非返性喉返神经的术前CT预判及术中保护策略探讨

彭友 潘钢 周力 张煜 时晶晶

喉返神经损伤是甲状腺切除术的重要并发症之一[1]，会导致患者术后声音嘶哑，甚至窒息危及生命。解剖异常一直是医源性损伤的一个重要因素[2]。非返性喉返神经（non-recurrent laryngeal nerve,NRLN）是一种罕见的解剖异常，术前直接判断困难，在甲状腺及甲状旁腺手术中很容易被损伤，术中损伤率高达12.9%～75%[2-3]。术中识别和避免损伤NRLN一直是外科医生关注的重要问题。本研究回顾性分析浙江大学医学院附属杭州市第一人民医院收治的38例NRLN患者的临床资料，通过术前颈部增强CT检查发现食管后方异常走行的右锁骨下动脉，提示右侧NRLN的存在并于术中得到证实。笔者结合文献探讨NRLN的术前CT预判及术中的保护策略，以供同行参考。

1 对象和方法

1.1 对象 回顾2013年3月至2020年2月浙江大学医学院附属杭州市第一人民医院收治的3 166例甲状腺手术患者的临床资料，患者术前均行颈部增强CT检查，均为初治患者，既往无颈部及胸部手术史。其中男791例，女2 375例，年龄8～78（45.2±9.3）岁。患者手术均采取全身麻醉，术中常规行手术侧的喉返神经探查并全程暴露，其中甲状腺全切除术1 131例，单侧腺叶切除术2 035例。患者均由同一组外科医生进行手术。其中38例患者术中发现存在NRLN，均为右侧，该38例患者术前颈部增强CT检查均显示右侧锁骨下动脉走行异常，右锁骨下动脉起源于左锁骨下动脉左侧主动脉弓远端，穿过纵隔并经食管后走行（图1）。右侧NRLN总检出率为1.2%。

图1 颈部增强CT显示右锁骨下动脉的走行情况[a-f：头臂动脉缺失，颈总动脉直接起源于主动脉弓，右锁骨下动脉（白色箭头）发源于左锁骨下动脉下方，穿过纵隔并经食管后走行]

1.2 手术步骤和喉返神经的定位及辨别方法 术中首先予Foucus超声刀（美国强生公司）切断甲状腺峡部，将一侧甲状腺充分游离，向内上方提起，之后在甲状腺外侧游离，寻找并予超声刀凝闭切断甲状腺中静脉；向上下极游离腺叶，在上极处仔细分离，避免损伤喉上神经外支及异常的喉返神经，紧贴上极脱帽法予超声刀梯次凝闭切断上极血管；然后辨认下极血管并予超声刀凝闭切断；沿气管食管沟向甲状软骨下角的背外侧进行寻找，以Simon三角（甲状腺下动脉、喉返神经及颈总动脉组成的三角）为轴心，探查并逐步显露喉返神经。左侧喉返神经由于气管食管沟的脂肪较少，且位置相对表浅，容易辨认；右侧的喉返神经向下绕右侧锁骨下动脉折返，至环甲关节入喉，由于右侧气管食管沟脂肪厚，位置相对多变，寻找较难。术中如能探及白色条索状结构沿气管食管沟上行，至咽下缩肌下缘入喉点入喉，则该条索状结构为喉返神经，部分患者同时由神经监测探针探查证实；如在气管食管沟内未探及喉返神经，自入喉点向颈动脉鞘方向探查，发现有白色条索状结构，其近端为迷走神经，则该索条状结构为NRLN（图2，见插页）。

图2 NRLN术中图解（a：颈段迷走神经有细小分支，Toniato分型2a型；b：右侧NRLN直接起源于颈段迷走神经干，Toniato分型2a型；c：存在细小吻合分支的NRLN，Toniato分型2b型）

2 结果

3 166例患者中2 714例进行了右侧喉返神经的颈段全程探查暴露，其中全甲状腺切除术1 131例，右侧单侧腺叶切除术1 583例。术中证实存在右侧NRLN的38例患者术前CT检查均准确预测出NRLN的存在。右侧NRLN的CT检出率为1.4%（38/2 714），男8例，女30例，年龄30～65岁，平均47.8岁。

分析本组患者颈部增强CT检查结果，所有右侧NRLN患者均缺乏右侧头臂动脉，右锁骨下动脉直接起源于左锁骨下动脉左侧主动脉弓远端，穿过食管后纵隔，进入颈部右侧。此外，CT检查图像表现为“钩状”形态特征（图3）。其中1例磁共振血管造影(magnetic resonance angiography，MRA)重建图像显示头臂动脉缺失而存在变异的右侧锁骨下动脉（图4）。

图3 CT扫描图像表现为“钩状”形态特征

图4 MRA显示头臂动脉缺失而存在变异的Sca（a：正面观；b:背面观）

本组患者参照Toniato等[3]对NRLN的分型，其中NRLN 1型2例，2a型23例，2b型11例，NRLN与同侧喉返神经并存2例。同时，本组1例患者NRLN的发出位置非常低，很容易被误认为是正常的喉返神经的走行。所有患者术前声带功能正常，患者术前均未出现与NRLN相关的临床症状。38例患者术中采用精细化被膜解剖技术，术中无神经损伤，术后无并发症（如声音嘶哑、呼吸困难等），术后随访未观察到永久性声带麻痹。

3 讨论

Stedman[4]在1823年首次报道了尸检中的喉返神经异常现象，NRLN直接来自颈动脉鞘后部的颈部迷走神经。在甲状腺和甲状旁腺手术中很少观察到NRLN。根据手术文献报道NRLN的总发生率＜1%[3，5]。根据解剖文献报道NRLN的总发生率为1%～2%[6]，主要出现在右侧，发生率为0.3～1.6%[7]。左侧NRLN更为罕见，仅有少数报道，发病率约为0.04%，常与内脏完全倒置和右侧主动脉弓有关[8-9]。在本研究中，右侧NRLN的发生率为1.4%（38/2 714），与之前报道的发生率相似。

NRLN直接起源于颈部迷走神经，并以直线走向环甲膜，其形成与胚胎发育异常有关[10]。NRLN的发生与第六鳃弓胚胎发育异常密切相关，在胚胎发育时期，心脏下降的过程中，喉返神经绕着第六鳃弓，然后上升到颈部。在右侧伴随着第五鳃弓和第六鳃弓的远端消失，使右侧的喉返神经向上移动，最终钩绕右锁骨下动脉，该动脉由第四鳃弓发育而来。因此，当右锁骨下动脉起源不正常时，如第四鳃弓闭塞，这条动脉则由主动脉背侧的远端最终起源于左锁骨下动脉的正下方，穿过食管的后方到达右侧颈根部。这可能导致食管受压，引起吞咽困难。同时，头臂动脉的缺失和右颈总动脉直接来源于主动脉弓。由于正常的右锁骨下动脉缺失，导致右侧喉返神经直接从颈段迷走神经发出直接进入喉部[11-12]。

为了减少和避免NRLN的手术损伤，其前提是熟悉NRLN的变异和解剖特点。熟悉其分类分型，尽可能减少术中损伤。Li等[13]根据其发出位置及是否伴有喉返神经返支，认为NRLN可分为4种类型，Ⅰ型：完全右侧NRLN，是最常见的一种，这类NRLN一般伴有起源异常的右锁骨下动脉；Ⅱ型：完全左侧NRLN，比较少见，右侧主动脉弓及右侧动脉韧带同时出现；Ⅲ型：部分右侧NRLN，非返支与返支同时存在的喉返神经变异，这两个分支直径相似，在进入喉部的地方相距约2 cm；Ⅳ型：部分左侧NRLN，此型也很少见。Hong等[14]根据手术过程中从迷走神经干发出NRLN的病程，将NRLN的移动模式分为4种类型：神经从迷走神经干发出；垂直神经垂直延伸至环甲关节；上行神经向上延伸至环甲关节；V形神经向下走然后向上延伸到环甲关节。Toniato等[3]根据NRLN起源位置的不同将其分为两种类型。1型：高位起点型，NRLN直接发源于颈段迷走神经，与甲状腺上极的血管一起走行；2型：低位起点型，沿平行于甲状腺下动脉的位置横行穿出(又分为2a型，在下动脉主干上方；2b型，在下动脉主干下或动脉分支之间)，这一分类被广泛应用。本研究使用Toniato等[3]提出的NRLN分类法，得到的结果表明NRLN的变异常见于2型[89.5%（34/38）]，其中2a型发生率60.5%（23/38）显著高于2b型29.0%（11/38）。本组患者中1例NRLN的发出位置非常低，很容易被误认为是正常的喉返神经的走行。

有学者通过颈部CT图像对NRLN进行术前诊断，并根据右侧NRLN总结CT特征，并根据CT图像分类分型。Watanabe等[15]根据右锁骨下动脉的位置不同，将NRLN分为3种类型：1型，动脉位于气管膜部背侧；2a型位于气管膜部与气管横中线之间；2b型在气管横中线上方。Wang等[16]修改Watanabe等[15]的分型，将其分为两种类型：1型，锁骨下动脉位于气管膜部背侧；2型，锁骨下动脉位于气管膜部的腹侧。本组38例患者术前颈部CT符合上述特征，术中证实为右侧NRLN。

术前影像学检查了解血管解剖变异，对术前预判NRLN的存在是有益的，如果术前能及早发现和确认血管变异，更有利于术中对NRLN的识别和保护[17]。异常的胸部X线伴中央阴影或上纵隔增宽，可能提示血管异常和相关的喉返神经异常[18]。食管钡餐显示的食管凹陷(刺刀征)，提示锁骨下动脉异常可能[18]。颈部或胸部CT显示右锁骨下动脉起源于主动脉弓背侧，向后方经过气管和食管，CT图像呈“钩状”特征[19-20]。MRA证实存在异常右锁骨下动脉，起源于左锁骨下动脉外侧的主动脉弓，并穿过右侧气管和食管后[21-22]。术前超声检查是一种简单有效的方法，可以准确预测头臂干缺失和右锁骨下动脉异常的存在[2]。超声图正常动脉解剖（Y征）消失，反映NRLN可能存在[22-23]。因此，术前充分了解血管影像学异常有助于预判NRLN的存在。

喉返神经损伤是甲状腺手术的严重并发症之一。喉返神经的解剖变异是甲状腺手术中喉返神经损伤的一个众所周知的危险因素。术后喉返神经暂时瘫痪和永久性瘫痪分别约3%～8%和0.3%～3%[24-26]。在NRLN中，这种风险显著增加，而1型NRLN更容易受到损伤[2-3]。之前的一项研究报道了假性NRLN[10]，正常RLN与交感干之间的交通支通常较细小，有时与喉返神经直径相同，易被误认为NRLN，容易造成术中损伤。因此，掌握NRLN的变异特征有利于甲状腺手术过程中暴露、识别和保护NRLN。为了避免损伤NRLN，术中应仔细解剖NLRN的起始位置。

神经可视化仍然是保护神经的金标准。美国耳鼻喉学会发布的《临床实践指南》推荐对神经进行常规监测，以改善甲状腺手术后的语音结果[27]。术中持续神经监测有助于识别NRLN，进行安全的神经剥离，有助于降低神经麻痹率，并为术后功能提供预后数据[28]。近年来，术中神经监测在甲状腺手术中的应用越来越普遍，被外科医生应用于复杂或再次手术的患者，该方法也可以识别甲状腺切除术中的NRLN[29-30]。

甲状腺手术中为了更好地识别和保护NRLN，笔者团队总结经验如下：（1）当气管食管沟内未见正常RLN时，应高度怀疑存在NRLN。在确认RLN之前，盲目切断甲状腺与颈动脉鞘之间的纤维条索结构，容易造成2型NRLN损伤。（2）由于1型NRLN常与上极血管相连，故在处理上极血管时，应仔细区分血管分支与NRLN，避免1型NRLN损伤。（3）采用精细的被膜内解剖技术，可有效保护甲状旁腺的同时降低术中喉返神经损伤的发生率。（4）术前颈部增强CT示头臂动脉缺失或迷走右锁骨下动脉存在时，可推断NRLN存在。术中应首先探查NRLN，在甲状腺切除术前，外科医生必须了解同侧NRLN和喉返神经并存的可能性。（5）如果术中神经监测未检测到来自甲状腺下极迷走神经的电磁信号，但检测到来自甲状腺上极的信号，建议考虑NRLN的存在。术中应仔细识别保护NRLN，降低NLRN损伤发生率。