雄性麋鹿胆量和侵犯耦合与等级序位变化的关系

孟庆辉 宋苑 单云芳 李俊芳 白加德孟秀祥 柏超 张成林

（1 北京市科学技术研究院，北京麋鹿生态实验中心，北京 100076）（2 中国人民大学环境学院，北京 100081）（3 圈养野生动物技术北京市重点实验室，北京动物园，北京 100044）

在野外生境中，动物通过竞争获得有限的资源，如配偶、食物、水源、卧息地(巢穴)、活动及隐蔽场所等，逐渐形成了相对稳定的社群秩序(于贵瑞等，2021)。等级序位(dominance hierarchy)的建立和维持，不仅可使社群内等级较高的个体优先获得或者独占资源，降低同类侵犯、减少能耗和伤害(Clutton-Brocket al.,2006)；还可使序位较低的个体逐渐改变策略，如采取回避、仪式化展示(Mattiangeliet al.,1999)等，较少发生高强度的追逐打斗等(李春旺等，2003；Clutton-Brocket al.,2006)。不同序位的动物通过改变集聚和调整标记行为、睾酮与雌二醇分泌变化、配偶选择等方式应对群居和等级的压力(Grahamet al.,2009)。麋鹿(Elaphurus davidianus)栖息于水、陆、湿地三大生境，生活史不同阶段形成了不同的稳定社群结构(张付贤等，2022)，如幼龄麋鹿群可通过不断模仿、学习采取不同的应对策略适应环境变化(李春旺等，2003；张付贤等，2022)，这个过程在麋鹿群体中等级始现；在亚成体阶段，种内个体间应对不同的生活压力，逐渐形成“隐形”的序位(Sih and Watters,2005；张付贤等，2022)；成年阶段，雄性麋鹿发情期激烈竞争交配资源，形成“金字塔”式等级序位(Wemmer and Watling, 1986；张付贤等，2022)，分为群主、挑战者和单身汉(Liet al.,2007)。

动物在生活史的不同阶段，因种内和种间资源竞争及栖息地等的不同，形成多样的性格(personali‐ty) (Gosling, 2001)、脾 气(temperament) (Réaleet al.,2007)、习性和应对策略(coping style)(Koolhaaset al.,2007)；有些研究为了避免动物行为拟人化的描述，如个性等，进而采用行为型(behavioral type,BTs) 来统一替代，并在此基础上提出行为综合征(behavioral syndrome,BS)理论，即用两个以上的跨时空行为型(个性)耦合演化来解释一些生态现象和生态问题(Sihet al.,2003,2004,2012;Sih and Wat‐ters,2005)。国内近年来开展了灵长类个性、东北虎(Panthera tigris altaica)个性(苏彦捷，2007)、警犬(Canis lupus familiaris)个性测量(丁晓麟等，2013)、圈养马麝(Moschus chrysogaster)个性偶联演化(孟庆辉，2014)、林麝(Moschus berezovskii) 胆量(Yanget al.,2021)、麋鹿胆量测定及马麝行为型格局与泌香量(孟庆辉，2014；周杨等，2018a，2018b)等的相关研究。尽管对动物胆量的相关研究进展很快，但目前尚未见到个性行为偶联演替及其生态意义的相关报道，本研究从麋鹿胆量和侵犯耦合的角度，对等级序位变化机制进行初步探讨。

针对这一问题，本文首先尝试规范麋鹿个体间胆量的测定，并对麋鹿生活史不同阶段等级序位形成与波动过程中，胆量和侵犯耦合的变化开展相关测试，并依此来分析麋鹿个体从幼年到成年序位跨越的策略，其结果对动物种群结构演替及麋鹿保护提供理论帮助。

1 研究方法

1.1 实验动物

选 取11 头 出 生 于2016 年3 月25 日 至4 月4 日的雄性麋鹿。11 头麋鹿同父、同饲养条件；按照出生时间佩戴耳标以阿拉伯数字进行编号。

1.2 行为型数据搜集

1.2.1 取样时间

2016年4—12月，2017—2019年1—5月，2020年1—9月每周一的09:00—11:00和14:00—16:00，持续追踪记录。本文年龄划分依据李春旺等(2000)，划分为幼体：出生后一周至角柄发育之前，时间为2016年4月—2017年12月；亚成体：角柄生长至性成熟之前，时间为2018年1月—2020年5月；成体：性成熟后，2020年6—9月首次发情。

1.2.2 行为流记录

行为流(behaviour flow)指行为的跨时空流动属性(Sihet al.,2003；孟秀祥等，2006)，本文对行为的跨时空流动特性进行赋值、编码与量化，记录行为发生的时间、地点、起因、经过和结果；分析行为型的有限多样化、行为型的可塑性、行为刚性与弹性、行为惯性及行为溢出等(孟庆辉，2014)。

1.2.3 交互行为记录

交互行为(interactive behavior)指行为交流与接收个体间所做出的状态响应(Sihet al.,2004；孟庆辉，2014)。本文以焦点行为取样(Focal sampling)和扫描行为取样(Scan sampling)法进行行为观察。主要记录行为发出者、行为动机、行为指向对象、接收者的行为判别、行为响应及持续时间等。所有观察由一人完成，以5 min不间断为一个行为取样单元，若个体走出视线，则取样中断(孟秀祥等，2006)。

1.3 粪样激素检测

每周一进行行为观察的同时对每头实验动物采集粪便样品(望远镜观察和肉眼观察相结合，早、晚各采集1次，每次采集10 g以上)，将每份样品分成3小份(各0.5 g)作为平行样，首先用福尔马林进行固定，然后加入90%乙醇10 mL，震荡混匀1 min，60℃水浴30 min，3 000 r/min 离心15 min，取上清液，加热至蒸干，加入1.5 mL 40%甲醇混匀，采用放射免疫试剂盒(北京北方生物技术研究所)进行粪样睾酮测定，用γ-计数器测定各样品沉淀的放射性计数，绘制剂量反应曲线，据此获得待测浓度，计算粪样激素含量(李春旺等，2000)。

1.4 胆量、侵犯与等级序位判定

本文对11 头雄性麋鹿分别进行追踪，依幼体、亚成体、成体进行计算和行为型判定。

1.4.1 行为多样性指数

计算样本行为流的多样性指数H (absolute di‐versity index)(孟秀祥等，2006)。计算公式：

式中fi为样本行为流中第i种行为的发生频次，f为每次取样观察记录的总频次。将个体的多样性指数区分为低行为多样性组(R < 0.3)、中行为多样性组(0.3 ≤R ≤0.4)和高行为多样性组(R>0.4)。

1.4.2 刻板行为发生频率

刻板行为在总行为数据中的发生频次及持续时间，表示刻板行为的表达频率(孟秀祥等，2006)。计算公式：

式中S1为刻板行为漫无目的地取食异物，S2为往返走，S3为狂奔，S4为凝视；fi为样本行为流中第i种行为的发生频次，f为每次取样观察记录的总频次。

1.4.3 非同步行为指数

指个体间的行为样本流的非同步化水平(孟秀祥等，2006)。计算公式：

式中Pi是行为同步指数，表示个体间行为频次和持续时间的协调一致性。

1.4.4 前摄行为指数

指样本行为流中前摄行为概率(孟秀祥等，2006)。计算公式：

式中Pi是动物自主启动的、稳定的主动适应环境变化，为试图改变自身处境，有意图性的行为；fi为样本行为流中第i种行为的发生频次，f为每次取样观察记录的总频次。

1.4.5 胆量的判定

本文在个体行为充分表达的基础上，将非同步行为中较早发生的判断为胆大(孟庆辉，2014)。行为充分表达的判断依据是：刻板行为频率较少，且行为多样性指数较高。具体方法如下：

(1)计算个体生活史阶段的指数：包括行为多样性指数、刻板行为发生频率、非同步行为指数和行为前摄指数；

(2)排序筛选刻板行为小于1%，行为多样性指数大于50%，非同步行为指数大于50%，前摄行为大于50%的个体；

(3)对行为流样本进行主成分分析，前20%的个体判定为胆大型个体，后20%的个体判断为胆小型个体，其余60%为中间型个体；

(4) 将行为多样性指数、刻板行为发生频率、非同步行为指数、行为前摄指数4 个指标求均值，换算个体的胆量指数。

1.4.6 侵犯的判定

在行为充分表达的基础上，结合攻击行为指数和亲和行为指数进行侵犯的判定(孟庆辉，2014)。具体方法如下：

(1) 计算每头动物的每个生活史阶段的指数：包括行为多样性指数、刻板行为发生频率、攻击行为指数和亲和行为指数4个指标；

(2)排序筛选刻板行为小于1%，行为多样性指数大于50%，攻击行为指数大于50%，亲和行为大于50%的个体；

(3)对行为流样本进行主成分分析，前20%的个体判定为侵犯个体，后20%的个体判断为亲和型个体，其余60%为中间型个体；

(4) 将行为多样性指数、刻板行为发生频率、攻击行为指数和亲和行为指数4个指标求均值，换算个体的侵犯指数。

1.4.7 个体等级序位的判定

依据实验动物之间发生防御、进攻、追击、威胁、取代、亲和时的总冲突频次和胜败次数，指数越大等级序位越高(孟庆辉，2014)。计算公式：

式中SDi指个体i的等级序位指数，Pij=n/N，Qij=1 −Pij，n代表个体i战胜j的次数，N代表i和j冲突的总频次。指数越大，代表等级序位越高。

1.5 数据统计及分析方法

采用Kolmogorov−Smirnov 检验数据的正态性，结合t检验分析睾酮水平与等级序位之间的关系；若数据呈非正态分布，则采用Mann WhitneyUtest检验两者间的关系。采用Spearman 相关分析检测胆量与侵犯耦合的相关性；显著性水平设定为P=0.05。对行为型数据，先计算行为多样性指数，进行泊松排布，然后结合主成分分析进行个性判定；所有数据分析均在SPSS 25.0进行。

2 结果

本研究的11 头麋鹿中，1 头成为鹿王，并成功交配(怀孕母鹿已于2021 年产仔)，2 头为挑战者，8 头为单身汉(本研究数据截止2020 年9 月)。行为型判定结果：幼体麋鹿判定为胆大型个体3头、胆小型个体3 头、中间型个体5 头；幼体麋鹿判定为侵犯个体3 头、亲和型个体3 头、中间型个体5 头。亚成体与成体麋鹿，采用相同的方法进行判定。

2.1 雄性麋鹿不同年龄段等级波动

麋鹿幼体处于等级序位的发育阶段，等级尚不明显(r= 0.027 5,P= 0.005 6)；亚成体麋鹿等级序位逐渐开始形成(r= 0.434 3,P= 0.630 0)；到了发情期，成体麋鹿通过打斗等形成了3个明显的等级(r= 0.864 4,P= 0.008 7)：分别是鹿王(5#)、挑战者(1#、6#)、单身汉(2#、3#、4#、7#、8#、9#、10#、11#)(图1)。

图1 雄性麋鹿不同年龄段等级序位形成. 幼体麋鹿1#~11#个体间未形成明显的等级；亚成体麋鹿1#、5#、6#等级序位呈上升状态；成年发情期麋鹿5#等级序位继续上升，成为鹿王Fig. 1 The rank development of male Père David’s Deer in different age groups. No rank was formed among the young 1#-11#;The rank of 1#,5#and 6#in sub⁃adult became rank increased;Adult 5#order continues to rise,then become the deer king

从幼体到亚成体麋鹿等级波动：5#、6#、7#、8#分别上升了2 个序位(胆量和侵犯耦合相关系数r=0.720 1,P=0.012 9)，3#、9#、10#分别上升了1 个序位(胆量和侵犯耦合相关系数r= 0.460 1,P= 0.001 7)，1#、11#等级序位没有发生改变(胆量和侵犯耦合相关系数r= 0.080 3,P= 0.005 4)，2#、4#分别下降9 个和4 个等级序位(胆量和侵犯耦合相关系数r=−0.596 4,P=0.006 6)。从亚成体到成体麋鹿等级波动：4 头雄性麋鹿等级序位上升(胆量和侵犯耦合相关系数r=0.852 3,P=0.000 3)，5#、6#分别上升了2 个序位(胆量和侵犯耦合相关系数r= 0.921 5,P= 0.011 2)，5#个体成为了鹿王，4#、7#分别上升了1个序位(胆量和侵犯耦合相关系数r= 0.791 1,P= 0.008 1)；2#、9#、10#、11#等级序位则未发生改变(胆量和侵犯耦合相关系数r= 0.482 9,P= 0.006 3)；1#、3#、8#分别下降了2 个、3 个和1 个等级序位(胆量和侵犯耦合相关系数r=0.251 7,P=0.003 5)(图2)。

图2 雄性麋鹿不同年龄段等级波动过程Fig. 2 The rank fluctuation of male Père David’s Deer in different age groups

2.2 雄性麋鹿胆量和侵犯耦合程度

在麋鹿不同年龄段，面临的资源压力不同，胆量和侵犯耦合程度不同，尤其是发情期麋鹿胆量和侵犯发生了较强的耦合，并伴随着等级序位的变化(图2)。幼体：胆量与侵犯耦合r= 0.461 3,P=0.039 1；亚成体：r= 0.120 6,P= 0.0424 1；成体：r=0.930 7,P=0.003 3(图3)。

图3 雄性麋鹿不同年龄段胆量和侵犯耦合指数Fig. 3 Boldness and aggression correlation of male Père David’s Deer in different age groups

幼体麋鹿胆量与等级序位呈正相关(r=0.207 7,P=0.038 6)；侵犯与等级序位呈负相关(r=−0.457 9,P=0.026 4)；胆量和侵犯耦合与等级序位呈负相关(r=−0.111 8,P=0.018 3)(表1)。粪样睾酮水平与等级序位呈正相关(r=0.860 7,P=0.005 5)。

亚成体麋鹿胆量与等级序位呈正相关(r=0.376 7,P= 0.041 1)；侵犯与等级序位呈正相关(r=0.442 8,P=0.037 4)；胆量和侵犯耦合与等级序位呈正相关(r= 0.414 7,P= 0.028 9)。粪样睾酮水平与等级序位呈正相关(r= 0.845 7,P=0.004 4)(表1)。

成体麋鹿胆量与等级序位呈正相关(r=0.941 5,P= 0.002 1)；侵犯与等级序位呈正相关(r= 0.818 3,P= 0.007 2)；胆量和侵犯耦合与等级序位呈正相关(r= 0.917 9,P= 0.002 6)。粪样睾酮水平与等级序位呈正相关(r= 0.954 6,P= 0.001 8)(表1)。

表1 麋鹿胆量、侵犯与等级序位发育Table 1 Relationship between boldness,aggression and rank development in male Père David’s Deer

续表1 Continued from table 1

3 讨论

本文对11 头雄性麋鹿，从幼体到成体进行持续追踪观察，有4头麋鹿等级序位持续跃升，可能是通过胆量与侵犯耦合的策略实现；2 头麋鹿从幼体到成体发生等级序位持续下降，可能跟其母亲死亡较早有关，其中1 头麋鹿2018 年冬生病1 次，也可能与其侵犯行为和体重增速不匹配有关。

3.1 胆量和侵犯耦合与等级之间的关系分析

幼体麋鹿胆量和侵犯耦合与等级序位发育呈负相关，可能因幼体麋鹿的侵犯较强对等级序位发育不利。亚成体麋鹿胆量和侵犯耦合促进等级序位的定型，此期等级序位已基本形成，但保持着较低的侵犯。发情期麋鹿胆量和侵犯耦合与等级序位的强烈波动呈正相关；对于季节性繁殖的鹿类，发情季节睾酮分泌显著增加，可驱动胆量和侵犯发生较强耦合，促使麋鹿的等级序位发生较大波动。这与其他鹿类动物的研究结果一致，如圈养的幼体獐(Hydropotes inermis) 序位与侵犯频率呈负相关(Maugetet al., 2007)；泌香期间，圈养马麝(Moschus chrysogaster) 也保持较低的侵犯(周杨等，2018b)。

3.2 不同个体等级波动分析

从幼体到亚成体麋鹿等级序位波动情况为：3#、5#、6#、7#、8#、9#、10#等级 序 位上升；2#、4#等级序位下降；1#、11#等级序位没有发生改变。从亚成体到成体麋鹿等级序位波动情况为：5#、6#、4#、7#等级序位持续上升，其中5#个体成为了鹿王；2#、9#、10#、11#等级序位则未发生改变；1#、3#、8#等级序位发生了下降。由此可以看出，胆量和侵犯耦合紧密时促进麋鹿等级序位的上升，两者耦合松散时等级序位几乎没有变化，两者解耦合时伴随着麋鹿等级序位的下降。这与其他灵长类动物研究结果相吻合，如黑脸长尾猴(Cercopithecus aethiops)未成年等级序位上升与胆量呈正相关(苏彦捷，2007)；雄性黄山藏酋猴(Macaca thibetana) 交配期序位下降与强侵犯相关(陈燃等，2008)等。

3.3 粪样睾酮水平与等级序位的关系

动物的等级序位和社群冲突与性激素水平密切相关。本研究结果显示，幼体麋鹿粪样睾酮水平与等级发育呈正相关；亚成体麋鹿粪样睾酮水平与序位形成呈正相关；成体麋鹿粪样睾酮水平与序位波动间呈正相关。因此，麋鹿等级序位的发育、定型及波动与粪样睾酮水平呈正相关，由于动物体内睾酮水平的波动，导致胆量和侵犯耦合程度变化，直接影响动物等级序位的升降。这与其他动物研究结果一致，如非洲黑脸长尾猴等级序位高低与雄激素水平呈正相关(苏彦捷，2007)；圈养獐侵犯频率与雄激素分泌呈正相关(Maugetet al., 2007)；雄性蹄兔(Procavia capen‐sis)、雌性山羊(Capra hircus)和圈养八齿鼠(Abro‐comidae) 序位和侵犯冲突强度与睾酮水平正相关(Koren and Geffen, 2009)；雄性黄山藏酋猴交配期粪睾酮水平与攻击频次正相关(陈燃等，2008)等。

麋鹿在不同年龄段等级序位发生不断的变化，尤其是争夺交配资源时，序位波动尤为显著(张付贤等，2022)。本文尝试用行为型耦合来解释等级序位变化，既丰富了等级序位变化的理论，又探讨了序位波动的机制，为鹿科动物社群和社会关系网络研究提供了思路和可靠依据。