植物挥发物防御食草动物取食的研究进展

张小玲 罗会兰 秦 燕

（兴义民族师范学院 生物与化学学院， 贵州 兴义 562400）

植物在长期的进化过程中对植食性昆虫的取食形成了成熟的防御系统，植物的防御系统可以分为组成性防御和诱导性防御[1]，组成性防御是植物本来存在、阻止植食性昆虫取食的防御机制，如表皮毛、蜡质叶片和刺；诱导性防御是植物被昆虫取食后被诱导产生的，是植物自我保护的防御系统。植物的防御体系还可分为直接防御和间接防御，直接防御是指植物产生一些次生代谢产物进行直接防御，对昆虫具有趋避、毒性或抑制消化等作用；间接防御指植物向天敌提供生存场地和食物资源以及搜索定位信号（信息介导）。比如，植物会分泌花蜜露（如荞麦、向日葵、桂花等）吸引寄生蜂、瓢虫等害虫的天敌聚集在蜜腺附近守卫，以减少植食性昆虫的取食。信息介导的定位信号是指植物被昆虫取食后释放大量的植物挥发物，以此来吸引捕食者和寄生蜂，降低被侵害程度[2]。

昆虫在取食植物时，对植物造成机械损伤同时昆虫唾液分泌物（OS，包括唾液和反流物）会引发植物自身的系统性防御。植食性昆虫的唾液分泌物、产卵液和体内的活性分子都会引起植物的防御反应，其中脂肪酸-氨基酸结合物（FACs）是从甜菜夜蛾幼虫唾液分泌物中分离得到的[3]，昆虫口器取食植物时释放的唾液分泌物会诱导植物释放挥发物，每种植物释放的挥发物质不同，所导致的功效也不同。植物与害虫、天敌系统的研究表明，植食性昆虫会通过植物所产生的挥发物质确定是否要取食，会根据植物的种类和天敌种群密度，调整其产卵行为；昆虫天敌也会根据挥发物等化学信息物质来寻觅昆虫，周围的植物也能收到这些挥发性信号，从而开启植物之间的防御反应[4]。

一、植物挥发物的种类

植物生长发育过程中各种器官（叶、茎、花、果实等）会不停地向周围环境中释放各种挥发性物质（VOCs）。挥发性物质的组分包括：碳氢化合物（如萜烯）及其含氧化合物（如醇、醛、酸等）[1]。不同种类植物释放的挥发性物质不同，如桉树主要释放C5H8（异戊二烯），松树释放单萜[3]。挥发性物质除了参与自身的生命活动外，还能诱发临近同种植物产生防御反应，防止被食草动物取食或吸引食草动物的天敌。

植物被食草动物取食时，释放的植物防御性挥发物主要成分大多是萜烯类化合物，能够被植物、食草动物和天敌所识别，抵抗昆虫侵害。各种植物挥发物释放到大气中会被不同程度地分解，因此植物挥发物的组成会根据被取食植物和接受者之间的距离而改变，昆虫的天敌如寄生蜂，会根据其感知到的植物挥发物来定位它们的猎物[3]。

（一）植物花香挥发物

植物为吸引昆虫传粉或者种子的传播，会释放出花香挥发物或果实挥发物等有香气的气体，不同花香或果香挥发物成分可以吸引不同的昆虫，如吸引蛾类昆虫传粉的植物会释放大量的苯环类挥发物，萜烯类和含氮挥发物较少，吸引蝙蝠传粉的花朵则释放含硫挥发物。另外，已经完成授粉的植物会改变其释放的挥发物而避免授粉者反复来访，而引导其访问未授粉的植物[5]。许多花香气味还具有抗微生物以及趋避非传粉昆虫的功能，从而保护植物繁殖器官。然而，植物挥发物有时又能被害虫识别利用，如绿盲蝽喜食花蜜，会利用不同植物散发的花香在其开花时间进行花蜜取食。有研究表示，昆虫取食会改变花香挥发物的释放，从而降低对传粉昆虫的引诱力，例如植物芫菁被害虫取食后，释放的挥发物会发生变化，更多的用来吸引天敌，却降低了对传粉昆虫的吸引力。为了避免这种情况发生，植物会开放更多花朵来补偿[6]。因此，传粉生物的作物可能释放非最优挥发物，以平衡对传粉昆虫的吸引和对害虫的防御。

（二）防御挥发物

植物被害虫取食后，会释放20-200种混合组分形成的挥发物，这些虫害诱导挥发物主要由叶、茎或根等器官释放，在植物防御中发挥重要作用[7]。植物能识别食草昆虫引起的机械损伤的类型，如产卵或者取食（口腔分泌物）所造成的机械损害或来自虫体本身的诱导物，从而释放特异的挥发物，对周围环境产生影响，如松叶蜂的产卵分泌物能诱导松树释放更多萜烯类挥发物并减少乙烯的释放量[1]。为了回应来自邻近植物（同种或异种）的挥发物信号，接收信号的植物对食草动物的防御能力增强。

防御挥发物的成分包含醛类、醇类、酯类化合物、烷烃化合物等。根据性质不同可分为两类：一种是非特异性防御挥发物，主要指植物被食草节肢动物取食后诱导产生的挥发性化合物，如常见的脂肪酸衍生物，称为绿叶挥发物（GLVs）。正常的植株一般很少释放绿叶挥发物，只有受到虫害或者环境胁迫时才会诱导产生[8]。另一种是特异性防御挥发物，主要由挥发性萜烯（单萜和倍半萜碳氢化合物及其衍生物）、含氮化合物、水杨酸甲酯和吲哚组成[3][9]。

植物释放的挥发性物质中包含昆虫的种类、龄期、密度等信息，其天敌可根据这些信息鉴别植食性昆虫的种类，调整其防御行为，如草地贪夜蛾的幼虫可以根据玉米释放的萜类挥发性物质确定玉米的位置、柳蓝叶甲能够利用柳树叶片释放的挥发性物质进行种群的再堆积行为；美洲黑杨中挥发物可作为植物间信号启动正常植物的防御信号途径和防御基因的表达；玉米释放的吲哚能够引发相邻植株处于警备状态[3]。此外，植物挥发物还能够被寄生性杂草利用，进行寄主植物的搜索和定位。以上例子表明：植物挥发物通过改变食草动物的生理行为调节它们之间的相互作用，同时食草动物也会根据植物的防御做出反应，根据其经验和环境条件调整自身的行为应对天敌，如某些毛毛虫可以通过摄入高水平的植物毒素来抑制体内寄生虫的发育进行自我药疗[10]。

二、植物挥发物的成分

（一）萜类挥发物

萜类挥发物属于一大类有机化学物质，是植物挥发物的主要成分之一。萜类化合物可以吸引各种食草动物的天敌，许多植物被食草动物攻击后其萜类化合物都会升高并能吸引食草动物的天敌。虫咬引诱植物释放的萜类化合物比正常植物挥发物的种类和含量高，但机械损伤不能诱导萜类化合物的释放。萜类化合物的释放时间较晚，一般在植物接受刺激后180分钟后才开始释放[11]。萜类化合物是植食性昆虫取食植物后诱导植物产生的重要挥发物，但是同种植食性昆虫的取食并不引起植物萜类化合物释放量的增加[12][13]。

（二）脂肪酸衍生物

脂肪酸衍生物一般由C6化合物组成，包括醇、醛和酯，是植物体内普遍产生的挥发物，也称为绿叶挥发物，因其携带有叶片的气味而得名[4]。早期的文献报道认为它只是伤（wounding）诱导信号，后来的研究发现虫咬也可刺激其释放，它可以通过多种途径合成，一般叶片受损伤或者虫咬后几分钟就可释放，被认为是早期的调控信号[14]。绿叶挥发物作为系统性防御信号可提高植物的抗虫性，如番茄接收到邻近被虫咬番茄释放的绿叶挥发物顺-3-己烯醇后，可产生对昆虫有毒性的物质，从而提高自身的抗虫性[5]。研究表明脂肪酸衍生物还具有明显的抗菌作用：如大豆的挥发性组分（E）-2-乙烯醛、（E）-2-壬烯醛、（Z）-3-壬烯醛和（E）-4-羟基-2-壬烯醛等对刺盘孢、齐整小核菌和立枯丝核菌等大豆病原真菌的生长有抑制作用；玉米挥发性组分中的正葵醛、乙烯醛和辛烯醛等对曲霉菌也有明显的抑制作用。

（三）吲哚类化合物

吲哚类化合物也是植物体内产生的一种挥发性物质。在水稻、玉米和棉花被昆虫取食后都会释放大量的吲哚类化合物，吲哚化合物可以吸引大眼蝽捕食者和一些膜翅目昆虫并能调节其他挥发物的释放。吲哚挥发物释放比脂肪酸衍生物晚，如在玉米中，一般在刺激后45分钟开始释放，在3小时后达到高峰，吲哚的释放还可以相继启动植物中单萜和多萜的合成，表明吲哚可能是一种高效的空中引发剂，致使其他组织与邻近植物进入防御状态[6][14]。

（四）含氮类挥发物

含氮化合物是植物被食草动物取食后普遍释放的挥发性物质之一。与其他植物挥发物相比，含氮类化合物释放的量较少，却有非常重要的作用。含氮挥发物主要包括腈、肟、甲基丁醛肟，苯乙缩醛肟，甲基丁腈，苄基氰化物和苯基硝基乙烷，这些化合物可在白杨木被昆虫（Lymantria dispar）取食后释放的挥发物中检测到。不同植物含氮化合物的合成途径不同，在十字花科植物中，芥子油苷是合成含氮挥发物主要的中间物，在黄瓜、立马豆中，氨基酸衍生物可能是合成含氮挥发物的主要原料。电生理学和行为实验表明，含氮类挥发物还是寄生膜翅目动物的关键引诱剂[14].

总之，植物被昆虫取食后释放的挥发物在一定程度上会传递出昆虫的植食性、昆虫的种类、生育期、植物种类等信息而被接收植物所解读并做出防御[4]。被昆虫取食的植物要比正常植株释放的挥发物多，因而也更容易被邻近的植物、害虫及其天敌所利用，从而调节植物、植食性昆虫与天敌三者之间相互作用关系[13]。

三、植物挥发物的调控物质

植物挥发物的产生来源于外界环境因子，如植食性昆虫口腔分泌物、病原菌侵入以及机械损伤等，尽管很多情况下植食性昆虫的取食与单纯的机械损伤诱发产生的挥发物的成分有很大差异。植物挥发物的产生受到很多调控因子的调节。

（一）茉莉酸

在调控植物抗虫防御方面茉莉酸（JA）有非常重要的作用。JA和茉莉酸甲酯（MeJA）作为抗虫的重要植物激素和信号分子，可诱导植物的防御体系[15]。大量研究表明植物可以通过MeJA在同种植物之间进行信号的传递[5]，植物还可以在不同种的植物之间通过JA进行胁迫信号的传递，如三齿蒿Artemisia tridentata释放的挥发性物质能诱导其临近的烟草产生对蚱蜢和夜蛾的抗性[17]。

茉莉酸调控挥发性物质产生的机制可能是，挥发性物质MeJA从植物叶片的气孔进入植物内部，一部分MeJA通过受体介导的信号转导途径激活蛋白酶抑制剂的合成，启动抗虫效应；另一部分MeJA被酯酶水解为JA，进行长距离信号传导和植物细胞之间的交流，实现信息的传递[16][17]。

（二）水杨酸

水杨酸（SA）是一种单羟基苯甲酸，在刺吸式口器昆虫（如蚜虫、螨类和粉虱等）取食和病原菌诱导的防御中起作用。SA可以直接修饰形成具有生物活性的水杨酸甲酯（MeSA）。蜘蛛螨取食利马豆后，马铃薯甲虫取食马铃薯后均可在植物中检测到MeSA含量的增加。用MeSA处理杨树叶片和利马豆均检测到防御基因的诱导表达和挥发性化合物萜烯的释放量增加。JA和SA具有协同作用，如二化螟诱导水稻挥发物的释放，有JA、SA和乙烯途径的共同参与[14]。

尽管很早之前就确定了水杨酸调控植物抵抗病原菌的功能，但是机理仍然不清楚。有报道称水杨酸并不是传递的直接信号，植物产生的SA被其受体NPR1蛋白识别，而后受体蛋白进入细胞核激活转录因子TGA，从而开启植物的防御系统[18]。

（三）乙烯

乙烯（Eth）是咀嚼式口器昆虫诱导的防御反应的重要信号，Eth也能调节植物挥发物的释放，例如，传粉受精成功后，花香挥发物释放量减少，以及花朵凋零前花香挥发物合成基因的下调表达，都与乙烯的调控有关[1]。乙烯利处理水稻后释放的挥发物与褐飞虱取食水稻释放的挥发物相似，并且Eth对寄生蜂具有引诱活性[19]。这说明，Eth在信号转导过程中能调控虫害诱导的水稻挥发物的释放。

总体来说，虽然目前对于挥发物释放的调控机理还没有明确的认识，但是该过程需要植物激素信号JA、SA和Eth的共同参与。现在已经鉴定出很多受体蛋白，如SA受体NPR1可介导SA信号对JA信号途径的抑制作用，SA受体NPR3、NPR4可介导SA信号对JA信号途径的激活和Eth的合成。随着研究的深入，对挥发性物质调控的机理也会越来越清晰[18]。

四、总结与展望

目前，植物挥发物在农业上的应用主要是通过引诱害虫天敌消灭害虫，如模拟烟草天蛾取食烟草挥发物的释放，可以显著提高烟草天蛾幼虫的死亡率，萜类组芬芳樟醇也能降低烟草天蛾成虫的产卵率[3]，被螟虫取食后的水稻所释放的挥发物能够有效趋避褐飞虱的雌成虫[19]。目前大多数情况下植物挥发物是人工合成或者基因工程诱导产生的，大部分都处在实验阶段，并未大范围普及。随着对植物挥发物合成过程的深入研究，科学家们已经对挥发物合成过程中所需的关键基因有了较全面的理解，利用基因工程来过量表达某一关键基因也成为增强挥发物释放的有效措施[20]。

随着农业的发展，如何合理利用挥发物化合物已成为虫害综合治理的主要手段。特别是在调节和控制自然天敌的种群数量以及一些寄生蜂方面，可以研发引诱剂和驱避剂。对于植物挥发物种类和成分以及调控的研究，不仅可以掌握植物防御害虫的机制，还能够阐明植食性昆虫——植物——天敌三者之间的关系，更有利于开展农业害虫综合防治的工作。