湿地关键带中磷与氮、碳循环联动耦合机制

周念清，吴延浩，蔡 奕*，闵思贤

(1.同济大学 水利工程系，上海 200092;2.同济大学 长江水环境教育部重点实验室，上海 200092)

0 引 言

P是所有生命的重要物质组成成分之一，在植物光合作用、呼吸作用、细胞膜形成、糖酵解和酶活性中发挥着重要作用，几乎所有作物生长和发育都与P的有效性有关。P作为有机分子(如二磷酸腺苷和三磷酸腺苷)的一部分，有助于能量的储存和转移。P主要因为磷矿开采、商业磷肥施用而进入自然界表生环境中，并通过改变P的存在形态和转化途径而影响自然界的磷循环。中国是世界上最大的磷矿生产国和消费国，仅2018年磷矿产量就达到361.4×10t，占全球产量的50%以上，如果以目前的速度开采，中国现有的磷矿资源将会在几十年内枯竭。同时，过量使用磷肥不仅增加了陆地生态系统P的输入，也增加了从陆地到淡水和沿海地区P的流失。在短期内，P的流失往往会在湖泊水体中富集导致富营养化，促进藻类大量繁殖，由此会产生许多其他不利影响，如水质恶化和鱼类死亡等。土壤和沉积物中长期累积的P逐渐释放而对环境产生长期不利影响。目前中国农业地区土壤耕层P过度富集，使受纳水体的富营养化程度加剧，这是长期过量施用磷肥所造成的后果。根据现有趋势判断，未来几十年对无机磷肥的需求将会不断增加，由此引发了对未来P的安全和健康风险的担忧。

湿地关键带是一个复杂的开放系统，存在着氮、碳、磷循环等多个子系统，P在湿地关键带中具有源和汇的功能，不断进行着复杂的物理、化学和生物作用。湿地关键带土壤中磷酸盐的含量直接影响着湿地初级生产力，同时磷酸盐又是永久性淹水湿地发生富营养化的主要因素之一。湿地关键带是P的储存库，它能够通过植物吸收、土壤吸附等作用截留和过滤含磷污染物，并且湿地微生物的作用和土壤的固定对改善水体质量、去除P等起着至关重要的作用。湿地关键带氮、碳、磷循环之间存在相互作用和相互影响。湿地关键带中碳源较丰富的区域是主要的反硝化区，进行固氮作用的湿地植物会使磷酸酶的活性更强，P也能促进湿地关键带生物光合作用的运转和碳水化合物的合成。但当前国内外学者的研究成果大多数集中于湿地关键带氮、碳单循环体系研究，关于磷循环与氮、碳循环体系彼此间的影响研究相对较少。因此，对湿地关键带磷循环及其与氮、碳循环联动耦合机制的研究十分必要。

本文重点聚焦湿地关键带的磷循环、迁移转化及其与氮、碳循环相互作用问题，其主要目的是通过分析湿地P的生物地球化学循环与氮、碳循环联动耦合机制，提出湿地生态功能恢复与保护措施，对强化生态体系建设和环境可持续发展具有重要意义。

1 湿地关键带P的生物地球化学循环模式

1.1 湿地关键带

湿地是全球价值最高的生态系统，各种物理、化学、生物和地质作用过程相互耦合，并不断地进行物质交换和能量传输。关键带是一个复杂的体系，控制着土壤发育、水分迁移以及元素地球化学循环过程，调节资源的功能和属性。关键带研究在最近几年已成为国际地质学界日趋活跃的科学前沿领域，其中涉及到地球化学、水文学、生态学、土壤学、地理学、大气化学等多个学科，国内外众多学者对此高度关注。朱永官等从土壤安全的角度探讨了地球关键带生态系统的服务功能；Liu等综合各种驱动力的作用机制，给出了湿地关键带的概念模式以及湿地生态系统中水、土壤、岩石和生物耦合作用的整体框架，其空间界限范围为湿地植被冠层(上)和含水层底部(下)的竖向区域。只有将地球关键带和湿地系统进行综合研究，才能更加深入地揭示湿地关键带的科学内涵。

1.2 湿地关键带P的赋存与循环

湿地关键带P的赋存与湿地物质沉积、生物吸收、地下水运移及沉积物和土壤中P的释放等有关，其中河流湿地系统既具有磷汇的功能，也具有作为磷源释放P的功能。湿地土壤中P水平是其迁移、物理化学和生物化学过程的良好指标，P的时空分布和季节变化特征间接反映了湿地生态系统的生产力、富营养化风险和相应的环境功能。湿地还有助于控制与P有关的污染，特别是湿地植物的除磷效果以及非点源污染控制问题，它可以在进入湖泊或河流之前被植物吸收。

磷循环不同于N、C等其他重要元素的循环。自然环境中几乎所有的P都以固体或溶于水的形态存在，而挥发性化合物PH(磷化氢，也称为磷烷)很少，只有在强还原环境和有生物质的条件下才会有释放，产生的PH从浅层富含有机质的沉积物或饱和湿地土壤中直接逸散到大气中。关于PH的起源及其在生物地球化学循环中的作用，学术界争论了近半个多世纪。Mackey等认为PH是通过分解土壤体系中含磷碱金属或碱土金属化合物经过一系列的反应而形成的。虽然P可以PH的形式存在，但PH易于发生快速的氧化作用，不会在环境中持续存在，由此阻止了PH在大气中的大量积累。尽管在环境中PH可以忽略不计，但Morton等认为全球磷通量中高达10%的P被归因于向大气中释放的PH，并且未来几年PH的浓度可能会增加。

P在湿地主要以有机和无机两种形式存在，包括溶解无机磷(DIP)、溶解有机磷(DOP)、颗粒无机磷(PIP)和颗粒有机磷(POP)，其相对比例取决于土壤、植被和流域的土地利用特征。准确测定湿地关键带中P的存在形态及含量至关重要。测定方法按预处理过程主要分为过硫酸盐消解法、硝酸-高氯酸消解法、光催化消解法、微彼消解法和超声波消解法等，按分析手段主要分为钼酸铵分光光度法、钼锑分光光度法、光谱法和色谱法等。这些方法各有利弊。例如，气相色谱法具有分析速度快、灵敏度高等优点，但所用到的气相色谱仪价格昂贵；钼锑分光光度法所用到的仪器分光光度计相对便宜，但操作繁琐、测量精度较低。

溶解无机磷可直接被生物利用，而有机磷和颗粒磷通常必须转化为无机磷才能被生物吸收和利用。生物和非生物具有调节、转化水体和土壤中磷化合物库容量的作用，这些变化常发生在湿地系统物质交换过程中，其转化速率取决于系统的物理、化学和生物特征。因此，在评价湿地磷循环时，需要同时考虑生物和非生物作用，图1综合反映了磷循环过程中的一系列变化过程。

图1 湿地中磷循环示意图Fig.1 View of Phosphorus Cycle in Wetland

1.3 土壤磷的有效化过程

土壤磷的有效化是土壤中磷酸盐或施入的无机磷肥随土壤酸度和氧化-还原条件变化而发生转化。无机磷可转化为有机磷，而有机磷经微生物的分解作用又可以转化成无机磷或难溶性磷，具体包括无机磷溶解、吸附态磷解吸、有机磷矿化，以及在迁移过程中与其他土壤组分发生反应等。易溶性磷和难溶性磷经常处于相互转化的动态平衡过程之中。在一定条件下，土壤中有机磷和难溶性磷酸盐转化成植物吸收利用的水溶性一价磷酸或弱酸溶性二价磷酸的过程，即P的有效化过程，也是土壤磷的释放过程。

1.3.1 无机磷溶解

磷灰石是无机磷最原始的存在形式，其在湿地生态系统中溶解是磷循环的第一步。这一过程需要有酸的作用，酸可以来自土壤本身，也可来自微生物。磷酸盐的溶解度是由环境的酸碱度和其作为矿物结合的阳离子所决定的。例如，在Ca占主导地位的湿地土壤中，高Ca的存在会促进磷酸盐的形成，生成磷酸钙、磷酸二钙、β-磷酸三钙、磷酸八钙和羟基磷灰石(HAP)；而在含钠土壤环境中，Gupta等认为P可以通过各种形式钙磷化合物在高碱度和高酸度环境下溶解释放。

1.3.2 土壤磷的吸附与解吸

1.3.3 有机磷矿化

湿地土壤尤其是泥炭湿地中的P大都是以有机形式存在，它是一个相当大的储存库。Kennedy等发现在一些湿地中有高达80%的总磷为有机磷，特别是在亚热带泥炭地，有机磷甚至占到总磷的90%。矿化是有机磷转化为无机磷酸盐的过程，通过一系列微生物酶的活性来完成，据估计有70%～80%的土壤微生物能够参与磷矿化。湿地土壤中磷循环最重要的酶是磷酸单酯酶和磷酸二酯酶，即使存在大量的磷酸盐，也会发生矿化，其他有利于磷矿化的环境条件还包括土壤温度和接近中性的酸碱度(pH)等，磷矿化速率往往也反映土壤中的氨化作用和碳矿化速率。

1.4 沉积物与上覆水体界面P的迁移与转化

沉积物是湿地生态系统的基底。在一定的物理化学和生物条件下，沉积物可以吸收上覆水体中的P，也可以作为磷源将其释放来调节P浓度，并且沉积物孔隙水中P浓度随深度变化受有机物矿化、生物同化以及不同氧化-还原电位(Eh)和酸碱度条件下的沉淀/溶解/吸附反应等相关因素的控制(图2)。

图2 沉积物P的释放与深度的关系Fig.2 Relationship of Phosphorus Release from Sediments with Depths

湿地关键带底层沉积物中P含量远大于其上覆水体，仅少量表层沉积物所含的P释放就很有可能大大增加上覆水体的P含量。已有研究发现目前沉积物向水体释放P有两条重要途径：一个是沉积物中可溶态磷的扩散作用；另一个是非晶型铁氧化物和铁氢化物对磷酸盐的吸附与解吸。有机磷一旦被输送到沉积物与上覆水体界面，就会发生矿化作用。因此，底层沉积物与上覆水体界面P的迁移与转化是湿地关键带磷循环的一个重要过程。此外，控制沉积物中P的累积和释放过程是生物地球化学循环的重要调节因素，还会影响碳循环的进行。

1.5 湿地关键带生物中P的传输过程

1.5.1 微生物介导过程

土壤微生物是湿地土壤中最活跃的组分。Turner等发现微生物中有机磷含量占总有机磷的40%。土壤和根际间的大量微生物通过溶解和矿化作用有效地从土壤总磷中释放P。微生物在短暂的固化/同化过程中起着关键性作用。Lockaby等发现在美国佐治亚州奥日切河沿岸的洪泛区，磷同化过程存在一定的波动周期，这与水文期、养分可用性以及植物和微生物需求有关。随着无机磷的大量输入，同化将占主导地位。Silvan等发现芬兰中部人工湿地大约有25%的P被微生物固定。微生物释放出的P可以通过泥炭和沉积物的堆积而被长期储存，但固定在细胞内的P则被认为是暂时的，因为在细胞死亡后P能够通过微生物介导的矿化过程快速重新进入活性磷酸盐池。

1.5.2 植物吸收过程

腐植物质在湿地土壤中含有大量的有机磷，微生物通过矿化作用将有机磷转化为溶解的磷酸盐，并被湿地植物根系吸收。在植物体内P参与代谢过程，最终通过凋落物的腐质返回土壤中，这就是植物参与湿地关键带磷循环的方式。虽然土壤中总磷可能很高，但超过80%的P由于吸附或沉淀而变得不被植物吸收，因此，施用磷肥就成为确保植物生产力所必需的措施。过量的磷肥输入会导致河流中P浓度升高，从而造成一些湖泊和沿海地区富营养化；当来自农业的P被冲入水体时，P的限制被打破，导致浮游植物快速生长，这其中一些有毒的物种(如杀鱼费氏藻)会对水生生物和人类产生负面影响。

2 磷循环与碳、氮循环间的协同作用

2.1 磷循环与碳循环间的协同作用

养分循环是地球化学循环中的重要组成部分，也是影响陆地碳循环的一个关键因子。在陆地生态系统中，土壤养分的有效性可以调节碳循环速率，养分可利用性的变化会对陆地碳循环产生重要影响。同样，P作为一种重要的营养元素，其有效性也强烈地影响着陆地生态系统的碳循环，如光合作用产生的糖类只有经过磷酸化，C的固定才是有效的。P不仅影响着植物体内C的积累与分配，还决定着全球陆地生态系统的碳源与碳汇功能。Penuelas等基于植物和土壤碳库的化学计量学特征，确定了基于碳储量的额外P需求，以此来预测碳储量增加所需的P。受全球气候变暖的影响，大气中CO的增加驱动着初级生产，从而在水生生态系统中产生更多的可溶性有机营养素。可溶性营养物质增强异养微生物的产量，释放酶而将有机磷酸盐转化为可用的自由磷酸盐，以支持初级生产者和微型异养生物的进一步生长。P在时间、空间上和C之间的数量关系仍然没有真正建立起来，尤其是与生态环境之间的互动和反馈机制并不是很清楚，因此，将陆地磷循环纳入到全球碳循环模型中综合考虑显得至关重要。

2.2 磷循环与氮循环间的协同作用

关于磷循环和氮循环之间的协同作用，有证据表明湿地系统中磷循环对稳定氮循环至关重要，实质上氮循环往往受制于磷酸盐。Tomassen等调查发现很多生物难以在N沉积高的低P湿地生存。N和P的共同作用在湿地植物群落中很常见。当N和P一起添加时，植物群落往往表现出协同的生长反应，Fay等也发现了这一点；植物生产力随着添加养分数量增加而增强，N和P之间相互作用可能会促进植物营养的吸收。生物可以利用N来合成磷酸酶，从而促进P的获取。当有较高的N输入时，土壤磷酸酶活性也较高，这可能会通过有机磷矿化来增加植物可利用的磷库。相比之下，如果向土壤中添加无机磷，会降低磷酸酶的活性。Olander等发现一旦无机磷满足了生物的需求，生物就会停止对磷酸酶的生产。P的供应可以通过改变固磷酶的活性来影响N的固定率，从而使固磷微生物将更多的氨氮排放到环境中，因此，更多的P供应可以增加陆地生态系统N的输入和N的有效性。此外，植物和微生物往往需要额外的N来产生更多的胞外磷酸酶，从而打断土壤有机质中的酯-磷键，增加P的有效性。尽管如此，磷循环与氮循环间的协同作用关系只是从现象上进行了分析，还有待进一步建立量化模型进行评判。

2.3 磷循环与碳、氮循环间的联动耦合作用

湿地系统中磷循环与氮、碳循环间存在相互作用和相互影响。土壤中C、N、P之比直接反映土壤肥力状况，同时间接指示植物的营养状况，影响植物群落的生产力和物种组成。Yu等选取了河岸湿地的8个优势植物群落，通过分析它们的C、N、P化学计量比，认为C、N、P含量之间存在很强的相关性。Zhang等通过对河口湿地土壤中C、N、P化学计量比进行研究，比较了C、P比值，N、P比值以及C、N比值，得出河口生态系统化学计量比受N和P的限制，其中P为主要限制因子。P和N都参与湿地关键带碳循环过程，如光合作用和分解作用等。Evans认为光合作用酶核酮糖-1,5-二磷酸羧化酶和类囊体上蛋白的生产都需要大量的N，因此，N的限制可能会影响羧化能力和电子传输速率。富含磷分子(如三磷酸腺苷、NADP和磷酸糖)的许多转化和核酮糖-1，5-二磷酸的再生都需要P，因此，P的限制会降低光利用效率、电子传输速率、二磷酸核酮糖的再生等。Harrington等通过田间试验认为，氮肥、磷肥的添加可以促进森林树干的光合作用和生物量的增加，于是更多生物体内的碳水化合物转化为CO，而这些正是碳循环中的关键过程。

为了了解地球生物圈对未来全球变化的响应，氮、碳、磷循环耦合模型受到了越来越多的关注，因为N、C和P的相互作用在调节陆地生态系统的C吸收和储存，以及N、P的生物地球化学循环过程发挥着关键作用。Mooshammer等发现微生物能促使N、C、P耦合作用更加紧密(图3)，并证实将其整合到全球生态系统研究中的必要性。Wang等开发了一个理论模型框架，用于分析陆地生态系统中磷循环与氮、碳循环间的耦合模式。通过这种框架确定了共生固氮体系改变P有效性的新途径，即通过固氮微生物释放富含N的磷酸酶，可以极大地改善土壤磷的有效性和加快磷循环速率。Thum等提出一个新的陆地生态系统模型——QUINCY(量化陆地养分循环和气候系统)，它实现了氮、碳、磷循环耦合无缝集成，描述了陆地生态系统中能量和水平衡的过程，为研究陆地生物圈的动态和探索大规模的营养循环在全球的应用奠定了基础。

图3 微生物和N、C、P耦合作用示意图Fig.3 View of Coupling Effect of Microorganism and Nitrogen,Carbon and Phosphorus

3 未来研究方向

湿地关键带生物地球化学循环是湿地研究的核心。本文对湿地关键带中磷循环及其与氮、碳循环的协同耦合机制进行了比较系统的总结，认为湿地关键带在未来几年应重点关注以下几个主要研究领域，并开展深入的研究工作。

(1)加强测试手段和技术方法的研究。准确测定湿地关键带土壤、地表水、地下水和各种生物体中无机磷、有机磷存在形态及含量，以及C、N形态和含量等参数，是探索湿地关键带生物地球化学特征的关键，需要采用先进的仪器设备和研究方法加以解决，因此，研制出精度高、成本低且操作便捷的仪器，获取准确的数据，是当今研究的重要任务之一。

(2)湿地关键带P在时间和空间分布上的变化特征研究。针对不同区域、不同纬度和不同生态环境特征以及不同深度湿地关键带P的存在形态及含量，构建平面和三维立体空间P分布格局；同时，研究P的形态及含量随季节变化、年内变化和年际变化规律。

(3)湿地关键带P的生物地球化学循环影响因素、参数指标与作用机制研究。不同的湿地土壤质地、生态格局、水文条件、酸碱度、氧化-还原条件以及微生物种类等，对有机磷和无机磷的形态、吸附与解吸、迁移和转化规律具有重要影响，特别是在微生物和植物新陈代谢作用下，量化P的矿化速率、PH的存在和产生环境、水体富营养化与厌氧除磷途径等，对丰富P的生物地球化学循环具有重要的理论价值。

(4)湿地关键带磷循环与氮、碳循环的耦合机制研究。虽然P的活性不如N、C，但磷循环与氮、碳循环间存在促进或抑制的作用。有关磷循环对湿地关键带中氮、碳循环的影响程度并不清楚，彼此之间尚未真正建立起数量关系模型，因此，需要对磷循环进行更为全面的研究，并将N、C、P纳入一个完整的生态体系进行考虑，从中探索出相互作用的规律，建立起反映湿地N、C、P迁移转化的多场耦合模型，进而实现区域及全球尺度上营养循环的模拟研究。

(5)湿地生态功能恢复与保护措施研究。过量施肥和污水排放等人类活动使N、P等营养元素大量进入河流、湖泊，造成水体污染、生物多样性丧失等许多生态问题，不断地威胁着湿地生态系统的健康。因此，可根据湿地生态系统结构、功能及生态系统内在的生态学过程与相互作用机制，统筹保护和修复湿地，构建人与湿地和谐共生新格局。