龙陵小黑山自然保护区中缅乌叶猴海拔利用偏好研究

张晓栋 李延鹏 房以好 胡兴润 黄志旁,5 杨胡花 崔亮伟 肖 文,5,7

（1. 西南林业大学云南省高校极小种群野生动物保育重点实验室 云南 昆明 650233；2. 大理大学东喜玛拉雅研究院，云南 大理671003；3. 大理大学三江并流区域生物多样性保护与利用云南省创新团队 云南 大理 671003；4. 龙陵小黑山省级自然保护区管护局，云南 保山 678300；5. 国际生物多样性与灵长类保护中心 云南 大理 671003；6. 永平金光寺省级自然保护区管护局，云南 永平 672600；7. 中国三江并流区域生物多样性协同创新中心 云南 大理 671003）

生境偏好研究对理解动物的行为策略和指导物种的保护规划非常重要。生境偏好是野生动物对生物和非生物环境长期适应的行为策略，体现了物种进化的属性和人类干扰下的行为响应，是物种生境有效管理与保护规划的基础[1-2]。海拔利用偏好是生境偏好的特殊形式，反应山区分布的动物对其栖息地气候环境和食物资源时空分布的行为适应[3]。

灵长类的海拔利用偏好受人类干扰、食物资源、温度和过夜地等因素的影响[3-6]。首先，灵长类会避开受人类影响的区域，如金仰鼻猴（Rhinopithecus roxellana）回避低海拔的人类活动区（村庄、农田和采伐区）[7-8]。其次，灵长类海拔利用偏好受食物资源可获得性和取食效率的影响[9-15]。最后，灵长类动物采用不同的行为策略应对高海拔区域的低温环境[5,16]。此外，水资源分布特征调节灵长类的海拔利用，形成往返于水源地、觅食地和过夜地之间的特殊海拔利用模式[17-18]。

中缅乌叶猴（Trachypithecus melamera），原为菲氏叶猴，隶属于灵长目（Primate）猴科（Cercopithecidae）疣猴亚科（Colobinae）乌叶猴属（Trachypithecus），为国家I级重点保护野生动物和IUCN红色名录的濒危物种[19]。中缅乌叶猴分布于中国和缅甸境内，在中国仅分布于伊洛瓦底江和怒江之间高黎贡山[20]区域的铜壁关省级自然保护区、龙陵小黑山省级自然保护区和云南高黎贡山国家级自然保护区。虽然中缅乌叶猴3个保护区的主要保护对象之一，但其研究和受到的关注较少，且很多研究和报道常将中缅乌叶猴和灰叶猴（Trachypithecus crepusculus）混淆[21]。目前仅食性方面有报道，高黎贡山的中缅乌叶猴共取食50种植物，主要取食芽和嫩叶（41.5%）、果实（22.2%）和种子（18.7%），也取食其他部位（12.6%，包括叶柄、花、树皮和水等），取食部位存在季节变化[22]。至今对高黎贡山中缅乌叶猴分布、种群和保护现状的认知极为匮乏，因此，开展分布于高海拔和高纬度山区中缅乌叶猴的海拔利用偏好研究有利于该物种的保护管理。

高黎贡山为中缅乌叶猴分布纬度最北（N 26°）和海拔最高（2 300 m）的栖息地。同支系菲氏叶猴（Trachypithecus phayrei）分布海拔仅为338 m[23]，而高黎贡山小黑山保护区中缅乌叶猴的分布海拔达2 300 m。本研究拟开展龙陵小黑山保护区中缅乌叶猴的海拔利用研究，捋清中缅乌叶猴海拔利用偏好的影响因素，了解该物种对于高海拔和高纬度山区的行为适应，为该物种的保护规划提供参考。

1 研究方法

1.1 研究地点

研究地点位于云南省高黎贡山南段龙陵小黑山省级自然保护区的古城山片区（24°48′N,98°47′E），面 积887 hm2，海 拔1 700～2 400 m（古城寺）。区域植被以中山湿性常绿阔叶林为主，有少量人工种植的台湾杉（Taiwania cryptomerioides），林下种植草果（Fructus tsaoko）[22]。乔木层主要树种有长果大头茶（Gordonia longicarpa）、多 花 山 矾（Symplocos ramosissima）、肖樱叶柃（Eurya pseudocerasifera）、硬壳柯（Lithocarpus hancei）、龙陵新木姜子（Neolitsea lunglingensis）和薄片青冈（Cyclobalanopsis lamellosa）等；乔木上有藤本植物及附生植物，常见的有上树蜈蚣（Rhaphidophora lancifolia）、树萝卜（Agapetesspp.）和兰科（Orchidacee）等植物。灌木层以带鞘箭竹（Fargesia contracta）和滇川方竹（Chimonobambusa ningnanica）为主。草本层不发达，以低凹沟谷处有宽叶楼梯草（Elatostema platyphyllum）为主[24]。

龙陵小黑山保护区古城山片区东侧有杭瑞高速（1 700 m），东北侧有G556国道（原省道S317）部分穿越保护区（1 900～2 000 m），高海拔处2 300 m山脊有一条8 m宽的土路。此外，牧场仅分布在高海拔区域，有10余头牛和50余只羊，全年放牧，人类干扰较为严重。

1.2 研究对象

2008年大理大学东喜玛拉雅研究院与龙陵小黑山省级自然保护区管护局对古城山片区的一群中缅乌猴（原菲氏叶猴）开展行为生态学和保护生物学研究，2009年8月成功习惯化该猴群，研究人员可近距离（5～30 m）跟踪和观察猴群[25]。经2次分群后，研究期间猴群约20只。

1.3 数据收集

2019年8月 至 2020年7月，日出前到达前一晚过夜地开始跟踪猴群，至日落猴群进入过夜地后结束。通过肉眼或借助双筒望远镜（Olympus 10 ×42 EXWP Ⅰ），采用10 min瞬时扫描取样法[26]，收集猴群活动时间分配和食性（取食的食物种类和部位）数据；每隔30 min在猴群活动中心用手持GPS（Garmin eTrex20）记录猴群经纬度和海拔等生境位点数据。跟踪猴群期间，记录人类直接干扰活动种类（放牧、采集和找蜜蜂）、与猴群距离、强度（人数和人次），以及猴群对人类直接干扰的行为反应：1）不理睬（原有位置和行为状态未发生改变）；2）受惊吓（行为状态发生改变，原有位置未发生改变）；3）逃避（原有位置和行为状态都快速发生改变）。

1.4 数据分析

根据猴群活动区域海拔1 700～2 300 m将研究区域划分为6个海拔梯度，每隔100 m分为1个梯度：1 700～1 799 m、1 800～1 899 m、1 900～1 999 m、2 000～2 099 m、2 100～2 199 m、2 200～2 300 m。统计猴群在不同海拔段的活动频次、取食部位（芽和嫩叶、叶、花、果实和其他）频次和人类直接干扰的次数和人次。根据月降雨量划分旱季（11月至翌年4月）和雨季（5—10月）[27]。

采用卡方检验分析全年、雨季和旱季猴群对不同海拔段的利用频次差异，应用Correlation Spearman检验海拔段利用频次与海拔段食物部位取食频次、人类干扰次数和人次的相关性。所有数据用SPSS 20.0处理，显著水平设为0.05。

2 结果与分析

2.1 海拔利用偏好

共收集猴群海拔利用位点2 594个（雨季1 437个，旱季1 157个）。猴群全年海拔利用呈单峰型，倾向于利用低海拔区域（图1）；而且对不同海拔段的利用强度有差异（ χ2= 411.648,df = 5, P ＜ 0.001），其中1 700～1 799 m利用频次为395次（15.23%），1 800～1 899 m利用频次最高（674次，占25.98%）；其次为1 900～1 999 m（564次，占21.74%），之后利用频次随海拔上升而降低（图1）。

图 1 古城山中缅乌叶猴海拔段利用偏好Fig. 1 Altitude preference of T. melamera in Guchengshan

猴群雨季海拔利用为单峰型，而在旱季为双峰型。雨季，不同海拔段的利用有差异（χ2=351.40, df = 5,P＜ 0.001），1 800～1 899 m和1 900～1 999 m利用频次最高（合计55.8%）。旱季，猴群 海 拔 利 用 也 有 差 异（χ2= 239.79, df = 5,P＜0.001），1 800～1 899 m和2 000～2 099 m的利用频次最高（合计52.0%）（图2）。

图 2 古城山中缅乌叶猴不同季节海拔利用频次Fig. 2 Seasonal altitude preference of T. melamera in Guchengshan

2.2 人类干扰

共观察到直接人类干扰33次，其中22次与猴群相遇（旱季5次，雨季17次）。猴群的反应：雨季，不理睬8次（36.36%）、受惊吓3次（13.64%）、逃跑6次（27.27%）；旱季，不理睬2次（9.10%）、受惊吓2次（9.10%）、逃跑1次（4.55%）。此外，猴群回避长期人类干扰导致生境改变的区域，如高海拔牧场、村庄附近、部分草果地和公路等区域。

猴群全年的海拔利用与直接人类干扰次数和人次无关（次数：r= 0.214,P= 0.684；人次：r=0.335,P= 0.516）。直接人类干扰在各海拔段均有分布，2 100～2 199 m次数最多（9次），而1 900～2 099 m人次最多为33人次（图3）；1 900～1 999 m猴群受惊的比例最高为2次（40.0%），1 800～1 899 m猴群逃跑比例最高为3次（42.8%）。

图 3 古城山中缅乌叶猴受到人类干扰的次数和人次Fig. 3 The number of human disturbances and people occurred in the habitat of T. melamera in Guchengshan

2.3 海拔利用与食性

猴群全年取食叶的时间比例为45.8%（ n =4960 ），取食果实（果皮和种子）的时间比例为38.1%，取食芽/嫩叶的时间比例为8.8%，取食花的时间比例为5.3%，取食其他食物部位（苔藓、树皮和茎）的时间比例为1.9%。

猴群全年海拔利用偏好受取食叶的频次影响，取食叶频次高的海拔段猴群活动频次越高（r= 1.00,P＜ 0.001）。雨季，海拔利用偏好受取食叶和芽/嫩叶的频次影响，取食叶和芽/嫩叶频次高的海拔段猴群利用频次高（叶：r= 1,P＜0.001；芽/嫩叶：r= 0.986,P＜ 0.001）。旱季，海拔利用偏好受取食叶、花和果的频次影响，取食叶、花和果的频次高的海拔段猴群利用频次高（叶：r= 0.943,P= 0.005；果实：r= 0.829,P=0.042；花：r= 0.829,P= 0.042, 表1）。

表 1 中缅乌叶猴海拔段利用频次与食物部位的关系Table 1 Correlation between frequency use of altitude and food items of T. melamera

3 结论与讨论

龙陵小黑山省级自然保护区中缅乌叶猴全年、雨季和旱季对不同海拔段的利用有差异，人类直接干扰对其影响小，食物资源海拔分布起主要作用。首先，猴群全年、雨季和旱季对海拔段利用偏好与叶的取食频次有关，雨季受到芽/嫩叶的取食频次影响，旱季受到高质量食物部位花和果实的取食频次影响。其次，猴群总体回避了人类干扰区域，却对连接重要生境斑块的干扰区（中海拔区域的G556国道）利用强度较高；这可能与该区域作为高海拔和低海拔优质生境的唯一通道有关，猴群不得不利用该区域。此外，公路区域的干扰类型单一且稳定，直接威胁较小，未出现猴群过路导致的交通事故，且猴群选择通过有多个乔木冠层衔接形成的固定廊道，降低了公路、过往车辆及行人对猴群活动的影响。因此，古城山中缅乌叶猴海拔利用偏好受人类活动干扰影响较小，主要受食物资源时空分布的调控。这与黑白仰鼻猴全年的海拔利用偏好受主要食物分布的影响一致[3,5]。

研究人员习惯化的灵长类种群依然对人类直接干扰有应激行为反应[28]。该研究猴群于2009年被习惯化至今[25]，其对研究人员和野外科研助手不害怕。虽然人类直接干扰次数和人次不影响中缅乌叶猴在各海拔段的利用偏好，且在干扰人数少和发出的声音小时猴群不理睬和不受惊吓，但是猴群对于非研究人员的接近，或近距离的大声喧闹等直接干扰行为有受惊吓和逃跑的行为，并改变原来的移动方向。总之，人类直接干扰对中缅乌叶猴海拔利用偏好的影响较小，不是调控猴群海拔利用的主要因素。

中缅乌叶猴为乌叶猴属菲氏叶猴支系已报道的分布纬度最北和海拔最高的物种，分布海拔为1 713～2 282 m。相对于 分 布 于海拔（338 m 和1 000 m）的近缘种[23,29]，龙陵小黑山省级自然保护区中缅乌叶猴以成熟叶为主要食物，其海拔利用主要受叶的海拔分布影响，这可能是其适应高纬度和高海拔分布的行为策略。本研究仅关注人类干扰和食物资源对中缅乌叶猴海拔利用偏好的影响，未来需考虑温度、降雨、食物可获得性的季节性变化等因素，以深入了解中缅乌叶猴对高纬度和高海拔区域的行为适应策略。[22]本研究发现猴群主要取食成熟叶（45.8%），而芽/嫩叶取食比例仅为8.8%，中缅乌叶猴主食成熟叶符合当地温带物候特点。

总之，龙陵小黑山省级自然保护区古城片区中缅乌叶猴海拔段利用偏好受主要食物资源叶的空间分布影响，旱季受到花和果实的取食频次影响，雨季受到芽/嫩叶的取食频次影响。直接人类干扰对猴群海拔利用偏好没有影响，但猴群回避长期人类干扰形成的耕地、村庄、公路和牧场等区域。因此，建议加强中缅乌叶猴分布区域人类干扰的管理，限制人类干扰区域面积的扩展，将有利促进该物种和区域生物多样性的保护。

致谢：感谢龙陵小黑山省级自然保护区管护局为野外工作提供帮助。感谢大理大学东喜玛拉雅研究院野外科研助理陈贵应和杨押群在野外期间给予工作上的支持和生活上的照顾。感谢大理大学东喜玛拉雅研究院研究生牛鑫和徐朋飞协助数据分析和论文撰写。