应用红外相机陷阱法估计荒漠啮齿动物种群密度

袁 帅，李 鑫，侯帅君，杨素文，岳秀贤，张卓然，付和平,5，武晓东

（1. 内蒙古农业大学草原与资源环境学院 / 草地资源教育部重点实验室 / 内蒙古农业大学啮齿动物研究中心，内蒙古 呼和浩特 010011；2. 兰州大学草地农业科技学院，甘肃 兰州 730020；3. 内蒙古自治区林业监测规划院，内蒙古 呼和浩特010020；4. 内蒙古自治区草原工作站，内蒙古 呼和浩特 010020；5. 内蒙古农业大学生命科学学院，内蒙古 呼和浩特 010011）

啮齿动物是草地哺乳动物中种类和数量最多的一类动物。一些啮齿动物由于频繁的密度大爆发而卷入人与野生动物的冲突之中，成为有害动物[1]；而另一些动物由于极低的种群数量而成为被保护对象[2]。但无论有害物种还是濒危物种都需要进行种群监测来加强管理[3]。啮齿动物的种群数量监测方法较多，包括铗捕法、洞口调查法、土丘计数法和标志重捕法等。但传统数量监测法存在较多缺点，如铗捕法对动物存在损伤，不符合动物伦理；而洞口调查法和土丘计数法估计种群数量精确性低。标志重捕法已被广泛应用在估计不同物种的丰富度、密度和种群统计学研究中[4]。因此标志重捕法被认为是估算野生动物种群统计学参数最有效的方法[5]。但标志重捕法需要满足特定的假设，如果操作过程中违反这些假设就会导致动物丰富度或密度不准确，由此得出的生态学推论必然具有缺陷[6]。此外，捕鼠笼摆放、标志损伤、标志物丢失等因素也会对啮齿动物种群密度估测产生一定影响[7]。传统标志重捕法受天气、地理环境和人力等因素影响较大，重捕率时常过低，想要提高重捕率则需要提高野外取样强度[8]，不仅耗费人力财力，而且操作不当会使动物暴露时间过长而产生高低温耐受、饥饿、捕食等风险，还会带给动物压力或造成死亡[9-11]。因此，有必要探索一种适于植被稀疏，生境开阔的荒漠小型哺乳动物数量监测方法，这种方法需具备低成本和高效率，并可在较大景观中应用相对较长时间，测度结果需更加可靠等特点[12]。

近些年红外相机陷阱法在野生动物种群数量监测中的发展势头迅猛。红外线触发自动数码相机陷阱技术(简称红外相机陷阱法)具有准确、长期、隐蔽和对野生动物非侵入式无损伤等特性[13-14]，同时不受调查区域天气、地形条件影响，对人员操作要求不高，节省成本等优点[15-17]，已在野生动物生态学调查中得到广泛使用[8,14,18]。该技术主要用于调查野生动物资源、种群数量和监测野生动物行为等方面的研究[19]。国内学者已将该技术应用于野生啮齿动物监测并提出了相应的数量计算方法，但这些研究多在林区实施[19-20]。而特定生境特征会使红外相机对动物的捕获率产生差异[7,21-22]。相机陷阱位置及周边环境的细微变化会对目标物种的捕获率产生显著影响[23]。荒漠与林区啮齿动物因栖息地类型截然不同，在生活史、生活习性和生态特征等方面存在较大差异。将红外相机技术应用于荒漠啮齿动物监测的研究并不多见，基于红外相机评估荒漠啮齿动物种群数量是否可行尚不明确。本研究通过应用标志重捕法与红外相机技术监测啮齿动物种群数量，对结果进行比较，旨在筛选一种基于红外相机技术适合评估荒漠啮齿动物种群数量的方法，为红外相机技术应用于荒漠小型哺乳动物生态学研究提供参考依据。

1 研究方法

1.1 研究区概况

研究区(37°24′ - 38°25′ N, 104°10′ - 105°30′ E)位于内蒙古自治区阿拉善盟阿拉善左旗南部，东临腾格里沙漠。气候为典型高原大陆性气候。草地类型属于温性荒漠沙质亚类。随机选取3 个60 hm2的样区，样区内植被以红砂(Reaumuria soongarica)建群，其次为白刺(Nitraira sphaerocarpa)、霸王(Sarcozygium xanthoxylon)和短脚锦鸡儿(Caragana brachypoda)等多年生灌木和小灌木，草本植物以糙隐子草(Cleistogenes squarrosa)、雾冰黎(Bassia dasyphylla)、白草(Pennisetum centrasiaticum)为主。

1.2 方法

1.2.1 试验设计及啮齿动物监测

2017 年4 月 - 9 月，在随机选择的3 个60 hm2的样区中心设立1 hm2的标志重捕样地，应用标志重捕法捕获啮齿动物。在每块样地中分别采用7 ×8 方格式的方法布笼，每个网格点布设一个活捕笼(42 cm × 17 cm × 13 cm) (图1)。行距与笼距均为15 m。在活捕笼中放置新鲜花生仁作诱饵。每月月初连续捕捉4 d。记录捕获个体种名、性别、体重及繁殖状况。标志重捕试验结束(收回活捕笼)后，根据之前啮齿动物红外相机研究建议的布设密度[19]，在每个样地(1 hm2)内随机布设红外相机(夜鹰SG-999M)1～2 台(图1)，对样地内的啮齿动物进行监测。由于荒漠啮齿动物绝大多数为夜行性物种，所以相机布设时间段选择在当天18:00 至次日08:00，每天监测14 h，观测3～6 d。

图1 红外相机及标志重捕样地示意图Figure 1 Diagram showing the locations of camera and live trap sites

1.2.2 数据分析

1)标志重捕数据处理

使用最小存活数(minimum number known alive,MNA)计算啮齿动物种群数量[24]：式中：a 为t 时刻所捕获的啮齿动物数量；b 为在t 时刻之前所标记的，但在t 时刻之后所出现，却不出现在时刻t 的啮齿动物数量。

计算主要鼠种三趾跳鼠(Dipus sagitta)、五趾跳鼠(Allactaga sibirica)和子午沙鼠(Meriones meridianus)2017 年4 月、7 月和9 月的MNA 值。

2)红外相机陷阱技术估算方法

选择2017 年4 月、7 月和9 月的红外相机数据。采用两种方法用于红外相机数据处理。

随机相遇模型(random encounter model, REM)[25]：

式中：D 为啮齿动物的密度(只·hm−2)；y 为当月鼠类个体独立照片总数；t 为相机当月布放的天数 ；v 为鼠类的移动速度(子午沙鼠平均移动速度263 m·d−1，三趾跳鼠移动速度2 000 m·d−1，五趾跳鼠移动速度1 000 m·d−1)[26-27]；红外相机的监测角度θ 为0.872 rad(50°)；r 为相机的监测半径(2 m)。

捕获率模型(capture rate model, CRM)[28]：

对同一鼠种密度月份间差异使用了单因素方差分析。对相同月份同一鼠种密度不同监测方法间差异比较使用了t 检验。为了进一步评估随机相遇模型和捕获率模型与最小存活数之间的关系强弱程度，使用线性回归模型对不同方法得出的不同物种种群密度进行了拟合，与最小存活数相关性最高的视为最优模型。不同方法间的关系检验使用线性回归，并将模型进行了拟合预测，迭代次数为1 000，步长为1。所有数据均进行正态检验，显著水平为0.05，数据分析采用SAS 9.2 软件，使用SigmaPlot 12.5 绘图。

2 结果分析

2.1 标志重捕法

2017 年4 月、7 月和9 月，标志重捕法捕获的啮齿动物共计105 只，包括阿拉善黄鼠(Spermophilus alaschanicus)、三趾跳鼠、五趾跳鼠、小毛足鼠(Phodopus roborovskii)和子午沙鼠。其中4 月三趾跳鼠为优势鼠种，子午沙鼠和五趾跳鼠为次优势鼠种；7 月子午沙鼠为优势种，三趾跳鼠和五趾跳鼠为次优势鼠种；9 月子午沙鼠为优势种(图2)。

2.2 红外相机陷阱法

红外相机布设期间共获得视频2 733 个，统计出有效独立个体186 个，共监测到啮齿动物5 种，监测到的物种与标志重捕法捕获的物种相同。应用随机相遇模型(REM)和捕获率模型(CRM)分别计算3 个主要鼠种的种群数量(表1)，可知，REM 得出的子午沙鼠种群数量大于CRM 估计的种群数量。其他两种啮齿动物的REM 和CRM 计算值相差不大。

2.3 不同方法测度结果的比较

基于红外相机技术的REM 模型对7 月子午沙鼠种群数量的测度与相同月份MNA 的测度值并无显 著 差 异(t = 2.03, P = 0.11)(图3)，但 两 种 方 法 对4 月(t = 2.59, P = 0.05)(图3)和9 月(t = 2.67, P = 0.048)(图3)子午沙鼠种群数量的测度值存在显著差异，REM 模型测度值显著大于MNA 测度值。REM 模型在3 个月份对两种跳鼠种群数量的测度值与MNA测度值之间无显著差异(P ＞ 0.05) (图3)。CRM 模型对子午沙鼠和两种跳鼠种群数量的估计在所有月份同MNA 值之间未表现出显著的统计学差异(P ＞0.05) (图3)。3 种方法在对同一鼠种不同月份种群数量的测度值并未表现出月际间显著差异(P ＞ 0.05)(表2)。3 种啮齿动物种群数量虽然存在季节变动，但是并未表现出显著的统计学差异(P ＞ 0.05)。

图2 研究区啮齿动物种群密度Figure 2 Population densities of rodents in the study area

REM 模型测度的两种跳鼠密度与MNA 估计的密度显著正相关(P = 0.004；P = 0.002)，相关系数R2＞0.7，表明REM 模型可以作为精确测度跳鼠数量的合适方法(图4a，c)。而REM 模型对子午沙鼠密度的测度值与MNA 估计值相关性并不显著(R2= 0.48，P = 0.06) (图4e)，表明该模型不适于子午沙鼠种群密度的测度。CRM 模型测度的3 种啮齿动物密度值与MNA 估计密度值均显著正相关(P = 0.01；P =0.000 1；P = 0.05) (图4b，d，f)，表明CRM 模型可以作为3 种啮齿动物密度测度的理想模型。因此，CRM模型更适合荒漠啮齿动物优势鼠种的种群数量测度。

表1 运用红外相机技术估算鼠类密度Table 1 Rodent population density estimates based on camera trapping

图3 不同监测法对3 种荒漠啮齿动物种群密度的测度Figure 3 Estimates of the population densities of three desert rodent species using different methods.

表2 3 种方法在检测月份间差异的统计结果Table 2 Source of variance (F and P values) from one-way ANOVA for the Moth effect of three methods

3 讨论与结论

图4 最小存活数估计密度与红外相机估计密度之间的关系Figure 4 The relationship between density estimates obtained using the mark-recapture and camera trap methods

国外将红外相机或其他自动相机用于野生动物的研究历史较长，而我国起步较晚[29]。对于不同物种或动物类群，利用红外相机技术如何提高种群数量测度的准确性，是红外相机技术在我国野生动物监测中应用面临的问题之一[30]。探讨相机捕获的物种数量、物种组成和已知物种库之间的关系，有助于全面理解红外相机是否可以替代传统调查方法的有效手段[30]。国内一些研究已经利用红外相机技术对野生啮齿动物的种群数量进行了测度，并探讨了种群数量的计算方法，但是研究生境多在林区[19-20]。荒漠区植被稀疏，啮齿动物生境相对开阔，之前研究的红外相机测度啮齿动物种群数量方法是否能够应用于荒漠区的问题尚不清楚。受限于红外相机对小型哺乳动物同种个体区分困难的缺点，标志重捕法仍是当前小型哺乳动物研究中的常规方法。该方法最主要成功之处在于将永久性和可识别的标记应用到动物个体上，即可以满足种群统计中的两个关键假设：永久性和可识别性[31-32]。标志重捕法经历了众多研究考验，可信度较高[9,33-34]，许多研究都证实了该方法对种群数量估计的可靠性[35-37]。因此本研究选用标志重捕法来衡量红外相机陷阱法的精度是可靠的。本研究通过应用红外相机技术的两种计算方法来测度荒漠啮齿动物种群数量，与基于标志重捕法的最小存活数(MNA)估测法比较，随机相遇模型(REM)对跳鼠种群数量的测度较为理想，对子午沙鼠种群数量估测值偏高。主要原因是该模型参数除涉及相机月拍摄图片值之外，还涉及到啮齿动物移动速度。由于子午沙鼠移动速度固有设定值偏小，其种群密度估测值就会偏高。因此准确掌握啮齿动物不同物种日移动速度是该模型估测值是否准确的关键。随机相遇模型专门用来估测那些个体特征差异不明显的动物种群密度[25]。该模型假设动物个体随机且独立于其它个体运动[23,25]，但小型哺乳动物的移动速度受到季节、食物、种内竞争、种间竞争和天敌等诸多因素影响[38-40]，同大型哺乳动物相比其受外部影响的因素更多。小型啮齿动物运动的非随机性显然与随机相遇模型的假设不一致。随机相遇模型对于非随机或非独立运动的动物并不敏感[41]。此外，在自然生境中受各种因子的影响，小型啮齿动物的移动速度也并不固定，精确掌握小型啮齿动物野外移动速度存在较大困难。一些研究也表明随机相遇模型在对某些物种种群密度的估测中并不适用[42]。

同随机相遇模型相比，捕获率模型的不同主要在于该模型参数不涉及动物移动速度，不依赖个人经验：如估计距离或检测和识别物种[42]。这种情况使得在评价不同观测者间可靠性时，以直接计数为基础的监测方案成为了主要限制因素[42]。但该方法与红外相机分布密度密切相关。相机分布密度越大，捕获率模型所得种群数量越小，因此针对不同物种确定合理相机密度较为关键。本研究中，两种模型均涉及到独立有效照片数。独立有效照片数基于遇见率或捕获率(hit rate/trapping rate)演变而来。而遇见率与独立的密度估计极显著相关[12]。独立有效照片的确定又受观测者经验，观测动物的遇见窗口(hit window)设定而产生差异。因此问题的关键在于如何区分视频中不具备“天然标记”的动物个体；或者尽量接近个体水平精度；或如何更加精准的确定独立有效照片数，从而使其无限接近物种真实的个体密度。目前来看，用传统个体数量调查法来校正红外相机评估法是解决上述问题的较为有效途径之一。

采用红外相机陷阱法研究兽类种群密度时，对于一些大型兽类可以根据其斑纹、体型、毛色等“自然标记”进行个体识别，并估算其种群密度[19]。这些研究依赖于独特的标记，来识别个体并构建捕获历史，类似于传统的标志重捕法[12]。但是具有天然标记的动物种并不多[25]，对于多数不具备“自然标记”的动物特别是夜行性小型兽类，难以通过夜间所摄相片进行个体识别[12,19]。对于可识别个体的这类动物，红外相机已经与标志重捕法结合，形成了专门的标志重捕模型及标志重见(Mark-resight)模型[23]，但如何加强自然标记不明显个体的识别并将其与标志重捕法相结合，对于这类动物的生态学研究将具有重要意义。

综上所述，基于红外相机技术的随机相遇模型与捕获率模型在评估荒漠区五趾跳鼠和三趾跳鼠的种群密度中均具有较好效果，但是捕获率模型在评估子午沙鼠种群密度时效果优于随机相遇模型，且捕获率模型涉及参数较少。因此在荒漠啮齿动物种群数量研究时，针对跳鼠的研究两种方法均可使用，针对啮齿动物多物种的研究应该采用捕获率模型。