类[10]。考虑到饲料脂肪水平已在水产养殖业中被用于调节鱼类生长和品质[11]，本研究除分析2种海洋硬骨鱼的FATP基因序列特征和组织分布外，还研究了饲料脂肪水平和饥饿时间对FATP表达的影响，研究结果将有助于阐明鱼类FATP基因的生理机制及调控机制。

1 材料与方法

1.1 饲养试验和取样

1.1.1 大菱鲆饲养试验和取样

在大菱鲆FATP表达的组织分布研究中，取眼睛、大脑、心脏、鳃、肌肉、肝脏、肾脏、皮肤、鳍周围皮下组织、脾脏、胃、幽门盲肠、肠13个组织样本，肠分别取前肠、中肠和后肠，采自山东省烟台市黄海水产养殖有限公司养殖的30条大菱鲆幼鱼(体重约20 g，每组10条)。这些鱼被用丁香酚麻醉后立即被解剖。组织样本-76 ℃保存，用于进一步提取RNA。

饲喂试验选择平均初始体重为26 g的大菱鲆幼鱼630尾，随机分为3组，每组6个重复(桶)，每个重复35尾，进行9周的饲养试验，然后进行饥饿试验(30 d)。各组试验饲料脂肪水平分别为8.0%(对照组)、12.0%和16.0%[12-13]，试验饲料组成及营养水平见表1。饲料按照本实验室的标准程序制作[14]，使用前于-20 ℃存放。

饲喂试验在烟台市天源水产养殖有限公司的流式海水系统中进行，试验鱼亦购自该公司。饲喂试验开始前，在聚乙烯桶(500 L)中饲养试验鱼，并饲喂商业饲料7 d，以适应试验条件。在饲喂试验开始时，将试验鱼随机分配到18个聚乙烯桶中。在试验期间，每天2次(07:30和17:30)人工投喂至明显饱食。每天用虹吸的方式清洗试验桶，将剩余的饲料和粪便吸出。饲喂试验结束后，在试验鱼禁食24 h后，每个桶随机取6尾鱼的肝脏样本。

饲喂试验结束后，在对照组的每个桶中随机抽取20尾鱼，进行后续的饥饿试验。在接下来的饥饿期，分别在4个采样时间点，即第0天(饲喂期结束为第0天)、第10天、第20天、第30天分别随机抽取6尾鱼的肝脏样本。所有采集的组织样本均立即冷冻于液氮中，然后在-76 ℃保存备用。在整个试验过程中，水温为13.2～15.2 ℃，盐度为27～29 g/L，pH为7.5～8.0，溶解氧浓度为6～8 mg/L。

1.1.2 红鳍东方鲀饲养试验和取样

在红鳍东方鲀FATP表达的组织分布研究中，取肝脏、肌肉、大脑、肠、心脏、眼睛、皮肤和脾脏8个组织样品，采自烟台市黄海水产养殖有限公司养殖的15只红鳍东方鲀幼鱼(体重约20 g，每组5条鱼)收集。组织的采样方式与大菱鲆试验一致。

饲喂试验选择平均初始体重为19.5 g的红鳍东方鲀幼鱼900尾，随机分为3组，每组6个重复(网箱)，每个重复50尾，进行9周的饲养试验，然后进行饥饿试验(30 d)。红鳍东方鲀和大菱鲆的脂肪需求水平相似[15-16]，因此试验采用与大菱鲆试验饲料相似的试验饲料。各组试验饲料脂肪水平分别为8.0%(对照组)、12.0%和16.0%，试验饲料组成及营养水平见表1。饲料按照本实验室的标准程序制作[14]，使用前于-20 ℃存放。

饲喂试验在唐山市海都水产养殖有限公司进行，试验鱼亦购自该公司。饲喂试验开始前，在室内水泥池(6.2 m×6.2 m×1.8 m)中饲养，并投喂商品饲料14 d，以适应试验条件。在适应期，为了防止同类相食，鱼的下齿尖端被剪掉。在饲喂试验开始时，将试验鱼随机分配到水泥池中的18个网箱(1.4 m×1.4 m×1.0 m)中。在大的水体中放置网箱有利于保持鱼所需要的低水温。在试验期间，每天2次(06:00和18:00)人工投喂至明显饱食。每次饲喂后更换80%的饲养水。饲喂试验结束后，在试验鱼禁食24 h后，每个网箱随机取6尾鱼的肝脏样本。

表1 试验饲料组成及营养水平(干物质基础)Table 1 Composition and nutrient levels of experimental diets (DM basis) %

饲喂试验结束后，从对照组的每个网箱中随机抽取30尾鱼，进行后续的饥饿试验。在接下来的饥饿期，分别在6个采样时间点，即第0天(饲喂期结束当天为第0天)、第1天、第4天、第9天、第16天、第31天分别随机抽取3尾鱼的肝脏样本。所有采集的组织样本均立即冷冻于液氮中，然后在-76 ℃保存备用。在整个试验过程中，水温为20～23 ℃，盐度为22～30，pH为7.4～8.2，溶解氧为5～7 mg/L。

1.2 RNA提取、cDNA合成、实时荧光定量PCR(real-time fluorescent quantitative PCR，qRT-PCR)分析

肝脏样本的总RNA采用RNAiso Plus[宝生物工程(大连)有限公司]提取，并根据使用手册使用Evo M-MLV RT Mix Kit with gDNA Clean for qPCR试剂盒(湖南艾科瑞生物工程有限公司)进行反转录。

采用qRT-PCR检测不同鱼类组织中以及不同营养状态下FATPmRNA的相对表达量。所有被研究的FATP的完整蛋白质编码区(CDS)均可在GenBank数据库中获得。根据GenBank中FATP序列，利用Primer 5.0设计特异性引物，由擎科新业生物技术有限公司合成(表2)。根据我们之前的筛选试验，以β2微球蛋白(B2M)、β-肌动蛋白(β-actin)和延伸因子1α(EF1α)作为大菱鲆研究的内参基因，以β-actin和核糖体蛋白L19(RPL19)作为红鳍东方鲀研究的内参基因[17]。根据目标模板6步4倍稀释系列标准曲线估计，所有引物的扩增效率在95%～105%，线性回归系数(R2)>0.99。采用SYBR Green Premix Pro Taq HS qPCR Kit Ⅱ和定量PCR仪(Roche LightCycler 96，瑞士)进行qRT-PCR分析。反应体系由2 μL cDNA模板、10 μL SYBR Green Pro Taq HS Premix Ⅱ、0.8 μL正向引物、0.8 μL反向引物和6.4 μL无菌水组成。程序如下：95 ℃ 30 s，然后依次进行95 ℃ 5 s，57 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s的40个循环。在扩增阶段后进行熔化曲线分析(从65 ℃增加到97 ℃，6.4 ℃/min)，以确认唯一的产物条带。每个样品做3个重复。根据2-ΔΔCt方法计算mRNA相对表达量[18]。

表2 PCR引物序列Table 2 Primers sequences of PCR

1.3 统计分析

氨基酸多序列比对采用BioEdit软件进行。利用ClustalW软件对FATPcDNA序列进行相似性分析。用ExPASy Compute pI/MW(http://web.expasy.org/compute_pi/)对推断出的氨基酸序列特征进行分析。利用SMART程序(http://smart.embl-heidelberg.de/)和PROSITE程序(http://kr.expasy.org/prosite/)预测氨基酸序列中的功能位点或结构域。使用邻接法基于氨基酸序列进行系统发育分析，并使用MEGA 4.1软件构建进化树。

所有mRNA表达数据采用SPSS 16.0软件进行单因素方差分析(one-way ANOVA)，差异显著者采用Tukey氏法进行多重比较。结果以平均值±标准误表示，P<0.05为差异显著。鱼类各组织中FATP的mRNA相对表达量仅用平均值表示，因为不同组织间的组内差异较大(有时不同组织间的数量级差异太多，数据统计无法通过方差齐性检验)。

2 结果

2.1 序列分析

由图1可见，大菱鲆FATP1、FATP4和FATP6的完整编码序列分别编码648、643和618个氨基酸的多肽，红鳍东方鲀FATP1、FATP4和FATP6的完整编码序列分别编码647、643和623个氨基酸的多肽。预测的分子质量和理论等电点分别为在69.1～73.0 ku和7.89～9.00。大菱鲆和红鳍东方鲀的FATP序列均有1个或2个跨膜结构域。所有的大菱鲆和红鳍东方鲀FATP都有1个保守的单磷酸腺苷(AMP)结合域，位于C端(对于FATP1和FATP4是YIYTSGTTGMPK；对于FATP6是YIFTSGTTGLPK)，而脂质转运蛋白结构域仅在大菱鲆和红鳍东方鲀FATP4中存在，但在FATP1和FATP6中不存在。大菱鲆和红鳍东方鲀的FATP1和FATP4与斑马鱼(80.3%～83.6%)和人类(64.8%～70.6%)的同源性较高，而与尼罗罗非鱼(48.7%～78.5%)的同源性较低。

由图2可见，系统进化树显示FATP1、FATP4和FATP6分别聚类在一起。大菱鲆和红鳍东方鲀的FATP1与其他硬骨鱼的FATP1b聚类得更近。在鱼类/哺乳动物分化之前，FATP亚家族可能已经从一个共同的祖先分化出来，但大菱鲆FATP6聚类在远离其他硬骨鱼和人类FATP6的地方。其他的FATP亚家族，如FATP2、FATP3和FATP5，需要在后续的研究中进行分析。

2.2 大菱鲆和红鳍东方鲀FATP的组织分布

由图3和图4可见，在大菱鲆中，FATP1在大脑、心脏、肾脏和眼睛中mRNA相对表达量较高，在鳍、脾脏、胃和幽门盲肠中mRNA相对表达量中等，在皮肤中mRNA相对表达量较低；FATP4和FATP6主要表达于消化道，在幽门盲肠和前肠中mRNA相对表达量较高，FATP6在中肠中mRNA相对表达量较低。红鳍东方鲀的FATP也有类似的组织分布，但红鳍东方鲀的FATP6几乎只在肝脏中表达。

2.3 饲料脂肪水平对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP mRNA表达的影响

由图5可见，饲料脂肪水平对大菱鲆和红鳍东方鲀的肝脏FATP1、FATP4和FATP6的mRNA相对表达量无显著影响(P>0.05)。与对照组相比，饲料脂肪水平为16.0%组菱鲆的肝脏FATP4和FATP6的mRNA相对表达量略有升高，饲料脂肪水平为16.0%组的红鳍东方鲀的肝脏FATP1和FATP6的mRNA相对表达量略有升高。

2.4 饥饿时间对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP mRNA表达的影响

由图5可见，随着饥饿时间的延长，大菱鲆的肝脏FATP1、FATP4和FATP6的mRNA相对表达量大致呈上升趋势；大菱鲆第30天的肝脏FATP1的mRNA相对表达量显著高于第0天、第10天和第20天(P<0.05)。

随着饥饿时间的延长，红鳍东方鲀第16天和第31天的肝脏FATP1的mRNA相对表达量显著高于第0天、第1天、第4天和第9天(P<0.05)，第9天和第31天的肝脏FATP4的mRNA相对表达量显著高于第0天、第1天和第4天(P<0.05)，第16天的肝脏FATP6的mRNA相对表达量显著高于第0天、第1天、第4天、第9天和第31天(P<0.05)。

利用ClustalX对氨基酸序列进行比对。相同的用黑色表示，相似的用灰色表示。引入间隙(-)以最大化对齐。跨膜结构域有下划线或虚下划线(如果2物种不同的话，虚线代表大菱鲆)。单磷酸腺苷结合域用框标记，脂质运载蛋白结构域用星号标记。Hs：人类；Dr：斑马鱼；On：尼罗罗非鱼；Sm：大菱鲆；Tr：红鳍东方鲀；1：脂肪酸转运蛋白1；4：脂肪酸转运蛋白4；6：脂肪酸转运蛋白6。The amino acid sequences were aligned using ClustalX. Identical residues were shaded black and similar residues were shaded grey. Gaps (-) were introduced to maximize the alignment. The transmembrane domains were underlined or dash underlined (dash for turbot if different between the two species). The boxes marked the AMP binding domains, and the asterisks mark the lipid carrier protein domains. Hs: Homo sapiens; Dr: Danio rerio; On: Oreochromis niloticus; Sm: Scophthalmus maximus; Tr: Takifugu rubripes; 1: FATP1, 4: FATP4, 6: FATP6.图1 大菱鲆、红鳍东方鲀、尼罗罗非鱼、斑马鱼和人类的FATP氨基酸序列比对Fig.1 Comparison of FATP amino acid sequences from Scophthalmus maximus, Takifugu rubripes, Oreochromis niloticu, Danio rerio and Homo sapiens

Homo sapiens：人；Danio rerio：斑马鱼；Larimichthys crocea：大黄鱼；Salmo salar：大西洋鲑；Lateolabrax japonicus：花鲈；Scophthalmus maximus：大菱鲆；Takifugu rubripes：红鳍东方鲀；FATP：脂肪酸转运蛋白 fatty acid transport protein。水平分枝长度为每个位点氨基酸取代率。这些数字表示在1 000次bootstrap迭代后所呈现的树拓扑被复制的频率。The horizontal branch length was amino acid substitution rate per site. The numbers represented the frequencies with which the tree topology presented here was replicated after 1 000 bootstrap iterations.图2 FATP的系统进化树Fig.2 Phylogenetic tree of FATP

E：眼睛 eye；B：大脑 brain；H：心脏 heart；G：鳃 gill；M：肌肉 muscle；L：肝脏 liver；K：肾脏 kidney；Sk：皮肤 skin；Su：鳍周围皮下组织 subcutaneous tissue around the fin；Sp：脾脏 spleen；St：胃 stomach；P：幽门盲肠 pyloric caecum；AI：前肠 anterior intestine；MI：中肠 mid intestine；HI：后肠 hind intestine。FATP1：脂肪酸转运蛋白1 fatty acid transport protein 1；FATP4：脂肪酸转运蛋白4 fatty acid transport protein 4；FATP6：脂肪酸转运蛋白6 fatty acid transport protein 6。下图同 the same as below。图3 大菱鲆FATP组织分布Fig.3 Tissue distribution of FATP in Scophthalmus maximus

3 讨论

3.1 FATP序列特征分析

大菱鲆和红鳍东方鲀的FATP序列特征与其他物种相似[19]。同时，跨膜结构域普遍存在于2种鱼的FATP序列中。尽管由于FATP蛋白的疏水特性与脂肪酸相互作用强烈导致跨膜结构域的数量难以预测，但大多数FATP序列都有1～4个跨膜结构域[20]。然而，我们之前的一项研究表明，花鲈FATP6没有跨膜结构域，因此不能作为脂肪酸转运体[9]。类似的结果在大造桥虫(Ascotisselenaria)的FATP也被发现[5]。保守的AMP结合域也普遍存在于2种鱼的FATP序列中，这些结构域对于运输功能都是必不可少的。AMP结合域在所有已知的FATP中都已发现。它能传递酰基辅酶A合成酶活性，其内部的突变会破坏FATP的LCFA转运活性[21-22]。与AMP结构域不同的是，脂质转运蛋白结构仅在大菱鲆和红鳍东方鲀FATP4中存在，在FATP1和FATP6中不存在。脂质转运蛋白结构域通常存在于运输疏水小分子的蛋白质中，这种结构域在哺乳动物和斑马鱼之间高度保守[23]。是否具有脂质转运蛋白结构域表明不同FATP亚型之间的功能差异化。与之相对应的是，大菱鲆和红鳍东方鲀FATP6与其FATP1和FATP4的同源性较低(<40%)，预示了可能的较大功能差异。

E：眼睛 eye；B：大脑 brain；H：心脏 heart；M：肌肉 muscle；L：肝脏 liver；Sk：皮肤 skin；Sp：脾脏 spleen；I：肠 intestine。图4 红鳍东方鲀FATP组织分布Fig.4 Tissue distribution of FATP in Takifugu rubripes

数据柱标相同小写字母或无字母表示差异不显著(P>0.05)，不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。下图同。Value columns with the same small letter of no letter mean no significant difference (P>0.05), while with different small letters mean significant difference (P<0.05). The same as below.图5 饲料脂肪水平对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP表达的影响Fig.5 Effects of dietary lipid level on liver FATP expression of Scophthalmus maximus and Takifugu rubripes

3.2 大菱鲆和红鳍东方鲀FATP的组织分布

我们之前的一项研究表明，花鲈FATP的组织分布模式完全不同，FATP1a在大脑、肝脏、眼睛中mRNA相对表达量较高，FATP1b在鳃中mRNA相对表达量极高，而FATP6在几乎所有组织中mRNA相对表达量都很低[9]。与花鲈FATP1相似，大菱鲆和红鳍东方鲀在富含LC-PUFA的组织，即大脑、眼睛和肝脏中mRNA相对表达量较高，表明鱼类FATP1可能在LC-PUFA的运输中发挥重要作用。人类和小鼠的研究表明，FATP1能够促进脂质从骨骼肌和脂肪组织向肝脏的再分配[24-25]。在大西洋鲑鱼(Salmosalar)中，在内脏脂肪中观察到高表达的FATP1，其次是红肌、白肌和心脏，但在肝脏中检测不到FATP1表达[26]。这与在红鳍东方鲀身上观察到的情况有很大的不同。这种差异可能与红鳍东方鲀主要用肝脏储存脂肪有关[27]。

图6 饥饿时间对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP表达的影响Fig.6 Effects of starvation time on liver FATP expression of Scophthalmus maximus and Takifugu rubripes

不同物种肠道中普遍存在高表达的FATP4，推测FATP4在食物脂质吸收中发挥作用[19,28]，尽管FATP4促进脂肪酸摄取的机制在不同的研究中存在一定的争议[29-30]。小鼠FATP4在LC-PUFA激活和酰基辅酶A合成酶中发挥作用[31]。在不同的研究中，除肠外，FATP4在大脑内的高表达也是一致的[9,32-33]，证实了FATP4在运输大脑中富含的LC-PUFA中的作用[34]。

FATP6作为哺乳动物心脏中的脂肪酸转运体，在心脏与另一种FATP——CD36共定位，增加LCFA的摄取[35]。在大菱鲆消化道和红鳍东方鲀肝脏中FATP6的高表达表明了FATP6在不同物种间的功能差异。

3.3 饲料脂肪水平对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP mRNA表达的影响

考虑到FATP在脂质运输中的作用，通常假设高饲料脂肪水平会上调FATPmRNA的表达。在大鼠肌肉中的FATP1中确实观察到了这一点[36]。在大西洋鲑鱼的前脂肪细胞分化过程中也观察到FATP1表达的上调[6]。低表达的FATP1、FATP4和FATP6甚至被用来指示饲料添加剂对草鱼的降脂作用[7]。然而，本研究中并没有在所有FATP中观察到高脂饲料对FATP表达的显著上调。与对照组相比，饲料脂肪水平为16.0%组菱鲆的肝脏FATP4和FATP6的mRNA相对表达量略有升高，饲料脂肪水平为16.0%组的红鳍东方鲀的肝脏FATP1和FATP6的mRNA相对表达量略有升高。

在尼罗罗非鱼的试验中[37]，高饲料脂肪水平在60 d时上调了肠道中FATP1的表达，但在90 d时下调了该基因的表达，表明这种影响具有时间依赖性[38]。在大黄鱼饲养10周的试验中，观察到高饲料脂肪水平下调了肌肉中FATP1的表达，但对腹膜内脂肪组织中FATP1的表达无显著影响[39]。在斑马鱼中，观察到FATP表达对高脂饲料的更复杂的反应[40]。高饲料脂肪水平上调了肝脏和肠道中FATP2和FATP4的表达，下调了肌肉中FATP1b、FATP2和FATP4的表达[40]。FATP表达对饲料脂肪水平的复杂响应可能与FATP的双向功能有关。据报道，FATP1主要参与脂肪酸的摄取，而不是脂肪酸的外排，但其他对小鼠和叙利亚仓鼠的研究表明，脂肪酸转运体也可能介导脂肪酸的外排，即促进向细胞外的脂肪酸转运[41-42]。

与饲料脂肪水平的研究相比，更多的鱼类研究揭示了FATP表达对饲料中不同脂肪来源或脂肪酸组成的响应[9,43]。与鱼油相比，大西洋鲑鱼饲料中的植物油混合物下调了白色肌肉和内脏白色脂肪组织中FATP1的表达，但对心脏、红肌和肌隔中FATP1的表达没有显著影响[26]。最近一项在金头鲷(Sparusaurata)骨髓间充质干细胞中的研究显示，亚麻油酸(LA)和亚麻酸(ALA)以及它们的混合物能够使FATP1的表达明显上调，这被认为能够使得这些脂肪酸处理过的细胞中的脂质含量能够升高[44]。在大黄鱼中，与鱼油相比，饲料中富含亚麻油也能上调肝脏FATP1的表达[45]。另一项对黄颡鱼(PelteobagrusFulvidraco)原代肝细胞的研究表明，棕榈酸(PA)和油酸(OA)倾向于下调FATP4的表达[46]。在雌性斑马鱼发育卵巢和金鲳鱼(Trachinotusovatus)肝脏中，LC-PUFA分别上调FATP4和FATP6的表达[47-48]。FATP表达对饲料的复杂反应也可能与每个FATP都有特定的配体和亲和力有关。此外，膜FATP作为代谢活动变化的复杂反应也有很大关系[49]。当然，本试验中，因为饲料脂肪水平的上升伴随着饲料中α-淀粉含量的下降，因此，虽然尚未有研究阐述淀粉对FATP表达的影响，但是这个影响因素也值得关注。

3.4 饥饿时间对大菱鲆和红鳍东方鲀肝脏FATP mRNA表达的影响

在脂肪酸被靶向β-氧化的组织中，需要FATP来促进脂肪酸的摄取和沉积[50-51]。本试验中肝脏相关FATP表达结果说明大菱鲆和红鳍东方鲀的肝脏是脂肪酸β-氧化的重要部位。饥饿对FATP表达的刺激在其他物种中也有观察到。斑马鱼肝脏FATP1a，肠道FATP4和FATP6以及肌肉FATP1b、FATP4和FATP6的表达在饥饿条件下显著上调[40]。在银鲳(Pampusargteus)幼鱼中，即使是短期(<6 d)的饥饿也会上调肝脏中FATP1的表达[52]。另一项对虹鳟(Oncorhynchusmykiss)的研究表明，禁食(15、25和35 d)增加了白肌、红肌和脂肪组织中FATP1的mRNA相对表达量[53]。然而，在大西洋鲑鱼中，禁食2周后，脂肪组织中FATP1的mRNA相对表达量减少，表明脂肪酸摄取和沉积减少[54]。不同研究中FATP1对饥饿的不同反应可能是由于不同物种和组织间的FATP功能多样化所致。例如，增加小鼠骨骼肌FATP1表达的目标是氧化脂肪酸，但鱼类组织的情况可能不同[50]。令人遗憾的是，本研究没有包括其他FATP亚型，即FATP2、FATP3和FATP5。未来的研究需要致力于这些FATP亚型在鱼体中的特征研究。