卧龙国家级自然保护区羚牛同域分布地栖动物群落内种间关联度

杨 虎 李 君 姜 楠 施小刚 王鹏彦* 李兆元*

(1.西南林业大学地理与生态旅游学院，昆明，650224；2.四川卧龙国家级自然保护区管理局，阿坝，623006)

在现代保护生物学中，保护的终极目的是让物种生活于健康的群落中[5-6]。群落是指种间生态学关系(如：竞争、捕食、寄生、共生、拟态)联系起来的物种形成的网络状结构，包括有形的物种和无形的种间关系[7]。任何生态关系都要通过不同物种的种群在相同地理空间中出现得以实现。因此，研究种间空间网络关系，是理解群落结构的关键[8-10]。物种空间关联性反映的不是种间具体的生态学关系，而是一般生态学关系，关系强弱通过关联系数来反映。种间关联性通常表现为正关联、负关联以及无关联(即：种间相互独立，一种出现不影响其他物种的空间分布)[11-13]。种间的空间网络由具有显著正关联的物种组成。

现有关于群落生态学的研究大多集中在植物生态学文献中，例如在川西亚高山森林、长白山杨桦次生林以及荒漠等地区都有研究[14-16]，对动物的研究较少，仅见昆虫[17]、鱼类[18]、啮齿动物等[8]。所有这些报道仅限于进行种对关联性研究，没有进行物种网络构建。在种对研究中发现，人类干扰降低物种间的空间关联性。例如：在受到人类严重干扰的温州湾，大多数鱼类种对联结不显著或联结程度较弱[19]。这表明，在人类干扰导致物种灭绝之前，首先因为动物活动规律被打破以及种群密度下降，种间的生态学关系被打断。一旦大多数种间生态学关系被打断，群落就会崩溃，物种在自然环境中的生存与演化将无法持续，最终走向灭绝。

关于羚牛的生态学研究，曾治高等[3]于2003年对羚牛的生态生物学研究做过综述，主要涉及到地理分布、种群数量、栖息地、季节性迁移活动、集群行为、家域、日活动规律、采食习性、繁殖和防御行为。此外，还有关于其系统发育、运动模式以及尸体被利用情况等的研究[4，20-21]。作为大型植食性有蹄类，羚牛在群落的物质循环和能量流动中起到重要作用，它与群落中其他成员的生态关系会决定群落的变化趋势。为此，本研究尝试通过空间分析方法构建羚牛与同域地栖动物间的空间关联网络，并在此基础上探讨羚牛在群落中扮演的角色及其受到的影响。

1 研究区域概况

羚牛主要分布在中国，还见于缅甸、印度和不丹。羚牛四川亚种主要分布于四川卧龙国家级自然保护区，分布范围和种群数量较大。因此，卧龙是开展羚牛研究的理想区域[22]。

卧龙保护区位于四川省阿坝藏族羌族自治州汶川县西部(30°45′—31°25′N，102°52′—103°24′E)，总面积2 000 km2。这里是四川盆地与青藏高原的过渡地带，地貌以高山深谷为主；最高海拔6 250 m，最低1 150 m。保护区内有皮条河、正河、西河和中河及其两侧发育的各级支流，形成树枝状水系，河谷呈“V”形状，落差大。保护区拥有典型的亚热带内陆山地气候，年均气温(8.5±0.5)℃，最高平均气温17℃，最低平均气温-1.7℃，年降水量(890±100)mm。保护区内拥有羚牛、大熊猫(Ailuropodamelanoleuca)、雪豹(Pantherauncia)等重要的保护动物[23]。

2 研究方法

采用红外相机技术采集物种空间分布数据，以物种作为地理空间要素，通过统计学方法计算要素间的关联性。以关联性为基础，构建种间空间关联网络。基于此网络，探讨羚牛可持续生存的群落环境。

2.1 物种空间分布数据采集

用GIS生成覆盖卧龙国家级自然保护区的1 km×1 km的公里网格图(图1)。在低、中、高海拔区域分别随机抽取1个样区，共3个样区，在样区内随机选择20个公里网格，每个网格是一个相机位点，共有60个位点。在奥维互动地图引导下进入相机位点，每个位点安装1台红外触发相机(型号：易安卫士L710和猎科Ltl Acorn 6210)。相机安装过程中，保持位点间距≥300 m，相机固定在距离地面50—80 cm的树干上或其他固定物上，镜头与地面保持平行[24]；同时记录相机放置日期、经纬度、坡度、坡向、生境类型(常绿阔叶林、落叶阔叶林、针阔混交林、针叶林、灌丛、草甸、流石滩)，以及动物活动痕迹[25]。相机24 h连续工作，拍摄间隔时间5 s，每次连续拍摄3张照片和1段10 s视频。相机野外工作时间为2017年2月—2018年4月。

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2.2 数据处理

根据相机编号，在计算机上建立对应文件夹，将相应相机位点数据导入文件夹中。在每个文件夹中，将照片编号、文件夹编号、文件格式编号、设备编号、布设位点编号、拍摄日期与拍摄时间录入Microsoft Excel表格。逐一查看拍摄到的照片和视频，并对物种进行分类鉴定。鉴定过程参照《中国兽类彩色图谱》[26]、《四川兽类原色图鉴》[27]、《中国鸟类图鉴》[28]。由于夜间影像清晰度较低，影像资料可以用于鉴定物种，但难以判断个体。另外，有些物种为群居动物，其他为独居动物；独居动物同一个体在特定时间段里可能在位点附近反复出现，群居动物则是群中不同个体在此出现。因此，有效照片数[29-30]不能作为种群密度数据来进行种间比较。相应地，本研究仅从各位点提取各物种出现与否的信息，属于分类型(二分型)数据[31]。

2.3 种间关联度测算

2.3.1 区系整体性及种对关联性

一个地区的区系整体性反映的是生态系统的完整性，是群落存在的基础。为此，首先采用方差比率(VR)进行区系整体性分析，计算过程参照Schluter[32]。由于是二分型数据，进一步采用Phi系数(rø)对区系内各物种与其他物种间的种间关联性进行计算，计算过程参照李兆元等[31]。

2.3.2 地栖动物空间网络构建

基于种间关联性计算结果，以羚牛为出发点，选取具有显著正相关的物种对，通过种间关联性将各物种(包括羚牛)编织成物种空间关联网络。

2.3.3 生态因子相关性

为了探讨制约群落分布的生境因子，分析了物种网络与生态因子的相关关系。由于物种网络涉及多个物种，生态因子也涉及海拔、地形、地物类型、植被覆盖度4种因子，属于2个因子各有多于2种表达形式的情况，因此采用克莱姆系数(C)进行分析。相关计算参照李兆元等[31]。

3 结果与分析

3.1 研究区域地栖动物区系

红外相机共拍摄到47 592张有效照片和11 033个视频，从中鉴定出35种地栖野生动物，属6目15科33属(表1)。其中，兽类(Mammalia)5目14科24属26种，鸟类(Aves)1目1科9属9种。食肉目(Carnivora)物种最多，共6科13种；其次为鸡形目(Galliformes)1科9种、偶蹄目4科8种、啮齿目(Rodentia)2科2种和灵长目(Primates)1科2种，兔形目(Lagomorpha)物种最少，仅1科1种。

表1 卧龙国家级自然保护区地栖野生动物区系构成

方差比率计算结果显示，35种地栖动物间呈现整体上的极显著关联性(VR=3.69，95%置信区间为43.19—79.08，W=221.40)。这表明，研究区域地栖动物区系总体上处于良好状态，种间生态学关系得到整体上的维护。

3.2 物种空间关联网络构建

Phi系数计算结果显示，35种地栖野生动物中，与羚牛存在显著正关联的动物有3种，分别为水鹿(Rusaunicolor，rø=0.31，χ2=4.20，P<0.05)、小熊猫(Ailurusfulgens，rø=0.38，χ2=7.23，P<0.01)和林麝(Moschusberezovskii，rø=0.40，χ2=7.21，P<0.01)。以这3种动物为基础，进一步计算种间关联性，得到以下各关联种组。

(1)水鹿组：含野猪(Susscrofa)与水鹿的关联系数(rø=0.62，χ2=20.10，P<0.01)、中华鬣羚(Capricornismilneedwardsii，rø=0.33，χ2=5.14，P<0.05)、川金丝猴(Rhinopithecusroxellana，rø=0.46，χ2=10.4，P<0.01)、毛冠鹿(Elaphoduscephalophus，rø=0.54，χ2=15.30，P<0.01)、大熊猫(rø=0.39，χ2=7.42，P<0.01)、小熊猫(rø=0.38，χ2=6.77，P<0.01)、黄喉貂(Martesflavigula，rø=0.42，χ2=8.82，P<0.01)、林麝(rø=0.30，χ2=3.96，P<0.05)、豪猪(Hystrixbrachyura，rø=0.41，χ2=8.10，P<0.01)。

(2)小熊猫组：含水鹿(与小熊猫的关联系数rø=0.38，χ2=6.77，P<0.01)、野猪(rø=0.32，χ2=4.85，P<0.05)、川金丝猴(rø=0.46，χ2=10.50，P<0.01)、毛冠鹿(rø=0.33，χ2=5.04，P<0.05)、红腹角雉(Tragopantemminckii，rø=0.31，χ2=4.52，P<0.05)、大熊猫(rø=0.49，χ2=12.30，P<0.01)、黄喉貂(rø=0.59，χ2=18.10，P<0.01)、林麝(rø=0.36，χ2=6.06，P<0.05)。

(3)林麝组：含水鹿(与林麝的关联系数rø=0.30，χ2=3.96，P<0.05)、野猪(rø=0.33，χ2=5.02，P<0.05)、川金丝猴(rø=0.42，χ2=8.47，P<0.01)、小熊猫(rø=0.36，χ2=6.06，P<0.05)、黄喉貂(rø=0.55，χ2=15.30，P<0.01)。

以上表明，羚牛与3种动物发生直接空间关联的同时，通过它们与各自种组中的物种发生间接关联。发生间接关联的物种有8种，分别为野猪、中华鬣羚、川金丝猴、毛冠鹿、大熊猫、黄喉貂、豪猪、红腹角雉。进一步以这些物种为基础计算，直至没有新种出现为止。最后获得19个物种与羚牛构成空间关联网络(图2)。网络中物种数(n=20)占研究区域地栖动物区系物种总数(n=35)的57%，占相同海拔物种总数(n=29)的69%。

图2显示，网络中有食肉目7种：豹猫(Prionailurusbengalensis)、黄喉貂、大熊猫、小熊猫、花面狸(Pagumalarvata)、狼(Canislupus)以及黑熊(Ursusthibetanus)，它们与羚牛均无显著正相关，表明不是羚牛的捕食天敌。羚牛在网络中的关联种对较少，可能表明该物种受到生物环境的制约压力较低。同样由于关联种对较少，与其他物种相比，羚牛对维持该网络稳定所发挥的作用也可能较小。

3.3 物种空间关联网络与生态因子的相关性

克莱姆系数(C)检验结果(表2)显示，上述网络(图2)与生境类型具有极显著相关性：网络主要分布在落叶阔叶林、针阔混交林、针叶林及灌丛。但是，羚牛分布与坡度、坡位、生境类型、植被覆盖度未呈现显著相关性(表3)。由于这些因子随海拔分布，推测羚牛分布与海拔无关。这个推测得到研究数据支持(表4)。这表明，羚牛分布区受上述生态因子限制小，可以沿着海拔上下移动。

表2 物种空间网络分布与生态因子相关关系

表3 羚牛与各生态因子相关性卡方吻合度检验结果

表4 网络中物种与海拔的相关关系(χ2-test)

4 讨论

卧龙羚牛所生活的地栖动物空间网络由羚牛及其他19种地栖动物构成。本研究结果显示，羚牛仅与林麝、水鹿、小熊猫发生直接正关联。它们的生境重叠率高，有相似的活动节律，喜晨昏活动，对食物也有共同需求[33-37]。然而，死亡后的尸体为众多物种提供食物，如被野猪、黑熊、大嘴乌鸦(Corvusmacrorhynchos)等物种所利用[21]。因此，羚牛的存在对于维持网络中物质流和能量流所起的作用不可低估。

本研究结果表明，地形、生境类型、植被覆盖度和海拔对羚牛分布没有限制作用，羚牛分布区可以沿着海拔进行上下迁移。从吴鹏举等[38]的研究也可以发现，羚牛的生态幅广，上述生态因子对其限制性小，相比之下，食物起主导作用。从网络结构来看，作为体形庞大的植食性物种，羚牛种群增长缺乏大型捕食物种的制约。虽然网络中存在狼和黑熊，但它们与羚牛不存在显著正关联，表明它们与羚牛之间可能没有稳定的捕食关系。其他研究者认为[29，39]，狼在卧龙的相对多度较低，并且选择在林线上下和更高的高山草甸活动，似乎是海拔分布分离导致狼与羚牛不出现捕食关系。然而，本研究数据表明，狼的分布海拔位于羚牛海拔范围内，不存在海拔分布分离。从空间关联原理来看，较低的相对多度应该是导致狼和羚牛间不存在捕食关系的原因。黑熊以植物为主要食物[40]，在很大程度上降低了其捕食性，尤其是对捕食成本大的大型动物的捕食。雪豹在喜马拉雅山区捕食羚牛[41]，但在卧龙未出现于本研究的物种关联网络中，而是出现于4 072—4 430 m(待发表数据)这一更高的海拔段。因此，本网络缺乏大型植食性物种的制约物种，不太可能代表一个稳定健康的群落，在演化历史中不可能持续存在。据文献记载，20世纪20—50年代，卧龙存在华南虎(Pantheratigrisamoyensis)；到80年代，华南虎已经灭绝[42]。这表明，卧龙地区可能一度存在完整健康可持续的群落；在那个群落中，羚牛种群大小可能受到虎的制约。

在结构不完整的群落中，由于失去一些制约因子，物种分布区可能发生变化。吴家炎等[43]报道，羚牛各亚种基本上栖息于亚高山或高山混交林、针叶林及灌丛草甸中。本研究中，羚牛生活的物种网络存在于落叶阔叶林、针阔混交林、针叶林及灌丛生境中；由于不受生境类型制约，羚牛出现在所有这些植被类型中，表明其分布区已经延展到低海拔落叶阔叶林中。虎属于低海拔类群。如吴家炎等[43]的描述代表虎存在时期羚牛的海拔分布，则表明：可能由于虎的捕食，羚牛原先分布于较高海拔；在那个海拔范围中，上部种群被雪豹捕食，下部种群被虎捕食。在虎消失后，由于回避雪豹捕食，羚牛分布区向低海拔移动，从而进入失去生物因素制约的生存状态。周小平等[22]认为，卧龙保护区近年来羚牛种群数量增长很快。

失去制约因素后，羚牛的种群增长可能对群落造成威胁。已有研究者注意到这个问题[1，22]。在群落内，羚牛种群过快增长可能会压缩其他物种的生存空间，例如大熊猫。大熊猫与羚牛共同生活于上述网络中，但明显存在规避羚牛的倾向[39]。如果羚牛种群无节制增长，可能会威胁到大熊猫的生存。宋延龄[44]提出科学狩猎在保护中的意义。有计划猎杀在保护苏格兰马鹿(Cervuselaphusscoticus，另一种失去制约的大型有蹄类动物)及其苔原生境的实践中取得了成功[45]。因此，有必要详细研究羚牛种群人工干预的可行性。同时，出于群落修复目的，华南虎再引入也是值得深入研究的课题。

致谢：本研究得到卧龙国家级自然保护区管理局刘明冲的大力支持和帮助。卧龙国家级自然保护区的胡强、王茂麟、林红强参加了野外数据收集。课题组成员周厚熊、吴艳蓉、李谦对本论文提出修改意见。项目执行期间，得到四川省林业和草原局古晓东的大力支持。谨此一并致谢！