昭通绒鼠体温调节季节性变化和热中性区漂移

杨押佐， 贾 婷， 张 浩， 王政昆， 朱万龙

(1.云南省高校西南山地生态系统动植物生态适应进化及保护重点实验室 云南师范大学 生命科学学院生物能源持续开发利用教育部工程研究中心云南省生物质能与环境生物技术重点实验室，昆明 650500；2.云南经济管理学院，昆明 650106)

环境温度不仅影响动物的生理形态特征，也影响其能量调节[1]。面对季节性的环境变化，不同类群的动物采取不同的生活史策略适应外界环境维持存活[2]。其中，改变自身代谢率是一种重要的策略[3]。

恒温(内温)动物的体温调节和代谢产热与其能量利用、分配等方面密切相关，反映动物对环境的适应模式[4]。静止代谢率(resting metabolic rate, RMR)是衡量动物代谢率的一个重要指标，受温度、食物、季节变化等多个因子的影响[5-6]。在热中性区(thermal neutral zone, TNZ)内，动物的RMR最低，即为基础代谢率(basal metabolic rate, BMR)[7]。热中性区是恒温动物处于最低代谢状态时，耗氧量不因环境温度而变化的环境温度范围[8]。在TNZ内有利于动物生长发育[9]，不同动物的TNZ不同。如中缅树鼩(Tupaiabelangeri)TNZ为30 ℃～35 ℃[10]，大绒鼠(Eothenomysmiletus)和高山姬鼠(Apodemuschevrieri)TNZ分别为25 ℃～32.5 ℃和25 ℃～30 ℃[11]。同种动物在不同季节的TNZ也存在差异，主要表现为冬季的TNZ下限临界点较夏季低，如高山姬鼠冬季的TNZ下限临界点发生漂移[12]。热传导(thermal conductance, C)与动物的生境和活动频率密切相关，是影响能量消耗方式的一个重要因子[13-14]。季节变化会影响动物的热传导[15]。

云南省昭通市地势呈现西高东低特征，有较完整的高原地貌(海拔范围为267～4 040 m，平均海拔为1 685 m)。昭通地区为典型的中温带气候，同时又属于高原大陆季风气候，干湿季节分明，全年无霜期220 d左右，年平均降水量为735 mm。该地区温度季节差异显著，年平均气温为11.6 ℃，常年极端低温-8.3 ℃，年温差小，日温差较大[16]。昭通绒鼠(Eothenomysolitor)属于啮齿目仓鼠科绒鼠属，是中国的特有物种，主要分布于云南东北部和西部等地，常见于高山耕地[17]。本研究组之前研究了在冷驯化条件下昭通绒鼠体重和产热能力的变化，发现其产热能力增加，而体重保持稳定[18]。通过研究夏季和冬季的昭通绒鼠在不同温度下的体温调节和产热特征，及其热中性区漂移情况，探讨昭通绒鼠对其生活环境的适应策略。

1 材料与方法

1.1 材料

实验动物均为健康的非繁殖期昭通绒鼠成年个体，分别于2018年夏季(n=16)和冬季(n=10)捕自云南省昭通市(东经103.6°，北纬27.3°)，带回云南师范大学动物房进行单笼(26 cm×16 cm×15 cm)饲养，其环境光照为12 L∶ 12 D，且水食自取，待动物适应一周后开始实验。

1.2 方法

1.2.1 体温、代谢率和热传导的测定

不同季节随机选取6只昭通绒鼠，分别在5 ℃、10 ℃、15 ℃、20 ℃、22.5 ℃、25 ℃、27.5 ℃和30 ℃环境温度下进行相关指标测定。采用北京易科泰生态技术有限公司提供的红外热成像仪(thermal imaging systems and machine vision)测定昭通绒鼠体温。采用小型哺乳动物代谢笼(PRO-MRMR-8 Sable Systems International Inc)测定其静止代谢率，动物先禁食2～4 h，后置于小型哺乳动物代谢笼中适应30 min，监测和记录静息能量消耗(resting energy expenditure, REE)，获得RMR。并在RMR最低的环境温度(25 ℃)前后每隔2.5 ℃取1个温度点进行测定，以确定动物的热中性区。采用Expe Data数据分析软件进行数据转换和分析。热传导通过McNab公式:C=RMR/(Tb-Ta)计算[19]，其中RMR为静止代谢率，mL O2/(g·h)，Tb为体温，℃，Ta为环境温度，℃。

1.2.2 统计分析

利用SPSS22.0 软件包进行数据分析，所有数据均符合正态分布。体温(Tb)、静止代谢率(RMR)、热传导(C)对环境温度(Ta)做线性回归分析，各指标与Ta之间的差异性用重复测量方差分析(repeated measure ANOVA)，结果以平均值±标准误表示，P<0.05为差异显著，P<0.01为差异极显著。

2 结果与分析

2.1 不同季节昭通绒鼠体温(Tb)与环境温度(Ta)的相关关系

夏季和冬季昭通绒鼠的体温分别为36.17 ℃±0.52 ℃和35.55 ℃±0.46 ℃，夏季体温显著高于冬季体温，夏季体温与环境温度的关系：Tb=0.08Ta+34.17 (r=0.78,P<0.01)，冬季的体温(Tb)与环境温度(Ta)的关系：Tb=0.08Ta+33.55 (r=0.97,P<0.01)，见图1。

图1 昭通绒鼠在不同环境温度下体温的变化Figure 1 Changes of body temperature with ambient temperature in Eothenomys olitor

2.2 不同季节静止代谢率(RMR)与环境温度(Ta)的关系

冬季昭通绒鼠在15 ℃以下RMR随Ta下降而增加。昭通绒鼠的RMR在5 ℃～15 ℃范围内两者的回归方程为RMR=-0.43Ta+11.96 (r=-0.89,P<0.01)。重复测量方差分析表明：当Ta在15 ℃～25 ℃时，昭通绒鼠RMR差异不显著(P>0.05)，因此昭通绒鼠冬季的TNZ为15 ℃～25 ℃。TNZ以内，RMR处于最低值即为BMR，为(4.78±0.22)mL O2/(g·h)。夏季昭通绒鼠RMR在20 ℃以下随Ta下降而增加。昭通绒鼠的RMR在5 ℃～20 ℃范围内两者的回归方程为RMR=-0.20Ta+7.19 (r=0.95,P<0.01)，当Ta在20 ℃～27.5 ℃时，昭通绒鼠RMR差异不显著(P>0.05)，TNZ为20 ℃～27.5 ℃。TNZ以内，RMR处于最低值即为BMR，为(2.76±0.19)mL O2/(g·h)，见图2。

图2 昭通绒鼠在不同环境温度下静止代谢率的变化Figure 2 Changes of resting metabolic rates with ambient temperatures in Eothenomys olitor

2.3 不同季节热传导(C)与环境温度(Ta)的关系

TNZ以下，冬季昭通绒鼠C基本维持稳定，与Ta不相关，平均值为(0.31±0.04) mL O2/(g·h·℃)，当温度高于15 ℃，C随着环境温度的升高而迅速上升。在5 ℃～30 ℃，昭通绒鼠的C与Ta的回归关系：R=0.06+0.02Ta(r=0.49,P<0.01)。TNZ以下，夏季昭通绒鼠C基本维持稳定，与Ta不相关，平均值为(0.18±0.02) mL O2/(g·h·℃)，当温度高于20 ℃，C随着环境温度的升高而迅速上升。在5 ℃～30 ℃时，大绒鼠的C与Ta的回归关系：R=0.07+0.01Ta(r=0.56,P<0.01)，具体见图3。

图3 昭通绒鼠在不同温度下热传导的变化Figure 3 Changes of thermal conductance with ambient temperatures in Eothenomys olitor

3 讨论与结论

应对不同季节环境温度变化，哺乳动物通过调节代谢产热，调节体温提高生存率[20-21]，在冬季和低温胁迫条件下，动物通过降低体温来节约能量消耗[22]。为适应横断山年温差小和日温差大的环境温度，冬季和低温胁迫条件下大绒鼠[23]和中华姬鼠(Apodemusdraco)[24]的体温降低。昭通绒鼠冬季的体温低于夏季，可能是为适应昭通地区冬季的极端低温环境，减少能量耗散来维持体温稳定。通过比较夏季4种小型哺乳动物(表1)，昭通绒鼠的体温高于大绒鼠，和高山姬鼠相近，低于中缅树鼩，昭通绒鼠、大绒鼠和高山姬鼠属于同域分布的物种，即都是分布在低纬度高海拔地区，为了维持生存它们的体温均较低。昭通绒鼠和大绒鼠为近缘种，但是昭通绒鼠的体温比大绒鼠高，说明昭通绒鼠的保温性可能更好。

RMR是动物适应不同环境温度重要的生理指标[25]。研究发现，为适应云南高原的低温环境，中缅树鼩通过增加RMR来增加产热，提高生存率[26]；热中性区内大绒鼠和黑线仓鼠(Cricetulusbarabensis)冬季的BMR比夏季高[27-28]。昭通绒鼠冬季BMR高于夏季，分析可能是由于冬季低温的胁迫，昭通绒鼠通过增加BMR来保持体温的稳定，以度过不良环境。昭通绒鼠BMR与高山姬鼠相近，而高于大绒鼠和中缅树鼩(表1)，分析可能是由动物分布区环境海拔、温度和地理分布的差异所致。海拔和温度是影响哺乳动物代谢率的重要因素，一般来说，动物所处海拔较高，环境温度越低，其BMR也高[29]。昭通绒鼠的栖息环境海拔较高，而环境温度较低，导致其BMR较高，而高山姬鼠是古北界物种，由北向南扩散而来，可能还保留了北方物种较高的代谢率的特征。相比较两种绒鼠，昭通绒鼠的BMR高于大绒鼠，这可能是与昭通地区的环境温度较低有关，说明同一个属的物种在生理适应上出现了差异。

寒冷环境动物的TNZ范围更宽，且下限临界温度更低[30]，动物TNZ下限临界点的漂移是适应环境温度变化的一种重要策略[31]。中国北方的蒙古沙鼠(Merionesunguiculatus)TNZ(26.5 ℃～38.9 ℃)相对较宽[32]。冬季黑线仓鼠TNZ较宽，夏季的较窄[28]，冬季高山姬鼠的TNZ下临界温度点较夏季降低[11]。本研究昭通绒鼠冬季的TNZ比夏季的宽，冬季的下限临界温度点降低，即较夏季发生了漂移，可能与其分布区冬季的极端低温有关，降低TNZ下限临界温度点有利于减少能量消耗，从而维持体温的稳定。与大绒鼠、高山姬鼠和中缅树鼩相比，昭通绒鼠TNZ下限临界温度较低，同样是和其栖息环境的极端低温有关。

体型较小的非冬眠陆生哺乳动物由于受到个体大小的限制，导致其改变皮毛隔热的能力变得有限[33]。因此，小型哺乳动物越冬时并不会减小热传导，增强隔热能力，如高寒地区的小型兽表现出热传导相对较高，即皮毛隔热能力较差[34]。虽然研究报道栖息在高纬度低温环境中的狭颅田鼠(Microtusgregalis)C值相对较低，但这可能和保温有关[35]。本研究中，在TNZ以下，昭通绒鼠C值基本维持稳定，在TNZ以上，C值随着环境温度的升高而上升，并且冬夏季的C值具有差异性，夏季的C值小于冬季，说明昭通绒鼠毛皮的隔热效果较差。昭通绒鼠的C值低于大绒鼠(表1)，可能是和当地的环境温度较低有关，适当地减少散热有利于体温的稳定，这也可能是昭通绒鼠的体温高于大绒鼠的原因。

表1 夏季4种小型哺乳动物的能学特征Table 1 Energetic parameters of four small mammals in summer

综上所述，昭通绒鼠的体温、代谢率、热中性区和热传导存在季节性差异。冬季的体温低于夏季，且热中性区较宽，冬季下限临界温度点向下发生漂移，热传导相对较高。这些特征对昭通绒鼠适应昭通地区冬夏两季温差较大、年极端气温较低的气候特征具有重要的意义。