植物激素对胁迫反应调控的研究进展

张明菊，朱莉，夏启中,2

(1.黄冈师范学院生物与农业资源学院， 湖北 黄冈 438000； 2.湖北省经济林种质改良与资源综合利用重点实验室， 湖北 黄冈 438000)

0 引言

植物是固定的，不能逃避非生物胁迫和生物胁迫(如昆虫、真菌和细菌等).植物在其生命周期中受到一系列胁迫因素的挑战，植物已进化出针对多种胁迫因子的防卫反应，对特定胁迫因子的防卫反应首先受相关植物激素的控制.除了在单一种类激素水平起关键作用外，不同的植物激素之间还相互作用、相互影响，使一大批基因及其调控因子在胁迫反应中的协调补救变得容易[1].因此，为了更深入地理解防卫反应机制，了解不同植物激素之间交叉对话的复杂联系就显得尤为迫切.

植物对非生物和生物胁迫的感知启动了多种复杂信号转导途径.一些早期信号事件包括Ca2+浓度变化、活性氧(ROS)产生和激酶级联激活.胞内Ca2+水平的提升可被充当Ca2+感受器的Ca2+结合蛋白所探测[2].被激活的Ca2+感受器或结合到主要胁迫反应基因的启动子的顺式因子上，或与控制这些基因的DNA结合蛋白相互作用从而激活或抑制胁迫反应基因.Ca2+水平提升也可激活的Ca2+依赖的蛋白激酶(CDPKs)、Ca2+/钙调蛋白激酶或磷酸水解酶，通过磷酸化或去磷酸化特异性转录因子，而调控胁迫反应基因的表达[2].Ca2+还可与二级信号ROS协同起作用.快速的ROS产生，被称为“氧爆发”(oxidative burst).由ROS激活丝裂原活化蛋白激酶(MAPK)级联,再进一步激活或抑制特异性胁迫反应相关基因的表达.植物胁迫反应的机制极为复杂，需要激活和整合多种信号途径以应对外部胁迫.

植物激素有生长素(auxin)、赤霉素(GA)、细胞分裂素(CK)、脱落酸(ABA)、乙烯(ET)、水杨酸(SA)、茉莉酸(JA)、油菜素内酯(BR)和独脚金内酯(SL).由于不同植物激素的复杂相互作用以及它们能控制广泛的生理过程，因此，它们可作为介导植物胁迫反应的关键内源因子.而且，由于植物激素参与了防卫反应，其信号途径复杂交错使精细高效胁迫反应的产生更为容易.其中， ABA、SA、JA和ET在介导病原菌和非生物胁迫的防卫反应中起主要作用[3-4].通常ABA负责植物对非生物胁迫反应，因为诸如干旱、盐、冷、热激和损伤等均可启动ABA水平的提升[5].而SA、JA和ET在生物胁迫反应中起主要作用，因为病原菌感染植物后其水平提升了[3].最近的研究还表明ABA、SA、JA和ET与生长素、GA和CKs相互作用而影响对植物防卫反应的调控[3,6-7].因此，本文将就植物激素的作用，尤其是它们如何调控不同胁迫反应发生交叉对话进行简要综述.

1 脱落酸在植物防卫反应中的作用

在高盐或干旱造成的渗透压条件下，ABA可刺激气孔关闭、水分保持平衡和调控胁迫反应基因表达[8].在干旱和盐胁迫下一些ABA合成基因，如ZEP(或LOS6、AAO3、NCED3和MCSU或LOS5/ABA3)均上调表达[8]， ABA累积.ABA反应基因启动子上存在多个顺式因子，被称为ABA反应因子(ABREs; PyACGTGG/TC)[9].基本亮氨酸拉链转录因子、ABRE结合蛋白(AREBs)/ABRE结合因子(ABFs)能结合在顺式因子ABRE上，使ABA反应基因上调表达[10].ABA介导的ABFs的磷酸化对ABA反应基因的激活是必需的[10].AREB1/ABF2、AREB2/ABF4和ABF3受脱水、高盐和ABA处理所诱导，超量表达这些因子的植株产生增强的干旱耐受性，这进一步证实了这些蛋白和ABA在非生物胁迫反应中的重要性[4,8].

来自MYC、MYB和NAC蛋白家族的其他转录因子也能以ABA依赖的方式发挥作用[11-12].AtMYC2和AtMYB2转录因子的超量表达不仅可表现ABA超敏反应，也可以增强转基因植株对渗透压胁迫的耐受性[12].RD26是一个胁迫诱导NAC转录因子，超量表达的RD26上调表达ABA和胁迫反应基因[11]，并表现出对ABA的高度敏感性.

在渗透胁迫条件下ABA依赖的途径在脱水反应因子结合蛋白(DREB)转录因子的调控中起重要作用[5].超量表达DREB2C的转基因植株，表现出ABA超敏反应，DREB1A、DREB2A与ABF2、DREB2C的相互作用，DREB2C与ABF3、ABF4的相互作用也证实了ABA参与了DREB转录因子的调控[13].酵母单因子杂交和免疫沉淀(ChIP)研究表明，AREB1、AREB2和ABF3结合到DREB2A启动子3A以ABA依赖的方式激活[14].因此，ABA能十分精细地介导非生物胁迫防卫反应.

2 水杨酸、茉莉酸和乙烯在植物防卫反应中的作用

SA、JA和ET在对不同病原菌和害虫防卫反应的调控中起重要作用[3].SA通常参与了对活体营养型和半活体营养型病原菌防卫反应的激活[8]，而JA和ET则负责死体营养型病原菌和食草昆虫的防卫反应的激活[8].

当植物探测到病原菌时会启动SA的合成.一旦在感染位点SA途径被激活，就会启动远端组织的防卫反应以保护未受损组织.这种持续诱导的抗性被称之为系统获得抗性(SAR).对SA不敏感的或对SA累积缺陷的突变体对病原菌表现出严重的感病性.而且，在被病原菌感染的组织中SA水平的提升会导致病程相关蛋白基因(pathogenesis related protein, PR)的诱导表达，从而提升对广普性的病原菌的抗性[8].NPR1(non-expressor of PR gene 1)是SA依赖的PR基因的激活中一个关键性的调控因子.SA调控NPR1去多聚化而形成活性的单体形式.单体NPR1移位于细胞核，且与TGA类bZIP转录因子相互作用，促使PR基因表达，启动防卫反应[15].还有几种WRKY转录因子在NPR1下游介导植物防卫反应中也发挥重要作用[16].

病原菌感染后JA水平的提高表明JA参与了植物的防卫反应.而且JA信号在植物对食草动物的防卫反应中起重要的作用，例如毛虫、红蜘蛛、甲虫和盲蝽蟓等[8].与防卫相关的JA反应基因表达主要受转录因子JIN1/MYC2(jasmonate insensitive 1/MYC2)所介导[16].几个AP2/ERF家族(apetala 2/ethylene-responsive factor)也参与了JA调控的胁迫反应[17].ERF1、ERF2、ERF5和ERF6控制JA反应标记基因PDF1.2(PlantDefensin1.2)的表达水平且产生对坏死营养型病原菌的抗性[18].阻遏蛋白JAZ(jasmonate-jim-domin)也在JA参与的胁迫反应中起关键作用[19].在JA-Ile(活性JA)缺乏的情况下，JAZ阻遏蛋白与转录因子JIN1/MYC2互作，抑制JA反应基因的转录调控.在JA刺激下，JA-ILe结合到其受体上，该受体是一种F-box蛋白COI 1(coronatine insensitive 1)，导致26 s水解蛋白酶体介导的JAZ的降解，从而允许MYC2上调JA目标基因的表达水平[19].MYC2的Thr328残基被磷酸化修饰，可刺激其转录活性[20].但修饰后的MYC2不稳定，被植物U-box蛋白(PUB10)降解，PUB10作为一种E3连接酶[21].使MYC2容易周转，也使被MYC2精细调控的JA反应极其活跃.

乙烯在植物的防卫反应中发挥多样化的作用[3].ERFs是胁迫反应中乙烯信号途径下游主要调控因子.转录因子EIN3(ethylene insensitive 3)可诱导ERF1基因表达，并激活防卫反应[22,23].EIN2是乙烯信号的正调控因子.在没有乙烯存在时，CTR1(constitutive triple response)可抑制EIN2.当乙烯被其受体ETR1(ethylene response 1)感知时，EIN2的阻遏被解除，从而激活ET信号[22-23].乙烯能与SA和JA途径交叉对话，或起拮抗作用，或促进特定的防卫反应.

3 生长素在植物防卫反应中的作用

生长素可促进Auxin /吲哚-3-乙酸(Aux / IAA)的转录阻遏物家族的降解.Aux / IAA蛋白与生长素应答因子(ARF)结合并抑制特定的生长素应答基因的转录[24].转运抑制剂应答1(TIR1)是一种与Aux / IAA蛋白相互作用的生长素受体[25-26].TIR1编码形成Aux / IAA-的F-box蛋白.F-box蛋白可与SKP1和Cullin形成一种Aux/IAA-SCFTIR1复合物，并通过泛素/ 26S蛋白酶体途径导致Aux / IAA蛋白的降解[27].为了调节植物的生长和发育，生长素可以诱导三组基因的表达：Aux / IAA家族、GH3家族和小生长素-上调RNA(SAUR)家族[28].GH3基因编码IAA-酰胺基合成酶，该酶通过将过量的IAA与氨基酸结合而参与植物生长素稳态的调节[29].植物中大多数总生长素以结合形式存在，而生长素结合物的形成是IAA激活或失活的重要调控机制之一.在病原菌感染过程中GH3.5在SA和生长素信号转导中起双重调节因子的作用[30].同样，Ding等(2008)报道GH3-8的过表达导致对水稻黄单孢菌(Xanthomonasoryzaepveoryzae，Xoo)的抗性增强.另外，与野生型水稻植株相比，过表达GH3-8的水稻植株积累了更高水平的结合的IAA(IAA-Asp)和降低了游离IAA的水平，且SA、JA响应基因的表达以及SA和JA的水平降低.用Xoo感染水稻植株诱导了几种IAA生物合成基因的表达，并导致游离IAA的积累增加.这表明GH3-8介导的水稻对黄单孢菌Xoo的抗性与SA和JA途径无关.Xoo诱导的生长素的产生激活了扩展蛋白(expandins)的表达，导致细胞壁松弛，从而有利于病原菌的生长.在对Xoo抗性的GH3-8过表达植株中，拓展蛋白基因的表达被抑制[31].这意味着通过抑制生长素信号转导来抑制expansin表达可能充当限制水稻Xoo感染的物理屏障.用SA类似物苯并噻二唑S-甲酯(BTH)处理拟南芥植株会导致许多生长素响应基因的抑制.这些基因包括植物生长素输入蛋白AUX1、生长素输出蛋白PIN7、生长素受体TIR1和AFB1以及植物生长素诱导基因SAUR和Aux / IAA基因家族[32].类似地，在诱导SAR后，大多数生长素诱导基因在系统组织中被抑制，即SAR反应会涉及植物生长素响应基因的下调.但是，SA处理后游离生长素的水平没有变化.而且，SA还抑制了生长素诱导型报告基因DR5:: GUS的表达. Wang等(2007)认为SA可能是通过限制下调Aux / IAA蛋白所需的生长素受体来稳定Aux / IAA生长素阻遏物[32].

生长素的外源应用能促进由根癌土壤杆菌(Agrobacteriumtumefaciens)、萨氏假单胞菌(Pseudomonassavastanoi)[33]和Pst DC3000[34-35]所引起的病害发生.类似地，丁香假单胞杆菌斑点致病变种(P.syringaepv.maculicola(Psm) 4326)和生长素共接种能促进拟南芥中的病害症状发生和病原菌生长[32].这些结果表明生长素参与植物防御反应的减弱，阻断生长素的反应有利于增加植物的抗性.与野生型植物相比，对生长素不敏感的拟南芥axr2-1突变体中病原菌Psm4326的生长减慢[32].多项研究还表明，病原菌感染导致生长素水平失衡以及生长素信号转导相关基因表达的变化.例如，感染Pst DC3000会导致拟南芥中IAA水平升高[36].编码半胱氨酸蛋白酶的细菌III型效应子avrRpt2能够调节宿主生长素生理状态从而促进拟南芥中的病原菌毒性和病害的发展[35].使用微阵列进行的全基因表达分析显示，Pst DC3000能诱导生长素生物合成基因表达并抑制Aux / IAA家族和生长素转运蛋白的基因.因此，Pst DC3000激活了植物生长素的产生，改变了植物生长素的运输并抑制了植物生长素的信号传导，从而调节拟南芥中的生长素生理状况[37].这表明生长素促进了植物对病害的敏感性，植物中生长素信号转导的抑制可能导致植物抗性增强.生长素信号转导的下调有助于拟南芥中免疫反应的诱导. 研究也显示，拟南芥中针对生长素受体的微小RNA(miR393)的过表达，会导致生长素受体基因的下调，却增加了拟南芥对Pst DC3000的抗性.相反，过表达生长素受体而激活生长素信号转导，可增强拟南芥植株对Pst DC3000的敏感性[34].这些结果表明，生长素促进了对细菌性病害的感病性，生长素信号的下调是植物诱导的免疫反应的一部分.

Llorente等(2008)报道[38]，通过植物生长素信号组分的突变或植物生长素传递的干扰来阻遏植物生长素信号转导会抑制拟南芥植株对坏死营养型真菌黄瓜枯萎菌(Plectosphaerellacucumerina)和灰葡萄孢菌(Botrytiscinerea)的抗性.而且，感染强毒性坏死营养型病原菌，例如黄瓜枯萎菌(P.cucumerina)会导致拟南芥中生长素应答基因的下调[38].这表明生长素信号转导是调节植物对坏死营养型真菌反应的重要组成部分.但是，黄瓜枯萎菌感染后生长素信号突变体中，SA和JA信号途径的标记基因的表达没有受到损害.这表明生长素信号转导突变体对坏死营养型真菌的敏感性不依赖于SA或JA介导的防御途径.

病毒病原物通过操纵植物生长素信号转导组分而增强毒性并引发病害.例如，烟草花叶病毒(TMV)复制酶与Aux / IAA蛋白的相互作用会影响植物生长素应答基因的转录激活并促进拟南芥和番茄中病害症状的发展[39-41].而且，TMV复制酶与几种相关拟南芥Aux / IAA蛋白相互作用并破坏其核定位[40].这表明TMV可能破坏Aux / IAA功能，从而重新编程细胞环境以进行病毒复制和传播[41].

综上所述，生长素是激素信号网络的重要组成部分，参与调控对各种活体营养型和坏死营养型病原菌防卫反.生长素调节与其他激素的生物合成、分解代谢和信号途径相关的基因的表达，并调节植物防卫和发育反应.但生长素水平如何影响其他激素的平衡，并对不同病原菌特异性的防御反应进行微调仍有待研究.

4 赤霉素在植物防卫反应中的作用

GA可通过刺激生长负调节因子的降解促进植物生长.水稻GA受体(gibberellin insensitive dwarf 1，GID1)与水稻DELLA蛋白(slender rice 1，SLR1)以GA依赖的方式相互作用. GID1与DELLA蛋白的结合导致DELLA蛋白通过泛素E3连接酶SCF复合物和26S蛋白酶体的泛素化和降解[42-43].GA既可由高等植物产生，也可由真菌和细菌产生[44].据推测，GA是真菌和细菌与宿主植物建立相互作用的信号因子.越来越多的证据表明，GA信号转导成分在植物的抗病性和易感性中起主要作用.

拟南芥中DELLA蛋白作为GA信号转导的负调节因子，可通过调节SA和JA依赖性防御反应来控制植物的免疫反应[45].缺少4个DELLA基因(gai-t6，rga-t2，rgl1-1，rgl2-1)的拟南芥四倍体Della突变株对坏死营养型病原真菌芸薹链格孢(Alternariabrassicicola)、灰葡萄孢菌(Botrytiscinerea)非常敏感，但对活体营养型病原菌Pst DC3000和活体营养型卵菌(Hyaloperonosporaarabidopsidis)显出更强的抗性[45]).此外，受Pst DC3000攻击的四倍体Della突变体显示出更早且更强的SA标记基因PR-1和PR-2诱导，而与受攻击的野生型植物相比，四倍体Della突变体的JA / ET标记基因PDF1.2)的表达显著延迟.相比之下，DELLA过度积累的突变体，例如ga1-3，gai和sly1-10，则对芸薹链格孢菌(Alternariabrassicicola)具有更强的抗性，但对Pst DC3000更敏感.这些结果表明，DELLA蛋白通过激活JA/ET依赖的防御反应来增强对坏死营养型病原菌的抗性，而通过抑制拟南芥中SA依赖的防御反应而表现出对活体营养型病原菌的更强的敏感性.因此，DELLA蛋白似乎整合了涉及SA和JA / ET相关的植物防御反应途径.由于GA刺激了DELLA蛋白的降解，因此GA可能会增强对活体营养型病原菌的抗性和对坏死营养型病原菌的敏感性.外源应用GA增强了拟南芥对Pst DC3000的抗性和对芸薹链格孢菌的敏感性.这些结果表明，GA可作为一种致病因子，促进DELLA蛋白的降解且减弱JA依赖性防御反应并导致DELLA介导的生长抑制作用的丧失.

DELLA蛋白如何调节针对各种活体营养型和坏死营养型病原菌的防御反应？研究表明DELLA蛋白可以促进编码ROS解毒酶的基因的表达，从而调节生物或非生物胁迫后ROS的水平[46].与野生型植物相比，生物胁迫后della五元突变体(缺少所有5个DELLA基因)累积了更高水平的ROS，和ROS解毒酶的下调[47].因此，DELLA蛋白对各种活体营养型和坏死营养型病原菌的防御反应的调节至少部分是通过ROS水平的控制来实现的.但DELLA蛋白如何调节ROS解毒酶的表达以及DELLA介导的ROS水平调节如何作为植物生长和胁迫响应的调节信号仍不清楚.

研究证明受GA感知影响的突变体也会影响植物的防御反应.与野生型植株相比，GA受体缺陷的水稻的gid1突变体积累了更高的GA水平，并显示出对稻瘟病菌Magnaporthegrisea的增强抗性[48].此外，在gid1突变体中，GA诱导蛋白PBZ1(probenazole inducible 1)的表达升高.由于gid1突变体积累了大量的GA和PBZ1，并显示出对稻瘟病菌的抗性增强，因此PBZ1的积累似乎在水稻抗稻瘟病中起重要作用.这表明GA信号传导成分在水稻的防御信号传导中发挥作用[48].

通过GA失活酶调节生物活性GA的水平会影响植物的抗病性.一种GA失活酶可调节GA的生物活性，并参与水稻对细菌和真菌病原体的抗病性.功能丧失的eui突变体积累了高水平的GA，显示出抗性受损，而EUI过表达植株积累了低水平的GA，并且显示出对水稻Xoo和M.oryzae的抗性增强[49].用GA生物合成抑制剂烯效唑(uniconazole)处理的eui植株可恢复抗性，而对EUI过表达植株施用外源GA则削弱了对Xoo的抗性.这些结果表明GA在水稻的基础抗病性中具有负作用.

在受水稻矮化病毒(RDV)感染的水稻植株中，GA生物合成酶—对映贝壳杉烯氧化酶(ent-kaurene oxidase)的表达受到抑制，从而导致矮化表型产生[50].RDV的P2蛋白与水稻对映贝壳杉烯氧化酶相互作用并影响GA的产生.受RDV感染的水稻植株显示出GA水平显著降低，并且用GA对受感染植株进行处理可恢复植株的正常生长表型[50].RDV感染水稻植株会导致发育迟缓和叶片变黑，这是GA缺陷型水稻突变体的特征.这些发现表明RDV调节了GA的代谢从而促进了水稻病害症状的发展.这表明，GA及其信号传导成分在调节对各种活体营养型和坏死营养型病原菌的防御反应中起着重要作用.然而，GAs对防御反应的作用机制尚不清楚.

5 细胞分裂素在植物防卫反应中的作用

细胞分裂素(CK)参与调控了多种多样的生理过程，包括干细胞控制，微管分化，叶绿体发生，种子发育，根、茎和花序的生长和分支，叶片衰老，营养平衡和胁迫耐受性，等等[51].有证据表明CK也参与了植物对某些病原菌的防御反应的调控. CK在拟南芥中由十字花科根肿病菌(Plasmodiophorabrassicae)引起的杆状根肿病的发展中起重要作用[52].十字花科根肿病菌(Plasmodiophorabrassicae)全基因表达分析表明，与对照植株相比，感染的拟南芥植株存在超过1 000个基因的差异表达.而且涉及细胞分裂素稳态的基因(细胞分裂素合成酶和细胞分裂素氧化酶/脱氢酶)被强烈地下调.过表达细胞分裂素氧化酶/脱氢酶的转基因植株显示出对十字花科根肿病菌(P.brassicae)的抗性增强，这暗示着细胞分裂素是拟南芥中根肿病症状发展的关键因子[52].然而，CK如何影响植物防御反应的分子机制尚不清楚.研究已经证明带化红球菌(Rhodococcusfascians)的感染可调节拟南芥中细胞分裂素代谢[53].根癌农杆菌(Agrobactiumtumefaciens)通过将关键酶发送到宿主植株的质体中以促进肿瘤发生而修饰CK的生物合成[54].拟南芥中抗性(R)蛋白的组成性激活通过CK的积累表现出形态学缺陷，这表明CK途径参与了一些R蛋白介导的防卫反应[55].

6 植物防卫反应中激素的交叉对话

ABA、SA、JA和ET信号途径在不同节点相互作用，以调控植物的防卫反应，例如激素反应转录因子.然而在胁迫条件下适当防卫反应的关键特性是整株植物适应和维持生长.因此ABA、SA、JA和ET与主要生长促进激素，如生长素、GAs和CKs等相互作用在介导植物胁迫反应中起重要作用.植物应对不同胁迫条件而激活的防卫反应依赖于不同激素信号途径之间的交叉对话，而不是仅依靠单种激素的作用.GAs和ABA之间的相互作用由DELLAs所介导，可调控种子休眠和萌发之间的平衡，是植物规避早期非生物胁迫条件的关键机制，对此机制详细的探讨将有助于对参与介导胁迫反应的激素交叉对话复杂性的更深入理解.由于SA和JA拮抗地调控生物胁迫反应，SA和JA信号途径在不同节点交叉对话[3,8,56].SA和JA这种拮抗关系首先在西红柿中报道，阿司匹林是一种乙酰水杨酸类药物，JA相关的损伤反应受阿司匹林的抑制[8,56].NPR1是SA和JA作用中的一个关键因子.SA对JA反应基因如LOX2(lipoxygenase2)和VSP(vegetativestorageprotein)和PDF1.2等等的抑制作用在npr1突变体植株中可被消除[8,23,56].

WRKY70转录因子是介导SA和JA两种激素拮抗作用的另一个关键组分.WRKY70的超量表达会导致SA反应基因的组成性表达，同时，也引起JA反应基因PDF1.2的表达阻遏[57].拟南芥mpk4(MAPkinase4) 敲出突变表现出组成性的SAR抗性和更高的PR基因的表达水平，但JA反应基因(PDF1.2和THI2.1)的表达水平下降[8](图1).尽管大多数研究证实了SA和JA之间存在拮抗作用，但在低浓度SA和JA的情况下，也观察到二者之间的协同作用，可同时诱导两种防卫反应发生[8,57].

与SA和JA之间主要拮抗作用相对比，JA和ET在病原菌感染后协同调控防卫反应相关基因.JA和ET途径都可诱导/稳定EIN3，因而对根冠发育和对死体营养型病原菌的抗性表现出协同作用[23,58].JA和ET之间的协同作用可以引起西红柿损伤反应的编码蛋白酶抑制剂基因的诱导表达[1,23,59].JA和ET对激活ERF1表达和随后PR基因的激活也是必需的[59].对拟南芥的研究表明JA和ET信号途径也能对昆虫和食草动物攻击起拮抗作用.JA激活的MYC2可与ET稳定EIN3相互作用，且抑制其下游功能.相反，EIN3可抑制MYC2，从而抑制JA调控的对食草动物的防卫反应[59].而且ET可与ABA交叉对话而产生非生物胁迫反应，DREBs属于ERF转录因子家族，该家族受ET诱导.同时，ET通过抑制ABA的合成、促进ABA的失活而下调ABA的积累，同时还对ABA信号转导产生负控作用从而拮抗ABA，解除种子休眠和促进萌发[60].

生长素可调控植物的发育.但它们在胁迫反应中也发挥了作用.生长素和乙烯一同调控植物根部发育和结构建成，这是侧根形成的关键方面[23,61].乙烯对侧根形成的正控和对不定根形成的负控是通过调节生长素运输实现的，这为生长素和乙烯在修饰根结构建成中交叉对话提供了实例[23,61].而且，用一种SA类似物，BTH (benzothiadiazole S-methyl ester，苯并噻二唑S-甲酯)可使一些生长素反应基因表达受到抑制.水杨酸(SA)信号抑制TIR1/AFB(transportinhibitorresistant1)/(auxinsignalingF-BOX) 基因的表达，从而导致生长素阻遏蛋白AUX/IAA的稳定因而抑制生长素反应[62](图1).大多数生长素反应基因在SAR诱导后被抑制，这表明生长素促进了感病性，增强的抗病性则必定会抑制生长素信号.总之，生长素也充当了调控防卫反应的激素信号网络的一个重要负控组分.

图1 植物激素信号网络及其在胁迫反应中的交叉对话概述 ABA、SA、JA和ET是胁迫反应的主要参与者.ABA主要调节渗透压，SA、JA和ET控制生物胁迫反应，ABA和GA信号转导途径相互作用，与DELLAs作为交叉对话节点，以影响种子休眠和萌发之间的平衡.SA和JA途径受到几种转录因子的拮抗调控.JA-ET协同交叉对话.生长素、GA和CKs通过SA信号通路参与生物胁迫反应.CKs也与ABA发生交叉对话，并在干旱和盐碱胁迫响应中起作用.箭头表示正调控(转录物，蛋白质或激素的积累)，短线段表示负调控(缩写符号参见正文)

CKs在生物胁迫反应中的作用已在一些研究中得到了证实[62-64].细胞分裂素水平稳定的转基因拟南芥植株表现出对半活体营养型病原菌油菜黄萎病菌(Verticilliumlongisporum)感染增强的抗性[63].CKs也可与SA信号级联交叉对话而调控植物的防卫反应.例如，细胞分裂素激活转录因子ARR2(arabidopsis response regulator 2)，ARR2为一种B型ARR，与bZIP类转录因子TGA3相互作用，以NPR1依赖的方式启动SA防卫反应[64].同样，SA和CKs之间协同作用以一种OsNPR1和WRKY45依赖的方式增强水稻对稻瘟病(Magnaportheoryzae)的抗性[65].

外源ABA的应用会导致异戊烯转移酶基因(一种细胞分裂素生物合成基因)的表达抑制[66].当用ABA处理时，大多数细胞分裂素氧化酶也会被抑制.同样对拟南芥组蛋白激酶(AHKs)功能获得和丧失研究表明，AHK1作为细胞分裂素的受体，可充当干旱或高盐反应和ABA信号的负控因子，而AHK2和AHK3也负控渗透压反应和ABA信号[67].拟南芥组蛋白磷酸转移酶蛋白AHP2、AHP3和AHP5负控干旱胁迫反应，因为这3个AHPs基因的功能丧失会导致ABA反应基因的上调表达，从而产生强烈的干旱耐受表型[7](图1).

7 DELLAs通过GA-ABA交叉对话调节种子中早期防卫反应

种子休眠是一种适应性性状，可延迟种子萌发直到环境条件对生存有利为止，是植物种子阶段对非生物胁迫的首要的防卫反应.休眠由ABA维持，在植物胚胎发生期间，ABA水平上升，并在成熟种子中处于较高水平[8].ABA通过阻止胚细胞壁变松弛而抑制水分吸收，降低胚的生长势[8].ABA还引起一种基本亮氨酸拉链转录因子ABI5(abscisic acid insensitive 5)的累积，ABI5可通过招募LEA基因(late embryogenesis abundant) 而引起生长停滞，LEA基因的产物有利于增强对严酷环境条件下胚的渗透压耐受性[8,68].

ABA的阻遏作用可被赤霉素解除.GA是在植物生长发育中具有突出作用的一类植物激素.当光、温度和湿度等有利条件具备时，GA可促进成熟种子的萌发.种子萌发起始于水分的吸收，停止于胚根的出现[69].GA生物合成和反应途径在种子吸水时就被激活，导致活性GA的增加.这些增加的GA可诱导编码一些酶的基因表达，如，内切β-1,3葡聚糖酶、β-1,4甘露聚糖酶等，它们可以水解胚乳并解除ABA对胚生长的抑制作用[8,69].ABA与GA二者起拮抗作用的关系，有利的环境条件引起种子高GA和低ABA水平，反之不利的环境条件引起高ABA和低GA水平.因此，GA与ABA的交叉对话调控着种子休眠和萌发之间的平衡，作为一种重要机制便于植物回避早期非生物胁迫条件.

一些GA信号组分已通过遗传学研究被鉴定出来了[69].GA信号的正控因子，其突变体表现出典型的变矮表型，且叶片变小，叶色深绿，花期延迟，产量下降，不萌发或发芽率很低.其中包括水稻dwarf1(d1)[70]，GA-insensitivedwarf2(gid2)[71]和拟南芥(sly1)[72].GA信号也受一类阻遏物的负控，该类阻遏物被称为DELLA蛋白，属于GRAS家族的转录因子.这些DELLA蛋白作为GAs和ABA的整合器启动相关信号途径[73].DELLA蛋白具高度保守的N-末端DELLA模体，可以调节GA反应[74].单个DELLA蛋白出现在水稻和大麦中，分别命名为SLR1(SLENDER RICE1)和SLN1(SLENDER1)，其作用是抑制这些物种的GA反应的各个方面[8].拟南芥中鉴定出的5种DELLA蛋白即GAI(GA INSENSITIVE)、RGA(REPRESSOR OF GA1-3)、RGL1(RGA-LIKE1)、RGL2和RGL3[73-74].在胁迫条件下， DELLAs的这种生长抑制功能有助于通过将有限的资源用于防御反应来提高生存率.其中，RGA和GAI是茎伸长的主要阻遏因子[72,75]，RGA、RGL1和RGL2损害花的发育[76-77]，而RGL2还是种子萌发的主要阻遏因子，且其功能还被GAI、RGA和RGL1所强化.RGL2敲除能挽救GAs生物合成突变体gal-3的萌发缺陷，即使没有外源GAs存在时，也能模拟野生型的萌发特性.因此RGL2被认为是GA诱导打破种子休眠过程中需要被激活的主要DELLA蛋白[78].GA信号的感知导致通过26S蛋白酶体途径对DELLA的降解清除从而启动种子萌发[79].除了GA外，RGL2也参与了ABA信号途径.RGL2可刺激XERICO的表达，XERICO基因编码RING-H2因子，可提升外源ABA水平和ABI5活性，尤其是在在低GAs水平的条件下[80].同时ABA也能增强RGL2的表达[81].在已吸水的休眠种子中，高水平ABA需要RGL2的持续表达[81].相对比，非休眠种子在吸胀后仅瞬时表达RGL2从而能萌发.因此，很可能RGL2通过整合GA和ABA信号途径而控制种子萌发.研究还发现RGL2上调MFT(MOTHEROFFTANDTFL1)表达，MFT基因编码一种磷脂酰乙醇胺结合蛋白，通过形成一种未知的复合体结合到其启动子区域上[82].MFT基因的表达还直接受ABI3和ABI5控制，其中ABI3作为阻遏物而ABI5作为激活子.同时MFT还直接抑制ABI5而提供一个ABA信号负向反馈调控.因此，MFT是种子萌发过程中RGL2下游ABA和GA信号的一个控制节点[3](图1).研究还表明SPT(SPATULA)转录因子可通过调控ABI4、ABI5、RGA、RGL3和MFT的表达而驱动“休眠抑制”和“休眠激活”路径[83].因此，GA和ABA是控制种子休眠和萌发之间精细平衡的关键植物激素，为植物防卫反应提供了初始水平.

GA和JA途径的交叉对话也是通过DELLA蛋白实现的.DELLAs能与JAZ1相互作用，JAZ1是JA信号途径的一个关键阻遏物，可阻遏JAZ1的转录[84].例如，JA信号可诱导RGL3的表达，而RGL3与MYC2可竞争结合于JAZ1和JAZ8上[85].因此，RGL3正控JA介导的对死体营养型病原菌和半活体营养型病原菌的抗性.通过干扰GAs介导的DELLAs蛋白的降解，JA优先选择防卫反应途径而不是生长相关途径[1,86].在缺失GAI、RGA、RGL1和RGL2蛋白的四倍体拟南芥突变体中，JA/ET依赖的标记基因PDF1.2的诱导延迟，且对死体营养型病原菌更为感病，这一结果展现了JA、ET之间另一种交叉对话[6].由于SA和JA/ET起拮抗作用，因此，SA依赖的PR1、PR2转录物在感染四倍体DELLA突变种大量诱导且产生对半活体营养型病原菌的抗性[6].

GA也与其他几种植物激素之间交叉对话而控制胁迫反应中植物的生长和发育.DELLAs可整合ET信号激活高盐耐受性[23,54].与野生型相比，四倍体DELLAs突变体幼苗的根的生长，受到高盐的更少的抑制，这暗示着高盐可通过DELLAs依赖的机制延缓生长.高盐激活的ET信号通过增强DELLAs的功能而贡献高盐耐受性.通过CTR1依赖的ET反应途径与DELLAs交叉对话发生在EIN3的下游[23,54].同样冷激诱导的CBF1/DREB1b对冷激的耐受性产生贡献并通过累积DELLAs而减慢生长，其中CBF1/DREB1b是AP2/EREB的一个成员[55].因此在盐胁迫和冷胁迫反应途径中GA都能通过DELLAs蛋白发挥作用，并显示出与ET信号的重要交叉对话.

8 结论与展望

植物利用复杂信号途径应对胁迫反应.除了其他一些小分子，如Ca2+和ROS外，在感知生物和非生物胁迫后，植物激素可启动特异性信号级联.几种主要激素水平的波动变化如ABA、ET、SA和JA作为对胁迫的早期反应，会影响代谢过程，导致植物生长模式的改变.植物复杂的信号网络和发生不同激素信号途径的精细的交叉对话，有助于整合不同胁迫信号输入，使植物对其产生合适的反应.生长反应的调整和对胁迫抗性水平的提升对植物的生存至关重要.

多种不同植物信号相互作用在控制不同生长和发育过程中相当普遍.植物可在不同节点控制激素的作用，如通过控制某种给定植物激素的生物合成，或通过修饰激素分子的利用库或通过精细地控制信号过程,等等.多种受体即信号中间物的存在(如细胞分裂素信号中有20多种反应调控因子，生长素信号中20多种AUX/IAA基因，JA信号中相接的中间物数目)表明植物激素作用的强烈的多效性之后有多重起作用的分子,将对大量的信号中间物之间的交叉对话复杂网络有更新的认识[1,23,56-57].因此，揭示不同激素在调整胁迫下生长的交叉对话机制是未来非生物胁迫研究领域的重要课题.对植物激素作用在合适发育阶段和合适组织器官的控制将是理解和胁迫抗性工程化改良方面具有吸引力的方向.