复合性状转基因棉对斜纹夜蛾幼虫取食行为及营养代谢的影响

丛胜波 许冬 杨妮娜 王玲 王金涛 刘卫国 万鹏

摘要 本文采用培养皿叶盘法和烘干法研究了常规棉‘Daiza 24C、单价抗虫棉‘GK19和复合性状转基因抗虫棉‘Daiza 24 对斜纹夜蛾幼虫选择、取食及营养代谢的影响。结果表明，在非选择性条件下，虽然有较多的斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫在‘Daiza 24叶片上停留，但对其的取食量均显著低于‘Daiza 24C和‘GK19，表现出明显的拒食现象。在可选择条件下，取食‘Daiza 24的1龄和3龄幼虫比例均随时间延长呈逐渐下降趋势，对‘Daiza 24叶片表现出显著忌避行为，趋向于取食‘Daiza 24C和‘GK19。‘Daiza 24对斜纹夜蛾3龄幼虫的相对生长率、相对取食量、食物利用率、食物转化率、近似消化率均存在显著影响，而对5龄幼虫，取食‘Daiza 24的幼虫除相对生长率和相对取食量显著低于取食‘Daiza 24C‘GK19的幼虫外，其他营养指标在取食不同品种间差异均不显著。以上研究结果表明，斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫对‘Daiza 24表现出显著的拒食和忌避行为，‘Daiza 24对斜纹夜蛾低龄幼虫的营养代谢存在显著影响，但对高龄幼虫营养代谢的影响较弱。

关键词 复合性状转基因棉花;斜纹夜蛾;取食行为;营养代谢

中图分类号： S435.622

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2021236

Abstract The effects of conventional cotton ‘Daiza 24C， transgenic cotton ‘GK19 and stacked genetically modified cotton ‘Daiza 24 on feeding， host-selection behavior and nutrient metabolism of Spodoptera litura larvae were studied by using petri dish method and oven drying method. The results of non-choice experiments showed that although there were more 1st- and 3rd-instar larvae of S.litura stayed on the leaves of ‘Daiza 24， but their food intake was significantly lower than that of the larvae feeding on ‘Daiza 24C and ‘GK19， showing obvious antifeeding phenomenon. The choice experiments results demonstrated that the percentage of the 1st- and 3rd-instar larvae feeding on ‘Daiza 24 decreased gradually with the time， and the larvae tended to choose ‘Daiza 24C and ‘GK19. Feeding on ‘Daiza 24 had significant effects on the relative growth rate， relative food intake， food utilization efficiency， food conversion rate and approximate digestibility of the 3rd-instar larvae. However， there were no significant differences in other nutritional indexes among larvae feeding on three hosts for 5th-instar larvae， except for the relative growth rate and relative food intake. In summary the 1st- and 3rd-instar larvae of S.litura showed significant antifeeding and avoidance behaviors to ‘Daiza24. ‘ Daiza24 had significant effects on the nutrient metabolism of young larvae of S.litura， but weak effect on older larvae.

Key words stacked genetically modified cotton;Spodoptera litura;feeding behavior;nutrient metabolism

目前我國大面积商业化种植的转基因作物为棉花，20多年的种植使田间棉铃虫Helicoverpa armigera、红铃虫Pectinophora gossypiella等靶标害虫得到了有效的控制，减少了化学农药的大量使用，已成为棉田害虫绿色生态防控中的一项重要措施[1-4]。然而相关研究表明，转Bt基因棉花的长期种植使田间靶标害虫在持续高压汰选下，对Bt杀虫蛋白产生了不同程度的抗性，同时斜纹夜蛾Spodoptera litura、盲蝽等非靶标害虫的为害呈逐渐加重趋势，成为当前急需探索和迫切解决的科学问题[5-8]。

为提高杀虫效率，拓宽杀虫谱，具有2～3种复合性状的转基因抗虫作物目前已成为一个重要的研发及推广方向。据国际农业生物技术应用服务组织（ISAAA）最新报告， 2019年转基因作物商业化种植面积达1.904亿hm2，复合性状转基因作物的种植面积达到7 766万hm2，较2018年增加了6%，占全球转基因作物种植面积的45%，其中全球约有12%的地区种植了含抗虫性状的复合性状转基因作物[9]。C8E55514-531D-42F5-A73B-86BE2AFDB859

复合性状转基因抗虫棉对斜纹夜蛾、棉铃虫、红铃虫、甜菜夜蛾Spodoptera exigua等害虫具有比较高的防治效果，并能有效延缓其对Bt基因作物的抗性进化[10-13]。然而相关研究发现，棉铃虫、欧洲玉米螟Ostrinia nubilalis、甜菜夜蛾对含Bt杀虫蛋白的食物具有主动忌避能力[14-16]。害虫主动拒食对其有毒或含毒素高的食物，倾向选择无毒或含毒素低的食物，对不同毒素或作物选择行为反应亦不同，表现出不同程度的行为抗性[17-18]。

斜纹夜蛾是一种多食性的迁飞性害虫，幼虫3龄后分散为害寄主作物，在田间具有比较强的转移能力，其对Bt基因作物的取食行为反应可能影响复合性状转基因抗虫棉的应用效果。国内外已有一些复合性状转基因棉对斜纹夜蛾防治效率的相关报道，而关于复合性状转基因棉对斜纹夜蛾幼虫选择行为及营养生理的影响研究甚少。鉴于此，本研究以复合性状抗虫棉‘Daiza 24、单价抗虫棉‘GK19、常规棉‘Daiza 24C为研究对象，分析3种不同类型棉花品种对斜纹夜蛾幼虫的取食选择行为及营养代谢的影响，为我国新型转基因棉花环境安全评价及害虫可持续治理提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

斜纹夜蛾卵块由中国农业科学院植物保护研究所提供。养虫室内饲养条件为温度26～28℃，湿度60%～70%，L∥D=13 h∥11 h。用人工饲料[19]饲养初孵幼虫至试验虫龄，取生长一致的幼虫做为供试虫源。

1.2 供试棉花品种及种植

供试棉花：抗虫抗除草剂复合性状棉杂交种‘Daiza 24（Cry1Ac+Cry2Ab2+CP4-epsps）和非转基因同型对照杂交种‘Daiza 24C，除转基因性状外，两者具有相同的遗传背景，种子均由美国Monsanto公司提供。当地主栽Cry1A单价抗虫棉‘GK19种子由湖北省农业科学院植保土肥所棉虫组提供。

棉花种植管理：试验在湖北省农业科学院植保土肥研究所新洲试验基地（30°29N， 114°18E）进行。4月中旬营养钵播种，5月上旬移栽，棉花种植株行距为0.4 m×1 m，每个品种种植面积为200 m2。各品种在整个生育期不施用任何杀虫剂，其他为常规管理。试验地周围设有150 m 以上的非棉花隔离区。

1.3 试验方法

1.3.1 非选择性试验

采用培养皿叶盘法。在直径14 cm 的玻璃培养皿底铺1张湿润的滤纸，沿四周放入6片直径为1 cm 的同种棉花的心叶圆片，间距相同，然后在滤纸中央接入10头饥饿6 h的斜纹夜蛾1龄或3龄幼虫。接虫后立即用1层黑棉布和1层红棉布遮光，移入（27±1）℃、RH（80±10）%、L∥D=14 h∥10 h的养虫室。分别在接虫后第1、2、4、6、8、10、12、24、36 h检查幼虫所在位置（叶片、培养皿壁或滤纸）、幼虫存活数，计算在不同品种棉花叶片上取食的幼虫百分率，用取食选择率[20]表示。每处理5次重复。取食36 h后，分别对各处理幼虫称重，同时记录斜纹夜蛾幼虫取食的叶片面积，叶片面积测量参考汤清波等的方法[21]。

1.3.2 选择性试验

将1张滤纸折成4 等份，湿润后放入直徑14 cm的玻璃培养皿底部，分别交替等距放置直径为1 cm的‘Daiza 24‘GK19和‘Daiza 24C的叶圆片共6片。饲养条件、调查时间同上，每处理15次重复。取食36 h后，分别记录斜纹夜蛾幼虫取食各种棉花叶片的面积，利用改进的Jermy叶碟法计算取食选择指数[21]。

取食选择指数=取食某种植物叶片的面积/参试植物叶片的总取食面积。

取食选择指数将介于0～1之间，数值越大表示对某种植物的趋性（嗜好性）越强，数值越小则表示对该种植物的忌避性越强。

1.4 斜纹夜蛾幼虫营养代谢指标测定

选取刚蜕皮生长一致的斜纹夜蛾3龄和5龄幼虫各10头，饥饿6 h后称其鲜重，分别

放入直径6 cm、高3 cm的圆形养虫盒中单头饲养。饲养条件为（27±1）℃、RH（80±10）%、L∥D=14 h∥10 h。

定量饲喂3种棉花叶片。24 h后取出剩余食物，将幼虫饥饿6 h让其排空粪便后，称其鲜重。而后将幼虫、粪便及剩余棉花叶片在80℃下烘干至恒重，再分别称其干重。每处理重复3次。测定各品种棉花叶片的干湿比，饲后幼虫干湿比，以推算饲喂前棉花叶片和幼虫的干重。依据下列公式计算各营养指标[22]：

幼虫相对生长率=G/（B×t）;

幼虫相对取食量= I/（B×t）;

食物利用率=G/I ×100%;

食物转化率=G/（I-F） ×100%;

近似消化率= （I-F）/I ×100%。

式中， G为虫体增重（即G =饲后幼虫干重- 饲前幼虫干重）;I为幼虫的取食量（即I =饲前棉花叶片干重- 饲后棉花叶片干重）;F为排泄物（粪便）干重;B 为试验期间幼虫的平均体重[即B = （饲前幼虫干重+饲后幼虫干重）/2];t为试验天数。

1.5 数据分析

以上所有数据均采用Microsoft Excel、SPSS 22.0统计软件进行数据处理及统计分析，并采用Duncan氏新复极差法比较不同处理间相关生物学参数的差异。

2 结果与分析

2.1 非选择性试验

接虫后1 h，斜纹夜蛾1龄幼虫在‘GK19‘Daiza 24‘Daiza 24C 3种棉花叶片上的取食选择率分别为78%、74%、80%，后随时间延长呈逐渐上升趋势。第6～12 h，1龄幼虫在3种棉花叶片上的取食选择率均保持在94%以上。12 h后，3种棉叶上取食选择率逐渐下降。在非选择取食过程中，斜纹夜蛾1龄幼虫对3个棉花品种叶片的取食选择率差异不显著（P>0.05）（图1）。C8E55514-531D-42F5-A73B-86BE2AFDB859

斜纹夜蛾3龄幼虫对‘GK19和‘Daiza 24C 2种棉叶的幼虫取食选择率均随时间延长逐渐上升，到第8 h时， ‘Daiza 24C上的幼虫取食选择率达到最高，为87.5%，‘GK19上的幼虫取食选择率则在第12 h达到最高，为91.79%。幼虫对‘Daiza 24的取食选择率在第2 h时达到峰值（80%）后呈现下降趋势（图2），至第24 h时，对‘Daiza 24的取食选择率与对照‘GK19相比差异显著（P<0.05）。其余观测时间3个棉花品种间的取食选择率均差异不显著（P>0.05）。

分别用‘Daiza 24饲喂斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫36 h后，幼虫体重和取食叶面积均显著低于用‘GK19和‘Daiza 24C饲喂处理（P<0.05）。‘GK19与‘Daiza 24C两者间差异不显著（P>0.05）（表1）。可见，斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫在非选择性取食过程中，斜纹夜蛾幼虫虽大多停留在‘Daiza 24叶片上，但取食量很少，表现出显著拒食现象。

2.2 选择性试验

由图3可见，接虫后1 h，斜纹夜蛾1龄幼虫在3种棉叶上的取食选择率差异不显著（P>0.05）。第2～36 h，复合性状转基因棉‘Daiza 24上的幼虫取食选择率呈逐渐下降趋势。‘Daiza 24C上的幼虫取食选择率随时间的延长逐渐增加，到第8 h时达到最高值，为46.7%，随后又逐渐下降。两者间差异显著（P<0.05）。斜纹夜蛾在‘GK19上的取食选择率介于两者之间。表明斜纹夜蛾1龄幼虫在取食过程中，对3种棉花叶片表现出显著的主动选择行为，选择顺序为‘Daiza 24C>‘GK19>‘Daiza 24。

3龄幼虫在‘Daiza 24叶片上的取食选择率，随时间延长逐渐下降，在第6～24 h，与在‘GK19和‘Daiza 24C叶片上的取食选择率差异显著（P<0.05）。在‘GK19和‘Daiza 24C上的取食选择率随时间延长逐渐上升，到第12 h达到最高值，分别为40.7%和37.3%，随后下降，整个取食过程两者间差异不显著（P>0.05）（图4）。

由表2可见，斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫对棉花‘Daiza 24叶片的取食面积与‘GK19和‘Daiza 24C相比差异极显著（P<0.01）。斜纹夜蛾幼虫趋向于选择‘GK19和‘Daiza 24C取食，对‘Daiza 24表现极显著的忌避性。

2.3 营养代谢指标的测定

由表3可见，与‘GK19和‘Daiza 24C相比，‘Daiza 24对斜纹夜蛾3龄幼虫的相对生长率、相对取食量、食物利用率、食物转化率、近似消化率各方面营养指标均存在显著影响（P<0.05）。表4显示，‘Daiza 24对斜纹夜蛾5龄幼虫的相对生长率、相对取食量的影響显著（P<0.05），但对其食物利用率、食物转化率、近似消化率影响不显著（P>0.05）。

3 讨论

在昆虫与植物长期的互作进程中，植株内产生的功能性代谢物质会对昆虫的行为、生理等各方面产生直接影响，并迫使其做出相应的生存策略调整，以提高其耐受性，从而顺利完成种群的繁衍[23-26]。转Bt基因作物导致害虫表现出的拒食行为，会直接影响靶标害虫摄入Bt杀虫蛋白的量，最终影响其田间实际防治效果。本研究结果显示，强迫取食条件下，斜纹夜蛾1龄和3龄幼虫虽然大多数都停留在3种棉花叶片上，但对‘Daiza 24棉叶取食面积最少，表现出了显著的拒食现象。表明斜纹夜蛾幼虫不仅能识别复合性状转基因棉叶片，还能主动规避含杀虫蛋白的棉花叶片。这与已报道的粉纹夜蛾Trichoplusia ni、棉铃虫、亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis、烟芽夜蛾Helicoverpa assulta等鳞翅目昆虫能发现并规避含Bt蛋白的饲料和转基因植物的研究结果相一致[17，27-29]。

在可选择条件下，斜纹夜蛾1龄幼虫对3种不同棉花叶片表现出显著的主动选择性。即1龄幼虫优先选择常规棉‘Daiza 24C，其次选择转基因棉花。这可能由于1龄幼虫对Bt蛋白的反应相对比较敏感，会优先选择对自身无毒害的食物，其次选择毒素含量少的食物。而3龄幼虫在第1～2 h时，对‘Daiza 24的选择性最高，‘GK19和‘Daiza 24C次之。2 h后才逐渐转向选择‘GK19和‘Daiza 24C取食。这可能是3龄幼虫取食量和虫体较大，取食转Bt基因作物后，当体内的Bt蛋白量积累到一定阈值，才会做出相应的行为反应。相关研究表明，斜纹夜蛾和棉铃虫取食含Bt杀虫蛋白的饲料和作物后，对低龄幼虫的爬行能力和扩散均具有明显的控制作用，但对高龄幼虫的控制作用不大，甚至还有利于其扩散，低龄幼虫比高龄幼虫表现更敏感[18，30-31]，这与本研究结果比较一致。‘Daiza 24对3龄斜纹夜蛾幼虫的相对生长率、相对取食量、食物利用率、食物转化率、近似消化率各项营养代谢指标均存在显著影响，而对5龄斜纹夜蛾幼虫，除相对生长率和相对取食量外，其他3项营养代谢指标影响不显著。

复合性状转基因抗虫棉对斜纹夜蛾幼虫的取食行为及肠道的吸收、营养转化均产生了显著影响，从而直接影响其幼虫的生长、繁育。但随虫龄的不断升高，影响作用趋向减弱。相关研究结果表明，斜纹夜蛾3龄幼虫取食表达Cry1ac+Cry2ab双价抗虫棉死亡率仅为30%～35%，4龄和5龄幼虫可全部存活[32]。由于斜纹夜蛾寄主广泛，3龄后分散为害，转移能力强。相邻非转Bt基因寄主作物上生长发育的斜纹夜蛾高龄幼虫很有可能迁移到Bt棉田内进行为害，这将会大大降低其对斜纹夜蛾的控制效果，增加了Bt抗性的上升几率。因此应针对不同生态区的作物布局制定相应的预警和防治策略，运用IPM理论进行害虫综合治理，从而更好地发挥新型转基因抗虫棉的控害效果。C8E55514-531D-42F5-A73B-86BE2AFDB859

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（责任编辑：杨明丽）C8E55514-531D-42F5-A73B-86BE2AFDB859