超声超微血流成像技术评估颈内动脉粥样硬化斑块新生血管的应用价值

孙檬

【摘要】 目的：探讨超声超微血流成像技术（SMI）评估颈内动脉粥样硬化斑块新生血管的临床应用价值。方法：选取丹东市第一医院2018年1月-2020年1月常规超声检查确诊为颈动脉粥样硬化斑块的80例（92个斑块）患者。所有患者均行超声造影（CEUS）与SMI检查，比较SMI、CEUS对新生血管的检出情况。根据是否为脑梗死将患者分为脑梗死组（37例）和非脑梗死组（43例），比较两组行SMI检查颈动脉斑块情况。结果：SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管情况，差异无统计学意义（P>0.05）;SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况比较，差异无统计学意义（P>0.05）。92个斑块中，斑块厚度<2.5 mm有29个，斑块厚度为2.5～3.5 mm有32个，斑块厚度为>3.5 mm有31個。SMI及CEUS检测的颈动脉粥样硬化内斑块厚度与新生血管分级均呈正相关（r=0.684、0.704，P=0.005、0.017）。脑梗死组颈动脉粥样硬化不稳定斑块数量与SMI评分均高于非脑梗死组（P<0.05）。结论：颈动脉粥样硬化内斑块厚度与新生血管分级呈正相关，SMI和CEUS均可用于检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管形成，但SMI检测技术无需使用造影剂辅助，为临床提供无创便捷诊疗方法，值得临床推广应用。

【关键词】 超声超微血流成像技术 脑梗死 颈内动脉粥样硬化 斑块稳定性

Application Value of Ultrasonic Ultra-micro Blood Flow Imaging to Evaluate the Neovascularization in Carotid Atherosclerotic Plaque/SUN Meng. //Medical Innovation of China， 2022， 19（07）： -163

[Abstract] Objective： To evaluate the clinical value of ultrasound superb micro-vascular imaging （SMI） in evaluating the neovascularization in carotid atherosclerotic plaque. Method： A total of 80 patients （92 plaques） with carotid atherosclerotic plaque confirmed by conventional ultrasound examination in First Hospital of Dandong from January 2018 to January 2020 were selected. All patients underwent contrast-enhanced ultrasound （CEUS） and SMI to compare the detection of neovascularization by SMI and CEUS. According to cerebral infarction， patients were divided into cerebral infarction group （37 cases） and non-cerebral infarction group （43 cases）， and the two groups underwent SMI to check the carotid plaque status. Result： There was no significant difference between SMI and CEUS in the detection of neovascularization in carotid atherosclerotic plaque （P>0.05）. There was no significant difference in the classification of neovascularization in carotid atherosclerotic plaque detected by SMI and CEUS （P>0.05）. Among the 92 plaques， 29 plaques were less than 2.5 mm thick， 32 plaques were 2.5-3.5 mm thick， and 31 plaques were more than 3.5 mm thick. The thickness of carotid atherosclerotic plaque was positively correlated with the grade of neovascularization detected by SMI and CEUS （r=0.684， 0.704， P=0.005， 0.017）. The number of atherosclerotic unstable plaque and SMI score in cerebral infarction group were higher than those in non-cerebral infarction group （P<0.05）. Conclusion： The thickness of plaque in carotid atherosclerosis is positively correlated with the grade of neovascularization. SMI and CEUS can be used to detect the neovascularization of plaque in carotid atherosclerosis. SMI detection technology does not require the use of contrast agent， which provides noninvasive and convenient clinical diagnosis and treatment， it is worthy of clinical application.

[Key words] Superb micro-vascular imaging Cerebral infarction Internal carotid atherosclerosis Plaque stability

First-author’s address： The First Hospital of Dandong， Liaoning Province， Dandong 118000， China

doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2022.07.038

脑梗死是如今社会的常见多发病，具备较高的致残率及病死率[1]。研究证实，颈动脉粥样硬化斑块与脑梗死的发生存在密切相关性[2]。颈动脉粥样硬化内不稳定斑块发生破裂时，可导致溃疡形成或血栓形成，血栓受到血流的冲击，进而形成栓塞，从而导致脑卒中。而颈动脉斑块形成后会继续形成新生血管，而新生血管的生成可加速病情发展，造成斑块稳定性转向不稳定性发展，故颈动脉粥样硬化斑块的稳定性及斑块内新生血管形成对评估脑梗死风险及制定防治策略至关重要。研究发现，斑块内新生血管形成是评估斑块稳定性的重要参考指标，斑块内新生血管周围由内皮细胞围绕，易破裂出血形成血栓，进而引起脑卒中[3]。因此，临床上急需一种安全有效的检测技术准确评估颈动脉粥样硬化斑块的稳定性。超微血流成像技术（superb micro-vascular imaging，SMI）和超声造影（contrast-enhanced ultrasound，CEUS）是近年来用于评估颈动脉粥样硬化病变情况的检测技术。其中CEUS通过注射造影剂来充分显影斑块内新生血管情况，但该检查费时、费用高，临床上推广应用受到一定局限性[4]。SMI凭借高分辨率、高帧频等优势逐渐取代CEUS，其可真实反映血液灌注情况，还可更清晰的显影斑块内新生血管形成情况[5]。基于此，本研究笔者拟探讨CEUS和SMI孰优孰劣，旨在为临床医师提供更可靠的参考数据，现报道如下。

1 资料与方法

1.1 一般资料 选取2018年1月-2020年1月丹东市第一医院常规超声检查确诊为颈动脉粥样硬化斑块的80例（92个斑块）患者。根据是否为脑梗死将患者分为脑梗死组（37例）和非脑梗死组（43例）。纳入标准：均经超声检查确诊为颈动脉粥样硬化斑块，颈动脉内膜中层厚度为1.2～1.4 mm[6];脑梗死组患者均符合《中国急性缺血性脑卒中诊治指南2014》中的相关诊断标准。排除标准：合并严重心脑肺肝肾等器官功能障碍者;近期行溶栓或动脉取栓治疗者;合并CEUS禁忌者。所有研究对象均对本研究内容知情同意。本研究已经医院伦理委员会批准。

1.2 方法 所有患者均行CEUS与SMI检查，均采用Aplio500超声诊断仪（日本东芝公司），频率设为11 Hz，SMI和CEUS均适用。SMI检查：取仰卧位，头偏向一侧，以便充分暴露颈部，应用常规二维超声扫查至斑块清晰处，随后行颈动脉斑块SMI检查期间，调控至灰阶模式超微血管成像模式，调节取样框大小，将速度控制在3～15 cm/s，从短、长轴方位观察斑块内有无新生血管形成，同时记录颈动脉斑块内新生血管情况及血流评分情况。CEUS检查：在开始此项检查前需向患者及家属交代可能存在风险及不良反应等情况，并将超声调试至CEUS模式。观察区域选择SMI所检测到斑块回声最丰富区域，探头位置保持不变，随即使用Sono Vue微泡造影剂（意大利Bracco公司），按照说明书将其配制为混悬液，沿肘正中静脉注射造影剂1.2 mL，随后静脉注射生理盐水5 mL，连续检查至造影剂排空，如需再次注入造影剂，间隔时间需大于15 min。检查期间观察并记录颈动脉斑块增强及新生血管情况，并保留影像学图片。

1.3 观察指标与判定标准 （1）比较SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管情况。（2）比较SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况。（3）分析SMI及CEUS检测不同厚度颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况。（4）比较脑梗死组与非脑梗死组行SMI检查颈动脉斑块情况，包括不稳定斑块数量与SMI评分。SMI和CEUS使用相同的斑块内新生血管分级标准，新生血管在上述两种模式中均表现为点、线状增强信号，分级可分为0、Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ级。0级（SMI评分0分）为颈动脉内斑块无增强信号出现;Ⅰ级（SMI评分1分）为颈动脉内斑块出现单个或数个点状增强信号;Ⅱ级（SMI评分2分）为颈动脉内斑块出现点状及1、2处短线状增强信号;Ⅲ级（SMI评分3分）为颈动脉内斑块出现多处线状增强信号，贯穿或部分贯穿斑块[7]。

1.4 统计学处理 采用SPSS 22.0软件对所得数据进行统计分析，计量资料用（x±s）表示，组间比较采用独立样本t检验，组内比较采用配对t检验;计数资料以率（%）表示，比较采用χ检验;双向有序分级资料采用Spearman秩相关检验，以r>0为正相关，r<0为负相关。以P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 两组一般资料比较 两组性别、年龄、体重指数、吸烟者（累计吸烟6个月及以上者）、收缩压、舒张压等一般资料比较，差异均无统计学意义（P>0.05），具有可比性，见表1。

2.2 比较SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管情况 SMI及CEUS分别检出新生血管67个（72.83%）、65个（70.65%），差异无统计学意義（χ=0.107，P=0.743）。

2.3 比较SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况 SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况比较，差异无统计学意义（χ=0.402，P=0.090），见表2。

2.4 SMI及CEUS检测不同厚度颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况 92个斑块中，斑块厚度<2.5 mm有29个，斑块厚度为2.5～3.5 mm有32个，斑块厚度为>3.5 mm有31个。SMI及CEUS检测的颈动脉粥样硬化内斑块厚度与新生血管分级均呈正相关（rs=0.684、0.704，P=0.005、0.017）。表3、4。

2.5 比较两组颈动脉粥样硬化内斑块SMI检测情况 脑梗死组颈动脉粥样硬化不稳定斑块数量、SMI评分均高于非脑梗死组，差异均有统计学意义（P<0.05），見表5。

3 讨论

颈动脉是重要血管之一，其中颈动脉粥样硬化斑块性质与斑块内新生血管、脑卒中的发生存在一定相关性[8]。从病理学角度发现，斑块内新生血管主要由内皮细胞围绕而成，缺少一定的结缔组织和基底膜组织支撑，使得血管脆性增加，进而易破裂形成血栓，栓子若脱落阻塞血管，可造成脑卒中[9-10]。由此可见，脑梗死的发生发展与斑块内新生血管形成密切相关[11]。现阶段，颈动脉粥样硬化斑块内新生血管形成的金标准是病理免疫组织学检查，但在临床实际工作中该检查无法普及到全部脑卒中患者，很难全面开展[12]。故，临床众多学者研究热点倾向于寻求一种便捷、安全、准确的检测技术。

CEUS通过静脉注射造影剂充分清晰显影血池和组织，加之CEUS可利用造影剂所产生的非线型谐波信号优势加强检测部位信号，以便获得血流灌注特点，可清晰观察斑块厚度、性质及新生血管情况[13-14]。研究发现，CEUS评估管腔狭窄及闭塞具有重要价值，还具备较高的斑块溃疡检出率，同时还可检出斑块内新生血管形成[15-16]。造影剂价格昂贵，且检测过程费时费力，还存在小部分患者造影剂过敏，无法采用此项检测技术，使得临床推广应用受到一定局限性。而SMI是基于常规超声衍生的一种血流成像技术，具备较高的分辨率、灵敏度[17]。SMI通过利用自适用算法识别以及消除组织运动伪影的优势来规避检查斑块内血流时出现彩色外溢的现象，同时还可提高低流速细小血管的敏感性[18]。SMI较常规超声而言，弥补了检查期间反复调整参数、噪声等弊端。常小妮等[19]研究发现，SMI与CEUS在检测颈动脉粥样硬化斑块性质及新生血管方面，具备相似的应用价值，且SMI更适合临床大范围推广应用。陈旭兰等[20]研究发现，SMI通过评估颈动脉粥样硬化斑块的稳定性及新生血管分级，可预测脑梗死发生风险。杨德斌等[21]研究发现，颈动脉粥样硬化斑块厚度及新生血管分级存在正相关，且SMI与CEUS具备相似的检测结果，但SMI有助于评估斑块性质。

本研究结果显示，SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管情况，差异无统计学意义（P>0.05），提示SMI及CEUS具备相似的检出结果;SMI及CEUS检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管分级情况比较，差异无统计学意义（P>0.05），表明SMI及CEUS在检测斑块内新生血管分级情况具备相似的一致性，与目前报道大致相符;92个斑块中，斑块厚度<2.5 mm有29个，斑块厚度为2.5～3.5 mm有32个，斑块厚度为>3.5 mm有31个，采用Spearman秩相关检验，SMI及CEUS检测的颈动脉粥样硬化内斑块厚度与新生血管分级均呈正相关（rs=0.684、0.704，P=0.010、0.020），加以证实SMI可通过评估颈动脉粥样硬化斑块稳定性间接反映新生血管分级情况，但有学者指出SMI检测结果可能受到斑块内钙化影响，可能会影响最终准确性，有待进一步深入探究。脑梗死组患者颈动脉粥样硬化不稳定斑块例数、SMI评分均高于非脑梗死组（P<0.05），提示斑块性质有助于预测脑梗死发生风险。

综上所述，颈动脉粥样硬化内斑块厚度与新生血管分级呈正相关，SMI和CEUS均可用于检测颈动脉粥样硬化内斑块新生血管形成，二者具备相似的一致性，且SMI检测技术无需使用造影剂辅助，为临床提供无创便捷诊疗方法，值得临床推广应用。

参考文献

[1] DEL BRUTTO V J，LIEBESKIND D S，ROMANO J G，et al.

Risk Factors Control and Early Recurrent Cerebral Infarction in Patients with Symptomatic Intracranial Atherosclerotic Disease[J].J Stroke Cerebrovasc Dis，2021，30（9）：105914.

[2] LI Z，XU X，REN L，et al.Prospective Study About the Relationship Between CEUS of Carotid Intraplaque Neovascularization and Ischemic Stroke in TIA Patients[J].Frontiers in Pharmacology，2019，10：672.

[3]张友涛，董利平，刘宏强，等.超微血流显像技术及血管壁回声跟踪技术对老年脑梗死患者颈动脉斑块诊断价值[J].医学影像学杂志，2020，30（3）：500-503.

[4] CAMPS-RENOM P，PRATS-SÁNCHEZ L，CASONI F，et al.

Plaque neovascularization detected with contrast-enhanced ultrasound predicts ischaemic stroke recurrence in patients with carotid atherosclerosis[J].European Journal of Neurology，2020，27（5）：809-816.

[5] YANG D B，ZHOU J，FENG L，et al.Value of superb micro-vascular imaging in predicting ischemic stroke in patients with carotid atherosclerotic plaques[J].World Journal of Clinical Cases，2019，7（7）：839-848.

[6]张友涛，董利平，刘宏强，等.超微血流显像技术及血管壁回声跟踪技术对老年脑梗死患者颈动脉斑块诊断价值[J].医学影像学杂志，2020，30（3）：500-503.

[7]欧阳丽嫦，杨俊威，王晓锋.超微血流成像在评价颈动脉硬化斑块稳定性中的应用及其对脑卒中的预测价值研究[J].现代医用影像学，2020，29（2）：318-320.

[8]郭静文，王满立，郭汉涛，等.超微血流显像技术对脑梗塞患者颈动脉斑块的诊断及预警价值[J].循证医学，2018，18（5）：290-293.

[9]杨欣，姜阳，王超，等.超声SMI技术检测颈动脉粥样硬化斑块新生血管的应用价值[J].中国医学创新，2019，16（26）：32-36.

[10]刘燕，赵青，何琤画，等.MRI与颈动脉SMI诊断脑梗死患者颈动脉狭窄的效能比较[J].西南国防医药，2019，29（3）：382-384.

[11] LI Z，WANG Y，WU X，et al.Studying the Factors of Human Carotid Atherosclerotic Plaque Rupture，by Calculating Stress/Strain in the Plaque，Based on CEUS Images：A Numerical Study.[J].Frontiers in Neuroinformatics，2020，14：596340.

[12]黄小平，何昌颖，李开林，等.超微血管成像评价颈动脉斑块新生血管及对脑梗死的预测研究[J].中国医师杂志，2018，20（6）：804-806.

[13]冯华，王培，鲁大伟.超微血流成像技术检测动脉粥样硬化非稳定斑块内新生血管的诊断价值[J].中国医学装备，2019，16（6）：60-62.

[14]牛宏珍，勇强，张蕾，等.超微血流显像与超声造影评价极低回声区斑块内新生血管分布的研究初探[J].心肺血管病杂志，2018，37（12）：1046-1048，1057.

[15]赵梦婷，王红春，李柔萱，等.超微血流显像评价颈动脉斑块内新生血管及预测脑卒中的应用价值[J].河北医药，2019，41（15）：2300-2303.

[16]唐静.超微血流成像及超声造影在不同厚度颈动脉斑块新生血管中的应用价值[J].中国CT和MRI杂志，2019，17（3）：63-65.

[17] ITO S，TAHARA N，HIRAKATA S，et al.Signal intensity of superb micro-vascular imaging associates with the activity of vascular inflammation in Takayasu arteritis.[J].J Nucl Cardiol，2020，27（3）：1063-1065.

[18]陶均佳，趙奕文，王琮，等.超微血流成像技术和超声造影诊断颈动脉斑块内新生血管的对比分析[J].中西医结合心脑血管病杂志，2020，18（20）：3482-3485.

[19]常小妮，谢瑱，沈亚梅，等.超微血流成像在评价颈动脉硬化斑块稳定性中的应用及其对脑卒中的预测价值研究[J].陕西医学杂志，2018，47（12）：1532-1535.

[20]陈旭兰，吴小伟，蔡伟.超声弹性成像技术评估急性脑梗死颈动脉粥样硬化斑块稳定性[J].武警医学，2020，31（5）：426-429.

[21]杨德斌，姚晓华，王静，等.超微血流成像评价颈动脉斑块新生血管与缺血性脑卒中的关系[J].中国医学影像学杂志，2018，26（12）：934-939.

（收稿日期：2022-02-15） （本文编辑：田婧）