陕南地区野生朱鹮个体死亡原因分析

庆保平 叶元兴 张亚祖 赵 伟 段 英 田秀华

(1.陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局，洋县，723300；2.北京林业大学生态与自然保护学院，北京，100083；3.东北林业大学野生动物与自然保护地学院，哈尔滨，150040)

朱鹮(Nipponianippon)是鹈形目(Pelecaniformes)鹮科(Threskiornithidae)的大中型涉禽，国际濒危鸟类，国家一级重点保护野生动物[1-2]。历史上，朱鹮曾广泛分布于亚洲东部的中国、日本、俄罗斯和朝鲜半岛，20世纪中期几乎全部绝灭[3]。1981年，中国科学院朱鹮科学考察队在陕西省洋县发现了当时世界上仅存的7只野生朱鹮[4]。经过多年的拯救性保护，截至2020年10月，陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局调查结果显示野生朱鹮种群数量已达4 400余只，分布范围涉及汉中市的洋县、城固、西乡、汉台、南郑、勉县、留坝、佛坪和安康市的石泉、宁陕、汉阴以及宝鸡市的太白县等部分区域，分布面积超过15 000 km2。

任何原因的个体死亡都会阻碍朱鹮种群的发展和壮大。环境污染导致繁殖成功率下降、食物资源短缺、捕猎、营巢树被砍伐以及湿地面积减小等，是朱鹮种群由繁盛逐渐走向衰退，直至一度濒危的原因[3]。其个体的死亡原因主要包括继发性疾病和寄生虫感染、猎杀、天敌危害、食物短缺、异步孵化和亚成体环境适应能力不足等[5]。本研究对陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局2017年7月—2020年6月收集的273只朱鹮死亡个体进行研究，旨在为朱鹮保护提供新的科学依据。

1 研究地点

研究地点位于陕西省南部汉中市的洋县、城固、西乡、汉台、南郑、勉县和安康市的部分县市。该区域为野生朱鹮自然分布区，具体的地理位置和自然环境已有诸多报道[6-7]。

2 研究方法

2.1 研究对象

陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局2017年7月—2020年6月收集的273只朱鹮死亡个体。

2.2 研究方法

2.2.1 死亡个体年龄确定

对于佩戴环志的个体，根据其环志信息确定其年龄；对于无环志的个体，根据其生长发育情况和外形特征[8]、稚后换羽情况[9]和羽毛颜色等特点，推断其日龄和年龄。年龄组归类标准：自然出飞前(1～45日龄)个体为雏鸟；离巢出飞(45日龄)～1周岁个体为幼鸟；1～2周岁(性成熟前)的亚成体因外形和羽色与成鸟相同，故将亚成体与成体统一归类为成鸟。

2.2.2 死亡原因确定

通过查看死亡现场、问询发现人，根据尸体外观检查和剖检等方法确定死亡原因。若个体已高度腐败，无法判定死亡原因的，定为死因不明；临床诊断和剖检可见明显病理特征的个体，定为疾病死亡；有明显皮肤软组织损伤外伤、骨折的个体，定为外伤；发现者目睹撞击电杆、墙体等障碍物或死亡在障碍物下的个体，定为撞击；羽毛散落状，骨骼较完整的个体，定为猛禽捕食；羽毛呈堆状，仅存头、爪或翅膀残骸的个体，定为兽类捕食；发现者目睹猫、狗等动物猎食造成死亡的个体，定为猫、狗猎食；局部明显肿胀、发绀，剖检可见蝎子、毒蛇等叮咬所特有的孔洞的个体，定为毒虫叮咬；死亡在巢树下或发现者目睹坠巢死亡的个体，定为坠巢；在电线上或电线附近，有明显触电死亡特征的个体，定为电击死亡；死亡在水中，检查或剖检未发现明显致病原因的个体，定为溺水死亡；有明显的套索勒痕、捕兽夹夹伤症状的个体，定为盗猎；有明显的毒物特有气味(如蒜臭味)，剖检见明显中毒症状的个体，定为中毒；因大风、雷电等造成夜宿、营巢林木折断或倾倒等原因导致死亡的个体，定为自然灾害；检查发现躯体部位存在先天残疾的个体，定为先天残疾。综合上述情况，为便于数据分析，将部分死亡原因进行合并归类，将其划分为疾病、机械性损伤、天敌捕食、坠巢、溺水、电击、盗猎、中毒、先天残疾、自然灾害和死因不明，共计11类。

3 结果与分析

3.1 死亡数量与年龄

2017年7月—2020年6月，陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局累计收集朱鹮死亡个体273只，其中，雏鸟15只，幼鸟153只，成鸟105只(表1)。

3.2 死亡地点

273只朱鹮死亡个体分别来自洋县、城固、西乡、汉台、南郑、勉县以及安康市的部分县市，其中，洋县192只、城固28只、西乡25只、汉台14只、南郑9只、勉县3只及安康2只(表1)。

表1 2017年7月—2020年6月野生朱鹮死亡个体来源地及年龄组成

3.3 死亡时间

朱鹮的死亡时间主要集中在5—8月和1—2月，约占全年死亡数量的77.29%。死亡高峰集中在5—7月，死亡量占死亡总数的50%以上，且死亡个体多为幼鸟，6月死亡幼鸟64只，7月死亡幼鸟45只；1—2月和8月是死亡的次高峰，死亡个体以成鸟为主，其中2月死亡成鸟19只占成鸟死亡数量的18.1%(表2)。

表2 2017年7月—2020年6月野生朱鹮个体死亡时间和年龄组成

3.4 死亡原因

经统计，由外伤、撞击和网线缠绕等引起的机械性损伤死亡个体共99只，占36%；尸体腐烂无法判定死亡原因的个体共59只，占22%；细菌和寄生虫感染、营养缺乏等疾病引起的死亡个体共52只，占19%；猛禽、兽类、毒蛇虫、猫狗等天敌猎食和袭击致死的个体共20只，占7%；坠巢死亡雏鸟11只，占4%；因刮风、打雷等天气原因使营巢和夜宿树木倾倒和折断的致死个体共8只，占3%；溺水死亡个体7只，占3%；触电死亡个体6只，占2%；盗猎致死个体5只，占2%；中毒死亡个体3只，占1%；先天残疾死亡个体3只，占1%(表3)。

表3 2017年7月—2020年6月野生朱鹮个体死亡原因和年龄组成

4 结论与讨论

朱鹮是国际濒危鸟类，自1981年在陕西洋县被重新发现以来，经过近40年的艰辛保护，朱鹮种群数量快速恢复，分布范围逐渐从洋县核心分布区向外围扩散[10]，呈现高海拔向低海拔活动的趋势。随着种群数量、分布范围的变化，朱鹮的栖息环境、食物资源、天敌和人为干扰等致危因素以及保护措施、方法等都发生了改变，个体的死亡原因和所占比例也随之发生改变，这导致了本研究与张跃明等[5]、李夏等[11]关于朱鹮死亡原因的研究结果存在一定的差异。

4.1 死亡个体的地域和时间分布特点

2019年野生朱鹮数量的最大统计值为2 571只，在洋县和城固县分布的数量分别占73.0%和23.4%，其余县区占3.5%[12]。本研究中洋县死亡朱鹮192只，占死亡总数的70.3%，城固县死亡朱鹮28只，占死亡总数的10.3%；其余县市共死亡53只，占死亡总数的19.4%。从理论上讲，正常情况下个体的死亡数量与种群数量成正相关，本研究结果与各县野生朱鹮数量占比存在一些差异，究其原因：一是由于野生朱鹮种群数量统计是在对各个主要夜宿地直观数量统计的基础上汇总而成的。虽然野生朱鹮在陕南多县市均有分布，但由于有秋季集大群夜宿的习性，其夜宿地则主要集中在城固和洋县[12]。二是近年朱鹮扩散加剧，受人员数量、经费和管辖范围等影响，保护区对洋县以外区域的朱鹮活动范围、夜宿地位置和数量掌握不够全面和准确，2019年外县部分个体未进行调查统计。三是各县市群众对朱鹮的了解程度和保护意愿存在差异，影响到了死亡个体的收集。保护区内的农户对环境保护的态度比保护区周边的农户积极[13]，陕西汉中朱鹮国家级自然保护区户外大部分面积位于洋县，多年持续宣教使群众保护意识相对较高，因而伤亡个体的收集率也较高。

本研究共获得朱鹮幼鸟死亡个体153只，占死亡总数的56%。幼鸟死亡集中于出飞后的1～2个月内，即6—7月(表2)，出飞幼鸟数量的增加和幼鸟飞翔、觅食、逃避敌害等环境适应能力不足是导致幼鸟死亡率过高的主要原因，这与张跃明等[5]的研究结果基本一致。成鸟的死亡多集中在1—2月和7—8月，1—2月死亡的成鸟数量较多，且多为外伤和骨折的雄鸟，结合朱鹮的领域性行为和低海拔区域巢树资源相对不足，以及观察到洋县文同村2对朱鹮为争夺1个巢址而进行长达7 d的激烈打斗，致使1只雄鸟颈部皮肤撕裂，推测此期朱鹮成鸟死亡的主要原因是争夺配偶、营巢树木而发生的打斗所致。7—8月是成鸟死亡的次高峰，可能是长达2～3个月的孵化、育雏使成鸟的体质下降，抵抗力降低，易感染各种疾病所致。

4.2 野生朱鹮死亡原因

早年研究认为，雏鸟死亡的主要原因是异步孵化造成的巢内竞争和天敌危害[11]，1981—2003年育雏期雏鸟的死亡占野生朱鹮死亡总数的60.7%[3]。本研究获得的273只死亡个体中有雏鸟15只，仅占7.7%，其主要原因包括3个方面：第一，随着朱鹮营巢数量的增加和分布范围的扩大，保护管理人员已无力采取逐巢监护的模式，部分早期死亡的雏鸟未被发现或及时统计；第二，自2003年以来，朱鹮逐渐开始在低海拔区域筑巢，目前巢区主要分布在低海拔的平原地带[11]，该区域食物资源较为丰富，巢内竞争现象得以减轻；第三，在低海拔区域，王锦蛇(Elaphecarinata)、鹰科(Accipitridae)、隼科(Falconidae)等主要危害雏鸟的天敌数量相对较少，使得更多的雏鸟能够存活，这可能是2019年朱鹮繁殖力高于1981—2014年[12]的主要原因。

外伤、撞击和网线缠绕等引起的机械性损伤也是造成朱鹮死亡的主要原因之一，占死亡总数的34%。受伤个体失血过多、伤口感染，受伤个体发现晚、捕捉困难和缺乏及时专业有效救治是其外伤死亡的重要原因。撞击事故多发在清晨和黄昏，通常为撞击路灯杆、墙体和护栏，调查发现撞击事故多发在有光源的障碍物附近，如2019年10月13日早晨洋县谢村镇东坡村1只成年朱鹮撞路灯杆死亡；2020年6月19日傍晚，洋县洋州镇天下城社区居民目睹1只朱鹮撞向21号楼有路灯的侧墙导致当场死亡。照明光污染会导致候鸟撞击建筑物、扰乱候鸟迁徙途中的生物节律等，从而威胁到候鸟的迁徙安全[14]。朱鹮属留鸟，光污染是否是朱鹮撞击事故发生的原因及其对朱鹮种群的影响程度还需做进一步研究。近2年，网线缠绕致朱鹮受伤和死亡事件频发，系朱鹮误入鱼塘防鸟网和猕猴桃、瓜蒌等攀缘植物种植园被缠绕所致，其根本原因是农业产业结构调整改变了朱鹮栖息地自然环境。

疾病是朱鹮死亡的重要原因，占死亡总数的19.0%。大肠杆菌(Escherichiacoli)、沙门氏菌(Salmonellasp.)、铜绿假单胞菌(Pseudomonasaeruginosa)、产气荚膜梭菌(Clostridiumperfringens)等细菌和胃瘤线虫(Eustrongylidessp.)、日本棘隙吸虫(Echinochasmusjaponicus)等寄生虫都可感染朱鹮导致其死亡[15-20]。3年间，对12只疑似疾病死亡的个体进行剖检和微生物学诊断，有6只个体死于大肠杆菌病，4只死于沙门氏菌病，2只死于寄生虫感染所致的胃肠穿孔合并大肠杆菌感染。所有剖检个体消化道均有不同程度的胃瘤线虫和吸虫感染情况。尚不足20日龄的朱鹮雏鸟消化道内已有寄生虫存在，根据朱鹮育雏方式推定，朱鹮早期的寄生虫感染是在亲鸟哺育雏鸟时，通过“逆呕”将其体内的寄生虫和半消化食物一同喂给雏鸟所致。

王锦蛇捕食朱鹮雏鸟和卵[21]，大型猛禽袭击亚成体朱鹮和病弱个体[5]，是朱鹮保护早期影响朱鹮种群增长的重要原因之一。本研究中此类现象的发生相对较少，主要是目前朱鹮营巢的重点区域在低海拔的平原地带，天敌数量较少。但是，近年来毒蛇[22]和猫、狗咬伤朱鹮致死事件时有发生，需引起重视。

狩猎曾是日本朱鹮走向灭绝的原因之一[23]，1981—1994年在洋县朱鹮分布区发生过4起猎杀朱鹮事件，造成了6只朱鹮死亡[5]，险些使中国朱鹮灭绝。随着野生动物保护法的颁布和全面收缴枪支、禁猎等工作的开展，这一情况得到了好转，但是非针对朱鹮的盗猎行为在朱鹮分布区依然存在，朱鹮被“误伤”时有发生，研究中发现有5只朱鹮死于捕猎其他鸟类的套索和夹子上。

朱鹮有在输电铁塔营巢[12]和电线杆上休息的行为[11]，会因触电而死亡。朱鹮中毒时间发生在夏季，系在农田采食被农药污染的昆虫和鱼虾所致。溺水死亡多发生在淤泥较多的鱼塘，可能是取食时陷入泥地挣扎，羽毛被污泥粘住应激而死。大风和雷击常导致朱鹮营巢和夜宿林木折断和倾倒，造成树上栖息朱鹮来不及逃离被压死或雏鸟被摔死。此外，占死亡总数22%的死因不明个体的死亡原因，需要在以后的工作中做进一步地研究分析。

4.3 建议

为从根本上减少朱鹮死亡数量，实现对朱鹮的有效保护，陕西汉中朱鹮国家级自然保护区管理局和各县市野生动物管理部门应加强对朱鹮扩散地的居民进行宣传教育工作，提升居民对朱鹮的认知度和保护意识；建立和健全病伤朱鹮救治体系，提高病伤朱鹮，尤其是外伤和疾病个体的救治能力和水平；加强对平原地区可供朱鹮营巢和栖息树木的保护管理；引导当地居民在不改变朱鹮栖息地原有生态环境的基础上合理进行农业产业调整和升级，做到朱鹮保护和居民增收“双赢”。