增温对植物根系分泌物特征的影响研究进展

吴晨，熊德成,2*,钟羡芳

(1.福建师范大学 地理科学学院，福州 350007；2.福建三明森林生态系统国家野外科学观测研究站，福建 三明 365000)

近年来，植物根系微区域内根系-土壤-微生物界面之间的交互作用与机理已成为土壤学最活跃、最敏感的研究领域，而根系分泌物是联系植物根系与土壤界面能量、物质和信息传递的重要媒介[1]。根系分泌物主要包括有机酸、糖类、酚类、各种氨基酸等低分子化合物和蛋白质、粘液等高分子化合物[2]，这些有机化合物大约有200多种。根系分泌物是植物地下碳输入的重要渠道，其每年可占光合产物的5%～21%[3]，由于微生物可以直接吸收利用大多数的根系分泌物，因而它是驱动森林生态系统C循环的主要有机碳源[4]。根系分泌物不仅具有调节土壤酶活性[5]和土壤微生物群落[6]等作用，还在养分循环[1]和养分有效性[7]等方面发挥着重要作用，是诱发产生根际激发效应最主要的方式，占总根际激发效应的58%～96%[8]，能够对有机碳矿化产生显著的激发或抑制作用。

近年来，全球变暖愈演愈烈，过去100年全球气温增加了约0.49～0.89℃，到21世纪末全球平均温度可能增加1.5～3.7℃[9]。大量研究表明升温可能直接或间接地影响森林生态系统的地上和地下生态过程[10]。有关全球变暖对地上部分的影响在过去十几年已有许多报道[11-12]，到目前为止地下部分，例如根系分泌物对增温的响应特征，相对于土壤微生物及地上进程则很少被研究[13]。过去20多年内全球在各类生态系统中开展了大量的野外增温实验，但大多数仍集中于中高纬度地区[14-15]，对热带和亚热带地区的研究还非常有限，这限制了对植物根际过程对全球变暖响应的理解。有关增温对根系分泌物影响的研究也主要集中在中高纬度地区，有关热带、亚热带等低纬度地区的研究还较为缺乏。同时在全球变暖大背景下根系分泌物对地下碳循环过程的影响仍是未来研究的重点。为此，通过收集整理文献对国内外有关增温对根系分泌物特征的研究进行总结，以期分析全球变暖对根系分泌物的影响规律，推进土壤碳源汇功能的研究，同时也为后续在亚热带、热带开展增温研究提供一定的借鉴。

1 增温对根系分泌物数量的影响

根系分泌物的数量随着植物的种类、年龄以及外部因素如生物因素(光合速率、物候、菌根)和非生物因素(养分供应、CO2浓度、温度等)的改变而发生变化[16-17]。同时有研究发现根系分泌物能够通过不断地调整自身的组成和数量来积极响应周围环境的变化[18]，尤其是受到营养胁迫的条件下，植物可能会增加向地下的投入以缓解土壤养分有效性胁迫[19]。目前关于研究增温对植物根系分泌物的影响仍然较少，尤其是有关森林根系分泌物的研究更是鲜有报道[20-21]。主要相关的研究见表1。

表1 增温对根系分泌物的影响研究

在增温条件下细根的呼吸速率、养分吸收机制、酶合成调节的变化，都会强烈地影响根系分泌物的变化[6]。同时相关研究发现增温之后根系分泌物数量的变化主要与地下碳分配及根系特征的变化有关[13]。主要原因是植物受到胁迫后根系会相应地作出反应, 例如改变碳同化产物的分配比例和方向、调整代谢途径和方向、改变根系形态和分布，进而改变根系分泌物的数量。如Yin等[16]使用红外增温的方法对云杉(P.asperata)进行研究发现，增温后根系分泌物数量增加，主要是因为增温导致根系形态和生理特征发生改变，同时结合施氮肥实验得出根系分泌物的增加与土壤肥力有关；有研究也发现温度升高植物生物量积累增加以及生长加快，将增加向地下的碳分配(如根系分泌物)以及细根的生产力，以获取土壤中的营养[22]；Wang等[23]对油松(P.tabulaeformis)增温研究发现，油松根系分泌物C通量显著增加，胞外酶活性显著增加，来促进土壤微生物活性以及加速氮转化，维持幼苗生长。增温不仅仅改变根系生理生态特征，同样根际微生物会刺激根系分泌物分泌速率增加，促进根系碳、氮循环，进而加快植物生长[24]；Uselman等[25]对刺槐(RobiniapseudoacaciaL.)增温处理后发现增温会显著增加根系分泌物，并认为根系分泌物的增加主要与植物本身的最适温度有关。这些都表明增温通过影响根系生长环境以及根际生理特征，来促进根系分泌速率以及增加土壤中的碳、氮通量。目前增温对植物根系分泌物影响的研究主要集中在生长季节，不同季节的研究尚不多见，而不同季节由于环境的变化加之增温的影响对植物根系分泌物的影响可能又会表现出不同的规律。Xiong等[26]研究发现增温对杉木(Cunninghamialanceolata)单根的分泌物速率具有负效应，而在夏季和秋季分泌物速率高于春季和冬季，并认为主要原因是在干旱时期分泌物速率增加可以帮助保持根部湿润并提高水分传导性。同时促进水流从土壤向根系表面流动[27-28]，这也表明根系分泌速率会调节土壤及根系之间的水分平衡；同时该研究还发现细根分泌物速率与土壤无机氮含量呈负相关关系，与细根直径、比根长、氮含量以及非结构性碳水化合物呈正相关关系。因此细根分泌物数量不仅与温度有关，还受光照强度、土壤含水量等其他因素的影响。

大多数木本植物根系分泌物数量在增温条件下表现为增加，这可能主要与大多数研究样地在温带或者亚高山地带有关，这些地区土壤的养分有效性，尤其是N有效性相对缺乏。同时研究发现不同植物类型根系分泌物对增温的响应由于其生理特征或者环境的差异存在一定异同。Xu等[29]对青藏高原高寒草甸进行增温研究发现，增温会减少土壤水分进而减少根系分泌物的分泌。马志良[30]对青藏高原高寒灌丛的窄叶鲜卑花(Sibiraeaangustata)进行增温研究也同样发现增温会导致生长季节内细根分泌物速率显著增加，同时增温还能显著增加高寒灌丛根系分泌物的碳、氮通量，认为主要原因是增温改变了根系所处的土壤环境条件，间接影响植物根系生长和生理活性，进而影响根系分泌速率。

2 增温对根系分泌物化学组成的影响

根系可以通过合成与分泌多种化合物、细根周转与菌根共生等一系列生命活动来促进自身生长和调节土壤养分循环[31]。在生物和非生物胁迫下，增温处理的根系具有显著的分泌低分子量和高分子量化合物进入根际的能力，与对照的差异主要表现为脂肪酸及其衍生物、植物激素、氨基酸及其衍生物、糖类、酚及黄酮类、脂质、维生素等代谢物质的组成[32]。这些代谢物质可为土壤微生物提供重要且丰富的C源和能源，进而影响养分代谢和土壤有机质分解等微生物过程，并在一定程度上导致根系对植物生长发育产生影响，同时还决定了根际微生态系统C动态、能量流动和矿质养分代谢过程[33-34]。

有研究发现植物在适宜的生长温度下，受到高温胁迫时，根系会为了适应环境改变而分泌耐高温的酶、氨基酸、有机酸等化学成分[35]。Qiao等[36]对冷杉(Abiesfaxoniana)研究发现，增温对主要化合物的相对含量有显著的影响，酚酸类化合物的相对含量显著增加，同时显著提高了土壤多酚氧化酶活性。大量研究表明在增温条件下，土壤水分下降，氨基酸、糖类、脂质、酚及黄酮类化合物显著增加，而脂类、醚类相对含量显著降低[37]。研究发现土壤水分过低时，植物体内蛋白质的合成受阻，进而影响核酸代谢，导致酶活性降低，而根系分泌物会分泌更多的酚酸类物质来抵御干旱胁迫[38]。熊德成等[39]通过土壤增温研究发现增温后杉木根系分泌化学组成较对照表现出明显的差异，增温后抗逆境物质分泌物增加，如用于抵御干旱胁迫的脱落酸、酚酸类物质增加，同时活化土壤养分的肉桂酸和柠檬酸类物质含量增加，另外抵御病原菌侵害的黄酮类物质以及茉莉酸含量也显著增加。同时有研究对水稻(RicePaddy)进行增温处理发现，其根系分泌物含量发生显著变化，氨基酸含量显著增加，但酚类化合物显著减少[40]；范俊岗等[41]研究草莓(Fragariavesca)根系分泌物发现，与较高温度(20～30℃)相比，在较低温度(5～10℃)下，根系分泌物中氨基酸含量更多。可见不同植被类型在增温处理下其根系分泌物组成的变化存在一定的共性，均会通过特定物质分泌物的增加，如酚酸类、氨基酸类等物质的增加来抵御环境胁迫。

3 增温条件下根系分泌物数量及质量的变化对陆地碳循环的影响

陆地生态系统碳转化和分配的核心是地下有机碳，而根系分泌物是地下有机碳输入的主要来源之一。根系分泌物占生态系统净碳同化量的1%～10%[42]，其增加会使得地下碳、氮通量增加，加快植物根系、土壤微生物对碳、氮元素的吸收利用，进而促进植物-土壤之间的养分循环。大量研究表明，增温会促进大部分植物根系分泌物的增加[16,25]，同时改变根系分泌物的化学组成[26,36]，进而改变土壤微环境，影响微生物群落结构以及酶活性[30]。根系分泌物的增加会为微生物提供生长发育可利用的资源，微生物活性及微生物胞外酶活性提高，从而加快土壤有机质的分解，使得土壤与植物之间的碳循环加快。研究表明根系分泌物数量和化学组成的变化对根际激发效应的方向和强度影响较大[43]，通常情况下根系分泌物输入降低可能会引起负的根际激发效应从而降低微生物活性以及土壤有机质的分解，反之则增加微生物的活性，并加快土壤有机质的分解[44]。Wu等[45]对亚高山针叶林增温研究发现增温影响根系分泌物的数量和组成，间接影响土壤微生物的群落结构，主要是增温促进有机酸的分泌从而缓解因CO2增加导致的微生物生长加快的问题，同时加快根际碳循环。同时，一些模型模拟研究认为，在全球气候变化背景下，随着大气CO2浓度和温度的升高，将会有更多的碳储存在植物生物量和土壤有机碳库中[46]，同时也会增加根系分泌物的输入，加速土壤有机质的分解，从而对大气CO2浓度产生正反馈[47]。但也有研究发现温度升高降低了根际激发效应[48]。通常情况下增温会增加土壤氮的矿化，从而使土壤养分有效性提高，而较高的养分有效性会减少地下部分碳输入, 根系分泌物输入降低，根际微生物数量和活性降低，同时微生物还会对根系分泌物产生偏好利用，这些过程均会抑制土壤有机质的矿化, 进而产生负的根际激发效应[49]。

4 结论与展望

就目前开展的相关研究表明，增温对植物细根分泌物的影响主要与研究的物种、增温季节、实验地条件以及增温方式等的不同有关。因此植物细根分泌物的数量和化学含量不仅受到单一因素的作用，还可能是许多因素综合作用的结果。在自然生态系统水平上，温度的升高必然伴随着其他生物和非生物因素的变化，而随着时间的推移，温度升高对植物细根的影响和作用机制如何变化，目前尚未明确。因此，要揭示增温对植物细根分泌物的影响，进一步探求其分泌的相关机理及其生态效应，还有待于从以下几方面开展深入研究:

1)在不同区域开展不同增温方式(土壤增温、大气增温)试验,尤其是开展地上和地下同时增温以及短期和长期增温实验对细根分泌物的影响研究，以深入和精确地揭示细根分泌物对增温的响应规律。

2)加强增温与养分变化、CO2增加、降水变化等影响因素的交互作用对细根分泌物的影响研究。气候变化受多因子耦合作用，开展多因子气候变化实验将更接近真实的气候变化，也能更为真实和准确地揭示气候变化对植物生理及代谢过程的影响。

3)从机理上深入揭示增温条件下对细根分泌物的影响，如通过解剖结构、分子生物学、细根代谢组学等方法的引入深入揭示增温条件下对细根分泌物的影响机理，同时应结合多种方法和角度，如根序分级，以及细根观测手段的更新进一步揭示相关规律。

4)由于植物细根和土壤及微生物三者间的关系密切，探讨三者间相互关系变化对增温的潜在响应将成为今后地下生态学的研究热点。因此后续的研究应将地上和地下相联系进行深入的研究，尤其是以细根为介导的根际过程在调控土壤养分循环中具有重要作用，应得到更多关注。