根皮层结构和组织化学分化及生理功能研究进展

张霞 周存宇 李俊凯 杨代勤 杨朝东

摘要：维管植物根的皮层具内皮层和外皮层，这两者之间的中间皮层分为内侧皮层、外侧皮层、厚壁层和皮下层，有的植物缺乏外侧皮层、厚壁层和外皮层。皮层具额外细胞分裂、细胞器状结构、“O”“C”“Φ”状和均匀增厚或木质化等结构分化。这些皮层结构分化与适应水湿寡营养环境和陆生干旱、附生或气生环境密切联系;具有调节和限制离子自由出入的屏障保护功能，并与矿质营养吸收和超聚集重金属离子功能有关。皮层木质化可能是作物高亲和力/高容量矿质养分吸收转运系统的结构性状，这可以为作物选育高效利用水和矿质营养的品种提供理论依据，可以为选择高效修复离子污染环境的植物提供结构特征依据，也为研究入侵植物的入侵机制等生态学问题提供新思路。

关键词：根皮层;皮层分化;生态适应;离子吸收;生态修复

中图分类号：S184   文献标志码： A  文章编号：1002-1302（2021）14-0033-07

植物群落、种群或表现型及其可塑性在相对较长的时间尺度上与自然环境协同进化，对环境的变化和干扰处于动态变化状态，根系由胚根发育来的主根和营养体产生的不定根组成，以适应各种特定或者复杂多变的生态环境[1-7]。植物主要依靠根尖及根毛区吸收水和矿质营养，完成个体发育生活史，实现作物耐低磷和低肥增效，减轻农业排放对环境的污染[8-11]。

维管植物（vascular plant）根解剖结构的维管柱（vascular cylinder or stele）、皮层（cortex）、表皮（rhizodermis）和根冠（root cap）由其顶端分生组织分化而来[12-17]。根尖顶端分生组织（root apical meristems）分化发育过程主要有开放型根尖组织（open patterns）、封闭型根尖组织（closed patterns）以及介于这二者之间的过渡类型[15，18-20]。

本文综述皮层随物种、生态环境等因素变化，径向和切向壁具有“O”“Φ”“C”状和均匀增厚或木质化，细胞器状结构分化，细胞层数变化，分裂形成新外皮层（exodermis）等结构和组织化学特征;并具机械保护、耐淹没适应水湿环境、耐盐胁迫和离子超积累等生理功能，对今后水体和土壤离子污染的生态修复有指导意义[21-30]。关于内皮层、外皮层和通气组织的结构和生理功能已有综述报道[17，27-29，31-34]，在此就不再赘述。

1 维管植物根尖顶端分生组织分化类型

被子植物根尖顶端分生组织细胞分化发育过程可以分为开放型根尖组织和封闭型根尖组织。开放型根尖组织为祖先类型，即皮层、表皮和根冠之间缺乏明确的界限;封闭型根尖组织即皮层、表皮和根冠之间具有明确的界限[15，18-19]。菖蒲（Acorus calamus）根尖顶端分生组织介于开放型和封闭型根尖组织之间[18]。现存石松类植物根尖顶端分生组织细胞分化发育过程相对于被子植物更为复杂，在石松类植物和茎叶植物类中进化了好几次，大致分为3种类型，其中2种类型与被子植物的开放型和封闭型有类似构造[20]。根维管柱与表皮之间为薄壁组织皮层，皮层最内侧的内皮层（endodermis）和表皮下的外皮层常有凯氏带、栓质化和木质化特点而被称为质外体屏障结构（apoplastic barriers），能够阻碍水和矿质离子自由出入[12-17，35-36]。根据凯氏带蛋白分子发育证据和组织化学特征，现在认为内皮层和外皮层为独立的结构单元并行使其相应生理功能[17，37-39]。封闭型根尖组织的皮层组织由共同的原始细胞分裂而来，表皮由独立的原始细胞分裂而来[15，19，40-42]。

2 皮层的解剖结构和组织化学

以水稻（Oryza sativa）模式植物為例，根据免疫化学和组织化学研究结果，其根皮层从内到外依次为内皮层、邻近内皮层的内侧皮层（inner cortex or peri-endodermal）、邻近厚壁层的外侧皮层（outer cortex）、厚壁层（sclerenchyma ring）和仅1层细胞的外皮层[33，43-49];其木质化厚壁层与菰（Zizania latifolia）类似，而不同于德国鸢尾（Iris germanica）和虉草（Phalaris arundinacea）等的多层细胞外皮层[32-33，50-51]。因物种不同，如拟南芥（Arabidopsis thaliana）和壶瓶碎米荠（Cardamine hupingshanensis）只有无凯氏带分化的皮下层（hypodermis）而无外皮层[17，27，37-38，40-42]。水稻、德国鸢尾、香蒲属植物（Typha spp.）和玉米（Zea mays）等主根、不定根及次级侧根的中间皮层具有1层到数层细胞[48-50，52-55]。因此，本文提出根的皮层，除了明显分化的内皮层和外皮层，这两者之间的中间皮层（middle cortex）包含内侧皮层、外侧皮层、厚壁层和皮下层，或缺乏外侧皮层、厚壁层和外皮层[17，25，27，40-42，49]。

3 皮层的结构分化类型

3.1 皮层额外细胞分裂和细胞器状结构

野艾蒿（Artemisia lavandulaefolia）和藜蒿（A. selengensis）根的皮层细胞继续分裂扩大通气组织的体积，并在破坏的外皮层内侧形成新的外皮层[24]。水生水杉（Metasequoia glyptostroboides）根的中间皮层细胞继续分裂扩大通气组织体积，也有“Φ”状木质化增厚[28]，把野艾蒿、藜蒿和水生水杉根的皮层称为分裂型皮层（dilated cortex）。龙胆草（Gentiana asclepiadea）根的内、外皮层细胞分裂增加根周径[56]。但是椴树（Tilia americana）和水花生（Alternanthera philoxeroides）根的次生韧皮部薄壁细胞分裂扩大根的周径和通气组织体积[14，29]，把这种分裂方式称为韧皮部薄壁细胞分裂（dilated parenchyma）。这些根中额外细胞分裂主要是扩大通气组织的体积，是植物适应和耐水淹的结构特征[17，27-29，31-34，51]。

千里光属植物Senecio coronatus超聚镍基因型内侧皮层具明显球形细胞器状细胞质（organelle-rich cytoplasm），并富含生物碱;而其非超聚镍基因型内侧皮层极少有细胞器状细胞质，含少量生物碱，外皮层凯氏带较明显，推测该结构强烈阻挡镍离子进入根内[57-58]。

3.2 皮层“O”状增厚

蕨类植物二歧鹿角蕨（Platycerium bifurcatum）、黑心蕨属植物Doryopteris triphylla、Pleopeltis macrocarpa等根中内侧皮层具有1层或数层纤维素“O”状增厚的厚壁细胞层，增强了机械强度，可以适应陆生干旱或附生环境[59-67]。伏贴石杉（Lycopodium appressum）和小翠云（Selaginella kraussiana）根内侧皮层细胞壁有明显的“O”状木质化增厚，外侧皮层均匀木质化增厚[60]。

3.3 皮层均匀木质化增厚

水生水花生根皮层明显均匀木质化，而且黄连素不能透过;陆生水花生根仅有微弱木质化或无木质化[29]。黄花柳（Salix caprea）、簇根类植物（cluster roots）的银桦（Grevillea robusta）和荣桦属植物Hakea prostrata根皮层为均匀木质化[68-70]。超聚硒植物壶瓶碎米荠外侧皮层和皮下层主要为均匀木质化，兼有少量较小“Φ”状木质化增厚[27]。凤梨科根皮层中部和皮下层具木质化厚壁层，而不同于水稻和菰的根只有外皮层为木质化厚壁层[33，43-45，71]。

3.4 皮层“C”状增厚

南美棯（Feijoa sellowiana）根内侧皮层具“C”状增厚[72]。超积累锌和镉山菥蓂属植物Noccaea caerulescens根内侧皮层具富含果胶木质化“C”状增厚，染料不能透过该结构，与“Φ”状增厚功能类似;但非超积累锌和镉的N. arvense的根缺乏“C”状增厚;1% 蔗糖溶液可以诱导N. caerulescens根皮层“C”状增厚[21，30，73-74]。在旱生条件下，杨梅（Myrica rubra）和石榴（Punica granatum）根内侧皮层具“C”状木质化增厚[75-76]。在水淹条件下，洋蒲桃（Syzygium samarangense）根内侧皮层具“C”状木质化增厚[23，77]。

3.5 皮层“Φ”状木质化增厚

按照Aleamotua 等的观点，种子植物根皮层“Φ”增厚类型Ⅰ是内侧皮层木质化增厚最为普遍的[25]，本文认为该类型发生在内侧皮层或者外侧皮层，“Φ”状增厚程度由内而外逐渐减小，主要包括一些裸子植物、木榄（Bruguiera gymnorrhiza）、附生兰科、蔷薇科和十字花科植物[22，27，78-88]。附生兰科植物根皮层富含果胶、木栓质，“Φ”状木质化增厚有助于水和矿质的吸收、机械支持和保护作用[89]。根“Φ”状增厚类型Ⅱ是根皮下层木质化增厚，天竺葵（Pelargonium hortorum）根从皮下层向内部皮层细胞壁有由大到小的“Φ”状木质化增厚[50，78，90-92]，并能透过并结合荧光染料cellufluor[92]。根“Φ”状增厚类型Ⅲ是根皮层中部木质化增厚，见于花生（Arachis hypogaea）、欧洲桤木（Alnus glutinosa）、加拿大黄桦（Betula alleghaniensis）和美洲红树（Rhizophora mangle）中[93-97]。

水生水杉根皮层细胞继续分裂不仅扩大通气组织体積和其细胞层数，从内皮层外侧到外皮层以内细胞壁依次有由大到小的“Φ”状木质化增厚;而旱生水杉根仅有内侧皮层的“Φ”状木质化增厚[28]。水淹环境诱导云实属植物Caesalpinia peltophoroides根皮层“Φ”状木质化增厚，其机械保护能力得到增强[98]。适应陆生的日本柳杉（Cryptomeria japonica），在压实或者压实水淹土壤环境中根皮层“Φ”状木质化增厚程度略减轻和细胞层减少，诱导效果不显著[82]。

甘蓝（Brassica oleracea）和欧洲油菜（Brassica napus）根在琼脂培养基添加盐或蔗糖，或者田间栽培环境诱导皮层形成强烈的“Φ”状木质化增厚，并具有调节和限制离子自由出入的屏障保护功能，是该物种响应水和盐胁迫的结构基础[22，75，85，99]。在旱生条件下，枇杷（Eriobotrya japonica）根皮层迅速形成“Φ”状木质化增厚，可能与响应水分胁迫有关[83，100]。

美堇兰属（Miltoniopsis）植物根在去离子水中诱导出现“Φ”状增厚，但无质外体屏障保护功能;在琼脂培养基和潮湿土壤中根无“Φ”状增厚;在有良好排水基质和缺水胁迫时形成“Φ”状增厚，表明其适应附着气生环境[26]。此外，玉米在矿渣培养条件下，诱导根表皮“Φ”状木质化增厚，而在水培和通气水培条件下则没有“Φ”状增厚[101]。

4 皮层木质化组织化学染色法和细胞发育生物学

细胞壁木质化，以往常用盐酸-间苯三酚对染呈现樱桃红色;现在用硫酸氢黄连素-苯胺兰对染、fluorol yellow-Congo red对染、Fluorol yellow-acridine orange对染、Acridine orange等荧光染料染色，皮层木质化细胞壁与木质部显色一致，即认为细胞壁木质化[89，91，102-105]，同时这些荧光染料也作为离子示踪剂。因此，笔者认为黄花柳、银桦和Hakea prostrata根皮层发生了木质化，尽管原文作者没有指出这一点[68-69]。

附生美堇兰属植物皮层生活细胞次生壁“Φ”状木质化、“Φ”状增厚形成经历3个阶段，早期微管纵向对齐将增厚的位置，过渡期胼胝质类似微管对齐将要增厚的位置，随后微管、胼胝质和小麦胚凝集素（wheat germ agglutinin）标记都消失，最后皮层“Φ”状木质化增厚[22，25，106]。

5 皮層结构分化与适应环境关系

根分裂型皮层的野艾蒿、藜蒿和水生水杉扩大气腔，同时野艾蒿和藜蒿外侧皮层产生新的外皮层保护空气不外泄;黄花柳和疏花水柏枝皮层均匀木质化;水淹洋蒲桃根呈“C”状增厚，木榄和水杉水生根具“Φ”状木质化增厚增强机械强度忍耐水力冲刷，也可能在寡营养水体易于获得矿质离子，而适应水湿寡营养环境[22-24，28，31，45，70，76，89]。

蕨类植物根皮层呈“O”状增厚或者发生木质化[60-67];凤梨科皮层木质化厚壁层[77];南美棯、杨梅和石榴皮层具“C”状木质化增厚[73，74-75];种子植物根皮层有“Φ”状木质化增厚类型Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ，如日本柳杉、天竺葵、花生、枇杷以及附生兰科、蔷薇科和十字花科植物[25-27，79，82-83，91，100]，增强机械强度适应陆生干旱、附生或气生环境。

甘蓝、欧洲油菜和Caesalpinia peltophoroides在响应水和盐胁迫下，诱导皮层发生“Φ”状木质化增厚，具有调节和限制离子自由出入的屏障保护功能[22，30，73，85，98-99]。簇根植物银桦和Hakea prostrata皮层均匀木质化;附生兰科植物根皮层的果胶、木栓质和“Φ”状木质化增厚利于吸收水和矿质离子[68-71，89，107]。

Senecio coronatus超聚镍基因型的根皮层具球形细胞器状细胞质和富含生物碱[57-58]，超积累锌和镉的Noccaea caerulescens根皮层富含果胶和“C”状木质化增厚[21，30，74，108]，超聚硒和镉的壶瓶碎米荠皮层具“Φ”状和均匀木质化增厚[27，109-110]，推测这些物种皮层结构和组织化学分化可能与其超聚集重金属离子功能有关[22，30，73，89，108]。此外，十字花科植物芜青（Brassica rapa）和Stanleya pinnata var. pinnata也有超聚硒功能[111-112]。

著名入侵植物水花生[113-120]易于入侵富营养化水体，并具有较强的去除氮磷和重金属离子能力，与本土物种竞争中占有明显优势，可能是它们根皮层的木质化而使根具有较强的离子吸收能力[22，29-30，71，87，105]。因此，水花生与本土植物相比，根的较强离子吸收能力是其重要入侵机制之一。

6 皮层结构研究展望

研究植物根系及解剖结构特征，明确其适应复杂多变的生态环境，更好服务农业生产和改善生态环境，一是改善作物高效吸收水和矿质营养，减少农业排放对环境的污染，二是高效植物修复土壤重金属离子污染和水体离子污染。本文主要探讨了根皮层结构分化类型与其适应各种环境的关系，皮层木质化具有调节和限制离子自由出入的屏障结构功能，有利于吸收水和矿质营养，超积累重金属离子及与入侵植物的入侵机制有密切关系。在植物高效修复污染环境实践中，本文为选择适合的植物种类及结构特征提供了参考依据，也为研究入侵植物的入侵机制提供新思路。根皮层木质化或许就是作物育种中高亲和力/高容量的矿质养分吸收转运系统的结构性状，可以实现低肥增效和减少农业污染[1-4，6-9，11，13，17，25，35]。

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