广西白头叶猴和黑叶猴理毛行为的比较研究

冯月婷，韦周全，黄中豪*，李友邦*

(1. 珍稀濒危动植物生态与环境保护教育部重点实验室(广西师范大学)，广西 桂林 541006；2. 广西珍稀濒危动物生态学重点实验室(广西师范大学)，广西 桂林 541006；3. 广西师范大学 生命科学学院, 广西 桂林 541006)

相互理毛行为(allogrooming)是非人灵长类常见的行为之一[1]。目前有3种假说解释非人灵长类相互理毛行为的生物学意义。第1种是卫生功能假说(hygienic functional hypothesis):该假说认为理毛行为有清洁毛发、去除皮肤寄生物从而防止感染的功能[2]。长尾叶猴Semnopithecusentellus[3-4]、白掌长臂猿Hylobateslar[5]、戴帽叶猴Trachypithecuspileatus[6]和滇金丝猴Rhinopithecusbieti[7]等非人灵长类的理毛行为研究结果支持了该假说。第2种是缓和功能假说(distensive functional hypothesis)：该假说认为互相理毛能缓和个体间的紧张氛围，有效减少潜在攻击或消除被理毛者的抵触情绪[8]，或冲突发生后被攻击者通过理毛来避免再次发生冲突[9]。一些研究指出，非人灵长类动物个体间在相互理毛时是通过减少眼神接触，从而降低紧张的氛围，减少潜在攻击[3]。川金丝猴Rhinopithecusroxellana[10]和白领白眉猴Cercocebustorquatus[11]的研究结果支持该假说。第3种是联盟功能假说(affiliative hypothesis)：该假说认为个体间互相理毛，个体向对方展示友好及积极与对方结成联盟关系的意愿，从而建立和维持个体间紧密的社会等级[10,12]。该假说在短尾猴Macacaarctoides[12]和日本猕猴M.fuscata[13]中得到证实。

白头叶猴T.leucocephalus与黑叶猴T.francoisi是喀斯特地区的近缘物种，它们的栖息地被左江分隔，前者分布于左江北岸，后者分布于左江南岸[14]。到目前为止，关于野外白头叶猴与黑叶猴理毛行为的研究主要集中在理毛的时间分配方面[15]，理毛行为社会功能的研究仅在笼养条件下的黑叶猴中开展[16-18]，证实其理毛行为具有卫生功能[16]，野生黑叶猴理毛行为功能的研究尚未见报道。同样，白头叶猴理毛行为的功能研究亦如此。白头叶猴和黑叶猴在栖息地类型[19]、社会结构[20-21]和食物组成[22]等方面都十分接近，2种叶猴互相理毛行为是否也相近？为此，本文在相近的时间段、采用相同方法对野生白头叶猴和黑叶猴的相互理毛行为进行观察，旨在研究2种叶猴不同身体区域获得理毛时间的相对比例和理毛姿势偏好的相似性，进而探讨2种叶猴理毛行为的功能。

1 研究地点、对象和方法

1.1 研究地点和研究对象

本研究在广西崇左白头叶猴国家级自然保护区内进行。该保护区地处桂西南，为典型的喀斯特地貌[23]。保护区属北热带湿润季风气候，年降雨量大约1 200 mm，年均温度22.0～22.3 ℃，湿度78%～79%[24]。常见的被子植物有豆科Leguminosae、桑科Moraceae、大戟科Euphorbiaceae、禾本科Gramineae等；常见植物有米念芭Tirpitziaovoidea、铜钱树Paliurushemsleyanus、清香木Pistaciaweinmannifolia、崖棕Carexsiderosticta、菜豆树Radermacherasinica[25]。石山生境从上至下大致可分为山顶、悬崖峭壁和山坡平地三部分[23]。峰丛海拔约400 m，峰林海拔200～300 m[24]。

白头叶猴研究点位于广西崇左白头叶猴国家级自然保护区九重山片区。目标群活动区域位于保护区内面积约0.4 km2的一座山上，观察初期猴群有10个个体，包括1只成年雄性、6只成年雌性、2只亚成年雌性和1只少年雌性。研究期间的3月份和11月份各发生了1次雄性更替，但群内始终是1只成年雄性。在第1次雄性更替后，有2只亚成年雄性和3只少年雄性加入，以及4只婴幼猴出生，猴群变成19只。在第2次雄性更替后，1只亚成年雌性从群中消失(原因未知)，猴群变成18只，6只成年雌性个体一直呆在群内。

黑叶猴观察群活动区域位于一座约2.5 km2的石山中。这片石山被甘蔗地包围，农民经常到甘蔗地劳作，猴群对山脚下活动的人(包括观察人员)容忍度较高，最近距离可达50 m左右。观察初期猴群大小为12只，包括成年雄性1只、成年雌性4只、亚成年雌性1只、亚成年雄性1只和少年雄性5只。观察期间的6月、7月和12月各增加1个幼体，猴群变成15只。

1.2 研究方法

1.2.1 行为取样方法

采用焦点动物取样法(focal animal sampling)和连续记录法(continuous recording)[26]记录目标动物的理毛行为。每天从猴群出来活动开始观察，直到傍晚看不清楚为止。以15 min为一次取样单元，记录取样单元中第1个5 min内的理毛行为。本文研究理毛行为采用张鹏[27]的定义，即个体间发生理毛行为时间持续30 s以上，记为理毛行为开始；理毛动作结束后，间隔30 s未继续，则为理毛行为结束。记录的数据包括理毛的发起者和接受者、理毛部位和理毛姿势，以及相应的理毛时间。理毛姿势包括趴、躺、四肢站立、相对而坐、同向而坐和侧身而坐[28](表1)。趴、四肢站立和同向而坐3种姿势归为无眼神接触的理毛姿势，躺、相对而坐和侧身而坐3种姿势归入有眼神接触的理毛姿势[28]。在观察的过程中，使用Nikon(20～40倍)单筒望远镜或Bushnell(8～42倍)双筒望远镜辅助，提高观察的准确性。通常猴群观察距离为50～200 m。

表1 白头叶猴与黑叶猴理毛姿势的定义

2016年2月到2017年1月，每个月的前7 d观察白头叶猴群，接下来的7 d观察黑叶猴群。白头叶猴的实际完整观察时间为每个月4～5 d，黑叶猴为3～6 d，总观察时间分别为59 d和56 d(表2)。由于受野外行为取样条件的限制，黑叶猴在相同观察时间中出现并被有效行为取样的次数要远少于白头叶猴。在观察过程中，黑叶猴猴群活动的山脚，因9月份长时间被水淹，严重影响对猴群的观察，故该月有效观察时间仅为3 d。

表2 白头叶猴与黑叶猴的取样

1.2.2 体表的划分和分类

为研究体表不同部位理毛时间的分配，采用Ghiglieri[29]的方法测量个体身体不同部位的面积和比例。测量标本来自广西师范大学生物多样性标本馆和崇左白头叶猴自然保护区管理局白头叶猴展厅的成年猴姿态标本(白头叶猴1♂1♀；黑叶猴1♂1♀)。参照文献[11]的方法，将动物体表划分为3个区域：可自理毛区域、无法自理毛区域和难自理毛区域(表3)。

1.3 数据处理

单位体表面积是指研究对象1%的体表面积。据Ghiglieri[29]方法，动物单位体表面积的计算如下：首先，把所有身体部位的面积加起来，即为身体的总体表面积。然后,用各部位的面积除以总的体表面积，获得每个部位的相对体表面积。体表区域的相对体表面积为该区域所有身体部位相对面积的累加值(表3、表4)。

本研究中的理毛行为只统计有效取样，即在取样过程能够有效识别发生行为个体和理毛部位，且有效理毛时间超过30 s；统计处理时，剔除达不到上述要求的理毛行为记录[30]。理毛时间的计算(以可自理毛区域为例)如下：首先，统计总的理毛时间；然后，把每个部位获得的理毛时间除以总的理毛时间，得到每个部位理毛时间的比例；最后，把每个部位的理毛比例累加来，即为各身体区域的理毛时间比例。用同样的方法计算无法自理毛区域和难自理毛区域的理毛时间比例。

理毛姿势比例计算方法(以趴的理毛姿势为例) 如下：先计算这种理毛姿势的时间占总理毛时间的比例，再计算某一身体部位理毛时间的姿势比例。同理，可获得其他理毛姿势的时间比例和其他身体部位中理毛姿势比例。把同向而坐、趴和四肢站立3种理毛姿势的时间比例相加，即为无眼神接触理毛姿势的比例；相对而坐、侧身而坐和躺的理毛姿势的时间总和，即为有眼神接触理毛姿势的比例。

采用Mann-WhineyUTest检验白头叶猴和黑叶猴理毛区域、理毛姿势和眼神接触的理毛姿势的时间比值是否具有显著性差异。采用Kruskal-Wallis检验不同身体部位获得的理毛时间比值的差异；同样，检验不同理毛区域和不同理毛姿势获得理毛时间比值是否具有显著性差异。所有数据处理都在Microsoft Excel 2010和SPSS 25.0统计软件上完成，显著性水平设为0.05。

表3 白头叶猴和黑叶猴身体各个部位的划分

2 结果

2.1 不同理毛区域的理毛时间

在每1%单位体表面积中，白头叶猴可自理毛区域、无法自理毛区域和难自理毛区域1%体表面积获得的理毛时间比值分别为0.67%±0.21%、1.01%±0.47%和1.44%±0.46%，它们之间有极显著差异(χ2=16.50，df=2，P<0.01)。在黑叶猴中，上述3个身体区域的比值分别为0.44%±0.14%、1.61%±0.58%和1.21%±0.54%，它们之间有极显著差异(χ2=22.45，df=2，P<0.01)。白头叶猴与黑叶猴各身体区域单位体表面积获得理毛时间比值相近(表4)，没有显著差异(Z=-0.41，n=72，P=0.69)。由此可知，2种叶猴个体间的理毛在无法自理毛区域和难自理毛区域均有较大的比值。

不同身体部位中(表4)，白头叶猴肛门生殖区(7.12%±2.26%)单位体表面积获得的理毛时间比值最高，不同理毛部位间理毛时间比值有极显著差异(χ2=89.79，df=16，P<0.01)，在同样的身体部位中，黑叶猴肛门生殖区也有最高的比值 (10.61%±7.68%)，不同理毛部位间理毛时间比值也有极显著的差异(χ2=99.46，df=16，P<0.01)(表4)。在不同身体部位单位体表面积所获理毛时间比值中，白头叶猴和黑叶猴没有显著差异(Z=1.27，n=354，P=0.20) (表4)。

表4 白头叶猴和黑叶猴不同身体部位相对体表面积和单位体表面积所获理毛时间比值(Mean±SD)

2.2 理毛姿势

在白头叶猴中，趴(30.46%±11.77%)的理毛姿势所占理毛时间比值最高；其次为侧身而坐和相对而坐的理毛姿势，分别为27.13%±20.57%和23.83%±8.58%；最后为同向而坐(17.07%±5.84%)，躺(1.19%±1.67%)和四肢站立(0.33%±0.88%)理毛姿势的理毛时间比值最低。这些理毛姿势之间理毛时间比值有极显著差异(χ2=28.16，df=5，P<0.01)。

在黑叶猴中，趴(48.38%±13.90%)理毛姿势的理毛时间比值最高；之后为侧身而坐(19.88%±14.75%)、相对而坐(15.79%±6.91%)和同向而坐(15.20%±9.57%)理毛姿势，三者理毛时间比值相近；躺(0.57%±0.96%)和四肢站立(0.17%±0.55%)的理毛姿势的理毛时间比值最低。这些理毛姿势之间的理毛时间比值有极显著差异(χ2=31.29，df=5，P<0.01)。

白头叶猴和黑叶猴不同理毛姿势对应理毛部位所获得理毛时间比值相近，没有显著差异(Z=-0.65，n=109，P=0.52)(图1)。

在白头叶猴中，无眼神接触理毛姿势所占的理毛时间比值为47.86%±16.23%，有眼神接触理毛姿势的理毛时间比值为52.14%±16.23%，它们之间没有显著差异(Z=-0.38，n=56，P=0.70)。在黑叶猴中，无眼神接触理毛姿势所占的理毛时间比值(63.76%±17.26%)大于有眼神接触理毛姿势的理毛时间比值(36.24%±17.26%)，它们之间有显著差异(Z=-2.21，n=53，P=0.02)。白头叶猴和黑叶猴不同眼神接触的理毛姿势所获得理毛时间比值相近，两者之间没有显著差异(Z=-0.64，n=109，P=0.52)。

图1 白头叶猴和黑叶猴不同理毛姿势所对应理毛部位时间Fig. 1 Allogrooming time allocated to various postures of white-headed langur and François’ langur

在白头叶猴肛门生殖区中，采用趴的理毛姿势所获得理毛时间比值最高(9.47%±3.12%)；其次为相对而坐(1.14%±1.13%)；最后为同向而坐(0.45%±0.82%)、躺(0.25%±0.37%)、四肢站立(0.02%±0.08%)和侧身而坐(0.28%±0.29%)理毛姿势的时间比值最低，它们之间有极显著差异(χ2=25.55，df=5，P<0.01)。在黑叶猴肛门生殖区中，趴(14.72%±11.57%)理毛姿势所获得理毛时间比值最高；其次为相对而坐和同向而坐(分别为0.56%±1.00%和0.46%±0.84%)；最后为躺(0.08%±0.19%)、四肢站立(0.08%±0.26%)和侧身而坐(0.01%±0.02%)理毛姿势的时间比值最低，它们之间有显著差异(χ2=18.00，df=5，P=0.03)。白头叶猴和黑叶猴肛门生殖区采用趴的理毛姿势所获得理毛时间比值相近(图2)，白头叶猴和黑叶猴之间有显著差异(Z=1.98，n=65，P=0.04)。

图2 白头叶猴和黑叶猴不同理毛姿势在肛门生殖区中获得理毛时间比值Fig. 2 Percentages of allogrooming time received anogenital area during different grooming postures of white-headed langur and François’ langur

3 讨论

理毛行为的卫生功能假说认为，个体间的理毛行为发生时，不同身体部位获得的理毛时间不一致，在无法自理毛区域获得的理毛时间比值高于其占体表面积比值[31]，难自理毛区域居中，而可自理毛区域获得的理毛比例少于其体表面积的比例[2]。白头叶猴与黑叶猴每1%单位体表面积上获得的理毛时间比值中，无法自理毛区域和难自理毛区域的获得的理毛时间比值均大于1，而可自理毛区域的理毛时间比值小于1(表4)，在不同身体区域的理毛时间分配与卫生功能假说的特征相符。这与笼养黑叶猴[16]和川金丝猴[2,32]及许多非人灵长类理毛行为研究结果[4,7,28]是一致的，即白头叶猴与黑叶猴在互相理毛上弥补自理毛的不足。白头叶猴与黑叶猴是邻域分布的近缘物种[21]，它们个体间的理毛行为表现了系统发育上的一致性。

有研究表明，动物个体间理毛除具有卫生功能外，还有其他社会功能[2]。白头叶猴与黑叶猴在肛门生殖区单位表面积获得理毛时间比值远高于其他身体部位(表4)。这与其他猿猴类[33]和狭鼻猴类[2,6,31]的研究结果相同，理毛部位表现出高度的选择性。非人灵长类动物在对不同的身体部位进行理毛时采用的姿势被认为有不同的社会意义，例如白颈白眉猴Cercocebustorquatus在给对方背部和肛门生殖区理毛时，主要采用同向而坐或趴的理毛姿势，这被认为能够减少理毛发起者和接受者眼神接触，从而减少潜在冲突[31]。白头叶猴与黑叶猴在肛门生殖区的互相理毛主要采用趴的理毛姿势(图2)，理毛发起者和理毛接受者没有眼神接触，从而减少潜在冲突，肛门生殖区的高度选择性受无眼神接触理毛姿势的影响。2种叶猴在肛门生殖区的互相理毛行为支持缓和功能假说。

白头叶猴采用无眼神接触的理毛姿势与有眼神接触的理毛姿势比值之间未发现显著差异，而黑叶猴在这2种理毛姿势之间则有显著差异，因此，白头叶猴与黑叶猴的理毛姿势不同，前者不支持缓和功能假说，而后者支持该假说。周岐海等[16]认为，笼养黑叶猴的相互理毛行为除具有卫生功能外，更多地表现在缓减个体之间的紧张气氛等社会功能上。因此，作为一个物种的特征，黑叶猴在笼养条件下和野生状态下具有一致性。白头叶猴的相互理毛行为除具有卫生功能外，可能更多地表现在其他社会功能上，例如加强群内凝聚力[34]、调节等级地位[35-37]等社会功能。Allanic等[38]认为，社会环境是决定物种理毛部位和理毛方向的重要因素。因此，受社会影响程度不同的黑叶猴和白头叶猴具有物种差异性，2种叶猴互相理毛行为体现的社会功能也有所不同。

一些研究表明，个体的社会等级序位和性别差异与叶猴个体间理毛行为有关系[16,30]。黑叶猴与白头叶猴具有相似的进化历史[39]，是乌叶猴属Trachypithecus内亲缘关系最近的物种，对高钙环境的适应性极其相似[40]。因此，2种叶猴在食物组成[22,41-43]、栖息地类型[19-20]和社会结构[21]、性别年龄组成[21]、繁殖策略[21]等都十分接近。Lehmann等[43]研究证明，群体规模[44]、扩散方式和性别比率对理毛时间有影响，即社会参数影响理毛行为的模式。理毛行为上的相似性也证实它们在亲缘关系上是很近的物种。

4 结论

白头叶猴和黑叶猴在不同理毛区域、肛门生殖区和不同理毛姿势均有相似性。2种叶猴的理毛行为在肛门生殖区均有高度选择性，均支持卫生功能假说。但2种叶猴在无眼神接触理毛行为有差异，白头叶猴的理毛行为不偏好选择无眼神接触的理毛姿势，黑叶猴的理毛行为偏好选择则相反。黑叶猴的理毛行为支持缓和功能假说，而白头叶猴的理毛行为不支持缓和功能假说。但在肛门生殖区，白头叶猴和黑叶猴无眼神接触的理毛姿势均偏向于采用趴的理毛姿势。白头叶猴和黑叶猴在肛门生殖区的理毛行为均支持缓和功能假说。