四川羚牛和水鹿在舔盐过程中警戒行为的对比分析①

叶 平，严新巧，刘成龙，龙 梅，王 敏，王鹏彦，管 晓

(1.四川卧龙国家级自然保护区管理局，四川 阿坝 623006；2.四川托普信息技术职业学院，四川 成都 611743；3.重庆依科斯辉环保工程有限公司，重庆 400010)

警戒行为是动物对群体内部或外部刺激的行为反应，主要表现为抬头环视或凝视周围环境[1]，是动物对生存环境的风险或潜在风险的一种行为反应[2]，具有反捕食和社会性监视功能。动物警戒行为分为两个因素，一个是内部因素，主要包括个体的年龄、性别、所处空间位置和群体大小等；一个是外部因素，主要包括捕食风险和人类活动的干扰[3]。研究表明：动物的警戒行为受到多种因素的影响。在季节上，鹅喉羚夏季时雌性的警戒行为显著高于雄性，在春、秋和冬季时雄性的警戒行为则高于雌性[4]。在性别上，不同的动物结果不一样，雄性藏原羚警戒行为的时间显著高于雌性，马鹿则是雌性警戒行为的时间高于雄性。在空间上，白唇鹿个体位于边缘的警戒水平高于群体中心[5]。研究方法上，国内外主要采用望远镜进行焦点动物取样法[4,6]和红外相机监测法[7-8]。其中红外相机技术在野生动物领域中广泛应用于物种监测。这两种方法在数据采集上受地理、自然条件影响，监测范围较小，很难持续24 h获取同一位置出现的野生动物视频资料进行研究。

警戒行为可以侦察潜在的捕食者、防御捕食者的攻击，是动物重要的反捕食策略之一[9]。警戒行为在食物资源竞争和领地捍卫等方面均发挥着重要作用，但国内对警戒行为的研究才刚刚开始。然而，研究对象生活条件多是圈养[10-12]或半圈养环境[13-15]。远程视频监控系统扩大了监控范围，有效地捕获同一点位动物变化信息，延长了视频监测时间，更好地持续分析动物的活动节律。本研究通过远程视频监控系统，对四川卧龙国家级自然保护区管理局臭水观察点的野生四川羚牛和水鹿在舔饮盐井水过程中的警戒行为展开对比研究，对比分析其日活动节律及不同性别、年龄、季节和群体等在舔饮盐井水过程中的警戒行为活动规律，探究四川羚牛和水鹿共同在臭水观察点时其警戒行为的特殊性，拟为科研人员和老百姓在保护区遇到这两大型有蹄野生动物时，在警戒预判和防御措施方面提供决策依据，同时为大熊猫及其伴生动物生态系统的保护和研究提供基础数据和保护策略。

1 研究概况

1.1 研究对象

羚牛(Budorcastaxicolor)是一种大型牛科动物[16-17]，其成兽体重200～600 kg，全身长约2 m，肩高1.3～1.4 m，是我国Ⅰ级重点保护动物[18-19]，有秦岭亚种、四川亚种、指名亚种和不丹亚种4个亚种，特别是前两种为我国特有动物[20-22]。羚牛是一种季节性迁徙的动物，主要栖息于海拔1 500～4 500 m[23]，以采食植物的嫩叶为主，还有啃食树皮的习性，是广食性的植食动物[24]，卧龙分布着一定数量的四川羚牛(Budorcastibetanus)。水鹿(Rusaunicolor)属于大型鹿科动物之一,体重80～200 kg，体长1.2～1.8 m，肩高1.0～1.3 m[25]，是国家Ⅱ级重点保护野生动物[26]。中国共有4个亚种，分别是四川亚种、马来亚种、海南亚种和台湾亚种，其中四川亚种仅分布于四川和青海。主要采食鲜嫩植物[27]，啃食树皮[28]，还采食竹叶[29]。羚牛和水鹿均是大型植食性动物，属于易危(VU)级别，具有舔盐习性[30]，是大熊猫同域分布主要的伴生动物[31]。

1.2 研究区域

四川卧龙国家级自然保护区(30°45′～31°25′N，102°52′～103°24′E)始建于1963年，是我国建立最早的以保护大熊猫及森林生态系统为主的综合性自然保护区之一，是2006年7月世界遗产大会批准列入世界自然遗产名录的“卧龙·四姑娘山·夹金山脉”四川大熊猫栖息地最重要的核心保护区。保护区东西52 km，南北62 km，总面积达2 000 km2。保护区是典型的成都平原向青藏高原过渡地带，高山峡谷、生态系统类型多样[32]。保护区内主要河流有皮条河、下河、西河和中河，河流两侧发育各级支流，形成树枝状水系[33]。海拔1 150～6 250 m，植被从低到高依次为常绿阔叶林、常绿—落叶阔叶混交林、落叶阔叶林、针阔叶混交林、亚高山针叶林。森林分布的海拔最高可达3 800 m，以上则为高山灌丛、高山草甸及高山流石滩稀疏植被带。保护区动物资源丰富，保存了不少古老孑遗物种和特有物种，已发现植物4 000多种，动物2 000多种[34]，有脊椎动物450余种[35]，国家I级重点保护野生动物15种，II级重点保护野生动物57种。扭角羚、水鹿、林麝、中华鬣羚、斑羚等在保护区内有着较大的种群数量，其中扭角羚的种群数量多达400余头，水鹿有600余头，常成群结队觅食活动[36]。大型有蹄类动物通常在涵盖各种栖息地类型、面积较大的区域进行季节性活动[37]。

四川卧龙国家级保护区“五一棚”野外生态观察站，海拔为2 033～3 624 m，平均坡度20°～30°，面积36 km2。植被类型从低到高依次为落叶阔叶林、针阔混交林、亚高山暗针叶林和高山灌丛等[33]。该区域承担着大量生态和野生动物研究工作，在国际上也拥有较高的知名度和影响力。“五一棚”臭水点位于103.17416°E，30.99126°N，海拔2 540 m，沿河50 m距离范围内分布着大小不同6个天然盐井出水口(分别编号1～6号)，从地表渗出水中富含浓度较高的硫化物和矿物质，因人未靠近就能闻到浓烈的臭鸡蛋味道，因而被当地老百姓取名为“臭水”，是四川羚牛和水鹿等野生动物重要的盐分和矿物质补给点[38]。

2 材料与方法

2.1 行为数据的获取与统计

采用远程视频监控系统(海康2DF8431)，将其固定在距离动物饮水活动区约30 m开阔地带的监控抱杆10 m处，监控头具有红外照明摄像功能，通过云台远程调整监控角度和焦距。选取四川羚牛最喜饮用的3号天然盐井，通过摄像头变焦适度拉近动物活动区域，获取比较清晰的图像数据，以有效区别四川羚牛性别和年龄。观察取样范围占地面积150 m2(10 m×15 m)。通过光纤链接，将视频信号传至卧龙视频监控系统平台，利用海康视频监控软件iVMS-4200电脑客户端跟踪监测，以回放方式获取该区域四川羚牛行为的视频记录。

数据收集时间为2017年6月至2018年5月，由同一人回放视频录像。监控录像以15 min为抽样间隔，采用瞬时扫描法记录在该时间节点中视频里出现的四川羚牛和水鹿数量，按性别和年龄分群统计其在监控样地内的数量及行为；共同出现四川羚牛和水鹿时，采用重点目标查询法，跟踪观察其行为反应，并记录其发生警戒行为后的行为类型和示警行为等。

2.2 个体识别

参照相关的年龄划分办法[18,39-40]，将四川羚牛和水鹿分别划分成年雌性、成年雄性、亚成体雌性、亚成体雄性和幼体5个组群(表1)。

表1 四川羚牛和水鹿的个体识别划分标准Tab.1 Individual identification and classification criteria of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor

2.3 行为谱的定义

参照赵钢等[41]行为类型分类，重点研究四川羚牛和水鹿的警戒行为，故将其行为分成了警戒和其他两大类型，其中其他包含饮水、休息、反刍、移动、哺乳、修饰、互动和排尿8种行为模式，警戒行为指站立抬头(头高于肩耳)环视或凝视周围环境，耳朵转动搜寻环境中声音的行为。

2.4 数据分析

2017年6月至2018年5月，获得了17 837只次野生四川羚牛和15 663只次野生水鹿出现在卧龙臭水观察点的记录。

1)将四川羚牛和水鹿分成了5个组群，按两种行为分别累计只次，用Excel软件计算其同类型各自的行为累计只次与该类型全年累计只次相除后乘以100%，从而得出不同类型野生羚牛或水鹿该行为的活动频率。

2)将四川羚牛和水鹿按性别(雌性和雄性)、年龄(成体、亚成体和幼体)和季节(春季3—5月、夏季6—8月、秋季9—11月和冬季12月至次年2月)不同分类形式，按两种行为分别累计只次，再将警戒行为累计只次与对应全年累计只次相除后乘以100%，从而得到不同性别、年龄、季节情况下两种动物的警戒行为规律。

3)将四川野生羚牛和水鹿分成5个不同的种群大小(1～3只、4～6只、7～9只、10～12只和>12只)，按两种行为分别累计羚牛只次，将警戒行为与各自种群1年累计总只次相除后乘以100%，得到羚牛种群大小与警戒行为的对比表，再分析不同类型、不同种群行为的规律和特殊性。

4)将15 min为时间节点的四川羚牛和水鹿分别整合成1 h为时间段的统计数据，将1 d分成24 h，每个时刻羚牛和水鹿各自的警戒行为累计只次除以该时刻全年羚牛和水鹿分别累计只次后乘以100%，从而得出羚牛和水鹿的日活动规律。

3 结果分析

3.1 羚牛和水鹿警戒行为的活动规律

对卧龙臭水观察点四川羚牛和水鹿为期1年警戒行为的观察结果表明：17 837只次羚牛行为中，成年雌性所有行为累计7 287只次，其中，警戒行为37只次，占0.51%；成年雄性所有行为累计5 382只次，其中，警戒行为9只次，占0.17%；亚成体雌性所有行为累计1 724只次，其中，警戒行为7只次，占0.41%；亚成体雄性所有行为累计1 322只次，其中，警戒行为1只次，占0.08%；幼体所有行为累计2 122只次，其中，警戒行为0只次。15 663只次水鹿行为中，成年雌性所有行为累计9 527只次，其中，警戒行为1 379只次，占14.47%；成年雄性所有行为累计2 331只次，其中，警戒行为98只次，占4.20%；亚成体雌性所有行为累计2 405只次，其中，警戒行为233只次，占9.69%；亚成体雄性所有行为累计805只次，其中，警戒行为69只次，占8.57%；幼体所有行为累计595只次，其中，警戒行为23只次，占3.87%。由此可见，四川羚牛和水鹿在舔盐过程中警戒性最高的是成年雌性，随后依次是亚成体雌性、成年雄性、亚成体雄性、幼体；水鹿的警戒频率明显高于羚牛(表2)。

表2 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为的活动规律Tab.2 Activity law of vigilance behavior of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor during salt licking

3.2 年龄、性别和季节因素对羚牛和水鹿警戒行为的影响

通过对四川羚牛和水鹿不同性别在舔盐过程中警戒行为的分析发现：雌性羚牛的警戒行为累计发现44只次，是其所有行为累计9 011只次的0.49%；雄性羚牛的警戒行为累计发现10只次，是其所有行为累计6 704只次的0.15%。雌性水鹿的警戒行为累计发现1 612只次，是其所有行为累计11 932只次的27.63%；雄性水鹿的警戒行为累计发现167只次，是其所有行为累计3 136只次的10.52%。由此可见，雌性的羚牛和水鹿比雄性的羚牛和水鹿具有更高的警觉性(图1)。

图1 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为的性别差异

通过对四川羚牛和水鹿不同年龄在舔盐过程中警戒行为的分析发现：17 837只次羚牛行为中，成体所有行为累计12 669只次，其中，警戒行为46只次，占0.36%；亚成体所有行为累计3 046只次，其中，警戒行为8只次，占0.26%；幼体所有行为累计2 122只次，其中，警戒行为0只次。15 663只次水鹿行为中，成体所有行为累计11 858只次，其中，警戒行为1 477只次，占12.46%；亚成体所有行为累计3 210只次，其中，警戒行为302只次，占12.46%；幼体所有行为累计595只次，其中，警戒行为23只次，占3.87%。由此可见，羚牛和水鹿均是成体的警惕性最高，其次是亚成体，最后是幼体(图2)。

图2 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为的年龄差异Fig.2 Age differences of vigilance behavior between Budorcas tibetanus and Rusa unicolor during salt licking

通过对四川羚牛和水鹿不同季节在舔盐过程中警戒行为的分析发现：羚牛警戒行为在春季累计发现4只次，占其春季所有行为累计8 250只次的0.05%；在夏季累计发现24只次，占其夏季所有行为累计4 983只次的0.48%；在秋季累计发现21只次，占其秋季所有行为累计4 388只次的0.48%；在冬季发现5只次，占其冬季所有行为累计216只次的2.31%。水鹿警戒行为在春季累计发现473只次，占其春季所有行为累计4 487只次的10.54%；在夏季累计发现264只次，占其夏季所有行为累计1 982只次的13.32%；在秋季累计发现624只次，占其秋季所有行为累计6 795只次的9.18%；在冬季累计发现423只次，占其冬季所有行为累计2 399只次的17.63%。由此得出，羚牛和水鹿警戒行为有一定的季节性，其在冬季的警戒行为占比最高(图3)。

图3 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为的季节差异Fig.3 Season differences of vigilance behavior between Budorcas tibetanus and Rusa unicolor during salt licking

3.3 种群大小对羚牛和水鹿警戒行为的影响

由于供电或传输故障等原因，1年内实际观察到有四川羚牛出现天数318 d，15 min固定时间抽样统计获得17 837只次羚牛和15 663只水鹿的个体统计。从数据统计来看，种群大小为1～3只时，观察到羚牛的次数为1 952次，占羚牛观察总次数的48.84%；观察到水鹿的次数为4 330次，占水鹿观察总次数的73.76%；羚牛和水鹿的警戒行为频率分别为0.85%和17.91%。种群大小为4～6只时，观察到羚牛的次数为1 079次，占27.00%；观察到水鹿的次数为1 262次，占21.50%；羚牛和水鹿的警戒行为频率分别是0.31%和6.54%。种群大小为7～9只时，观察到羚牛的次数为612次，占15.31%；观察到水鹿的次数为258次，占4.40%；羚牛和水鹿的警戒行为频率分别为0.15%和2.56%。种群大小为10～12只时，观察到羚牛的次数为258次，占6.45%；观察到水鹿的次数为20次，占0.34%；羚牛和水鹿的警戒行为频率分别为0.04%和1.45%。种群大小>12只时，观察到羚牛的次数为96次，占2.40%；观察到水鹿的次数为0次；羚牛和水鹿的警戒行为频率均为0%。由此可见，野生四川羚牛和水鹿观察次数和警戒频率随着种群数量的增加反而减少，即种群数量与观察次数和警戒频率成反比(表3)。

表3 四川羚牛和水鹿的种群大小与观察频次、累计只次和警戒频率关系Tab.3 Population size,observation frequency,cumulative number and alert frequency of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor

3.4 羚牛和水鹿警戒行为的日活动规律

通过统计每天24个时间段的四川羚牛和水鹿出现的只次，显示羚牛和水鹿有明显的日活动规律。6 ∶00—8 ∶00羚牛和水鹿相继离开；8 ∶00—18 ∶00羚牛较少，水鹿几乎不出现；18 ∶00—23 ∶00羚牛逐步增加，水鹿却急剧增加，23 ∶00—6 ∶00羚牛在数量上保持相对稳定，水鹿却急剧减少(图4)。

图4 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为日累计只次Fig.4 Cumulative vigilance behaviors of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor during salt licking

四川羚牛和水鹿警戒行为的日活动规律明显，羚牛全天各时刻花在警戒行为上的频率不足1%，22 ∶00和2 ∶00羚牛警戒行为活动频率排在前二位，分别是0.73%和0.72%；水鹿全天大部分时刻具有警戒行为，10 ∶00和12 ∶00警戒行为活动频率最高为50%,其次是15 ∶00警戒行为活动频率为33.33%。因此，水鹿无论是白天还是晚上均比羚牛更警戒(图5)。

图5 四川羚牛和水鹿舔盐过程中警戒行为日活动频率Fig.5 Vigilance behaviors daily frequency of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor during salt licking

3.5 羚牛和水鹿共同出现时的警戒行为情况

通过筛选出1年中共同出现四川羚牛和水鹿时的情况，分别统计出235条羚牛和水鹿的记录，羚牛共有437只次，占羚牛总数的2.45%；水鹿共有1 780只次，占水鹿总数的11.36%。羚牛发现了4次警戒行为，分别是成年雌性3次，成年雄性1次；水鹿发现了346次，分别是成年雌性63次，成年雄性276次和亚成体雌性7次。从警戒频率来对比发现，水鹿的警戒频率高于羚牛，且无论是羚牛还是水鹿均是成年雌性具有最高的警戒性，其次是成年雄性(表4)。

表4 四川羚牛和水鹿共同出现时的累计只次和警戒频率Tab.4 Cumulative number and vigilance frequency of Budorcas tibetanus and Rusa unicolor appeared together

通过整理羚牛发生警戒行为时的特殊情况，发现水鹿只数大于羚牛时或者水鹿正在发生移动行为时，羚牛会有很高的警惕性并离开，与水鹿保持安全距离(表5)。

表5 四川羚牛和水鹿共同出现时羚牛发生警戒行为的情况Tab.5 Vigilance behavior of Budorcas tibetanus appeared together with Rusa unicolor

4 讨论

4.1 等级序位

四川羚牛和水鹿在舔盐过程中具有等级序位，体型越大，往往抵御捕食者的能力越强，在群体中具有更高的等级序位，占领盐场有利点[42]，警戒的投入越少；体型越小，抵御捕食者的能力越弱，警戒的投入越多[9]。这是因为警戒行为最重要的功能为探测外界风险。通过前面数据分析发现，四川羚牛和水鹿无论在季节、年龄、性别、群体大小上，还是日活动节律均体现了这点，即各种类型的水鹿与羚牛对比，水鹿的个体比羚牛的个体小，导致水鹿在不同因素下的警戒性比羚牛高很多。一方面，在体型上，水鹿比羚牛个体小，羚牛体型更大，有更强壮的角，比水鹿更有安全感；另一方面，水鹿在听力上比羚牛更好，这是因为水鹿喜欢安静，听觉、视觉和嗅觉均非常灵敏[43]。

4.2 集群行为

动物通过集群降低个体警戒时间，从而增加采集等行为时间，这种现象被称为“群体效应”[4]。李忠秋[9]认为普氏原羚、藏原羚和麇鹿3种有蹄类动物中均存在明显的集群效应。集群的目的是为了减少捕食的风险，提高采集质量，从而获得更大的生存机会[24]。群体大小对个体警戒水平存在显著影响[44-45]。在本次研究种群大小对警戒行为的影响中发现，种群大小为1～3只时，四川羚牛和水鹿的警戒行为频率分别为0.85%和17.91%；种群大小为4～6只时，其警戒行为频率分别为0.31%和6.54%；种群大小为7～9只时，其警戒行为频率分别为0.15%和2.56%；种群大小为10～12只时，其警戒行为频率分别为0.04%和1.45%；种群大小>12只时，其警戒行为频率均为0%。其次，在野生四川羚牛和水鹿警戒行为的日活动节律中发现，水鹿警戒频率最高(50%)时，其只数仅为2只。

季节性因素对四川羚牛和水鹿警戒行为的影响中发现，在冬季时，羚牛有216只次，仅占1.21%，是各季节中占比最低的，然而警戒频率却最高(2.31%)；水鹿有2 399只次，占15.32%，是季节占比中的第三位，比第四位(12.65%)多2.67%。统计水鹿冬季分群情况发现，种群大小多为1～3只，4～5只较少，未发现种群大小在6只及以上的，冬季水鹿也主要以小群方式聚集在臭水观察点。

在野生四川羚牛和水鹿共同出现时的警戒行为情况中，发现虽然羚牛的个体比水鹿更为强壮，但当羚牛为“独牛”时，会有很高的警惕性并离开。可见，野生四川羚牛和水鹿，随着种群数量的减少，警戒频率增加，即种群数量与警戒频率成反比。杨洋等[46]也认为灰鹤群体和个体的警戒力均随群体增加而降低。这与刘明冲等[38]群体越大，警戒投入越低的结论一致。

4.3 防御行为

赵序茅[47]认为旱獭的防御能力是一流的，懂得“敌进我退”。羚牛具有防御行为[24,48]，也具有攻击伤人行为[49]。其防御行为模式分为发现行为、警觉行为、示警行为、御敌行为。其中御敌行为主要有聚集、护幼、威吓、攻击和逃跑[42]。臭水观察点的四川羚牛和水鹿远离人为干扰，常成群地到此舔饮盐井，其警戒对象主要来源于同伴或对方，在御敌行为上没有发现攻击和逃跑的方式，主要有聚集、护幼、威吓、走开(离开)。水鹿的防御行为与羚牛相同，在国内外也末曾发现伤人事件，臭水观察点的四川羚牛和水鹿在躲避危险时，离开是其主要的御敌行为。同时具有羚牛和水鹿的235条记录中，发现4次羚牛警戒行为中，水鹿靠近时，羚牛警觉后选择离开，并未攻击体型小的水鹿，但在视频观察过程中偶见羚牛和水鹿出现断角，或者羚牛脚受伤的情况，因监控范围所限，不能确定是否是羚牛与水鹿间发生争斗或繁殖争斗导致的[50]。房继明[51]也认为动物体的生存和繁衍，均需要保护好食物、窝巢及配偶，当同种动物或异种动物之间对有限的共同资源有相同需求时，就会发生种内或种间的竞争。臭水观察点出现的羚牛和水鹿既有种外竞争(羚牛和水鹿间)，也有种内竞争(牛群或鹿群内部)。通过1年的观察研究，发现水鹿单独出现的记录有5 635条(96%)，羚牛单独出现的记录有3 762条(94.12%)，其共同出现的记录只有235条，这也反应了羚牛和水鹿具备一定的思考能力[38]，避免发生直接的领域竞争冲突，其防御行为是逃离，等对方离开后再到臭水观察点的盐井周围舔食盐浆，补充盐份。

卧龙保护区虽以保护大熊猫、雪豹等旗舰物种而闻名，但适当的保护策略不仅应侧重于大熊猫的保护，还应扩展到同域物种的保护[52]。羚牛和水鹿是大熊猫同域分布的珍稀动物。卧龙自然保护区存在的天然盐井是羚牛、水鹿等有蹄食草动物补充盐分的重要资源，它们会随季节变化而定期集群在不同的盐井舔饮盐水。通过对野生四川羚牛和水鹿在舔饮天然盐井过程中的警戒行为的对比分析，深入了解了野生羚牛和水鹿的防御方式是离开，当野外科研工作人员遇到这两大型野生动物时，要保持安全距离，清楚羚牛和水鹿不会主动攻击人类，这对于保护人类的人身安全、加强和保护天然盐井及周边区域具有重要的指导的意义。