异色瓢虫对与本土蚜虫共存的外来扶桑绵粉蚧的搜寻和捕食行为

刘静雅, 李卓苗, 李保平, 孟 玲

(南京农业大学植物保护学院, 农作物生物灾害综合治理教育部重点实验室，南京210095)

许多实证和理论研究认为，捕食性天敌昆虫的捕食强度(如捕食的猎物数量)是猎物密度的非线性函数，大多符合Holling II模型(Holling, 1961; Abrams, 2000)；这类模型常用于描述单头捕食者对单一猎物的密度的关系。当在同一小生境(或猎物斑块)中有两种且密度不同的猎物时，根据“频率依赖性食物选择”(frequency-dependent food selection)模型预测，捕食者对其中一种猎物的捕食选择可能与该猎物的相对密度有关(Sherratt and Harvey, 1993)；但该依赖关系也可能受捕食者和猎物行为的影响(Murdoch, 1969; Abrams and Matsuda, 2003; Schmitz, 2005)。这些理论模型常用于描述天敌昆虫与害虫种群动态，并用于评价天敌在控制害虫种群数量中的作用(Mills and Kean, 2010)。然而，支持这些模型的证据往往以本土捕食者-猎物为模式生物，其在漫长的互作演化中已经形成了相对稳定的依存关系(Chesson, 2000)。外来入侵猎物可能改变业已形成的捕食者-猎物依存关系，给捕食者业已固化的搜寻和捕食策略带来新的挑战(Jaworskietal., 2013)。探究捕食性天敌在面对入侵与本土猎物害虫时的捕食行为决策，不仅有助于认识物种互作关系的演化机理，也可为指导生物防治外来入侵害虫实践提供依据。

扶桑绵粉蚧Phenacoccussolenopsis入侵我国约10年，期间发生了快速的遗传分化，得以适应传入地的气候环境，对大田作物、园林观赏植物、水果和蔬菜等经济作物构成严重威胁(Maetal., 2020)。扶桑绵粉蚧种群扩张给本土捕食者(如瓢虫)提供了新的猎物资源，可能影响本土捕食者与原有猎物(如蚜虫)之间业已建立的数量动态平衡，但影响程度与捕食者的捕食行为决策模式密切相关，密度依赖性和特征依赖性决策可能导致相应的密度依赖性和特征依赖性种群动态格局(Murdoch and Marks, 1973)。 瓢虫是入侵扶桑绵粉蚧的重要捕食性天敌，在国外发现有孟氏隐唇瓢虫Cryptolaemusmontrouzieri(Kaur and Virk, 2012)和六斑月瓢虫Menochilussexmaculata(Aggarwaletal., 2014)；在我国调查发现除以上两种瓢虫外，还有双带盘瓢虫Lemniabiplagiata、圆斑弯叶毛瓢虫Nephusquadrimaculatus(陈华燕等, 2011)和异色瓢虫Harmoniaaxyridis(胡熙喜等, 2013)。迄今，对异色瓢虫捕食扶桑绵粉蚧的生物学进行过初步观察(胡熙喜等, 2013)，但不清楚异色瓢虫对与本土蚜虫混合发生的扶桑绵粉蚧的捕食选择行为，故难以推测异色瓢虫与扶桑绵粉蚧种群之间的关系属于何种种群动态格局。

本研究旨在明确在扶桑绵粉蚧与本土常见蚜虫共存的斑块中，异色瓢虫对扶桑绵粉蚧的搜寻和捕食选择行为决策与其数量占比的关系，以及这种关系是否受前期饲喂猎物的影响。对这些问题的明确，可为理解异色瓢虫与扶桑绵粉蚧的种群动态格局提供依据，亦可为预测异色瓢虫控制扶桑绵粉蚧种群增长的潜力提供依据。

1 材料与方法

1.1 昆虫饲养

豌豆修尾蚜Megourajaponica是异色瓢虫常见猎物之一(杜军利等, 2018)，与异色瓢虫成虫均于2019年3月采集于江苏省农业科学院试验地(南京市玄武区孝陵卫)的野豌豆Viciagigantea上。在室内用盆栽蚕豆Viciafaba植株饲养豌豆修尾蚜，再用其饲养异色瓢虫，继代饲养3代以上供试。扶桑绵粉蚧于2018年8月采集于浙江省杭州市临安区，用盆栽马铃薯Solanumtuberosum苗在室内继代饲养。由于扶桑绵粉蚧和豌豆修尾蚜均可以蚕豆作为寄主植物，因此，选用蚕豆苗作为猎物的载体植株供试。将蚕豆种在盛有营养土的透明塑料杯(直径5 cm，高13 cm)中，待豆苗长至30 cm高、主茎上有3个分支(每个分支有2个叶片)后供试。

1.2 行为观察

为探究前期饲喂猎物对异色瓢虫搜寻和捕食行为的影响，设2个饲喂猎物种类处理：A组瓢虫用豌豆修尾蚜饲养3代；B组瓢虫用扶桑绵粉蚧饲养3代。在蚕豆苗第二层叶片上随机选一片叶接扶桑绵粉蚧3龄若虫和3或4日龄豌豆修尾蚜若蚜(每一重复的猎物目测体型大小近似)，采用基于回归的生态学设计方法(Gotelli and Ellison, 2012)，将猎物总数控制在20～30头(每个重复随机确定具体总数)，随机组合两种猎物各自的数量使粉蚧比例位于较宽(5.6%～83.3%)的范围内。待猎物在叶片上稳定后，在植株底部接入1头已经饥饿24 h的异色瓢虫4龄幼虫，连续观察2 h，利用BORIS(7.7.3版)软件记录行为 (Friard and Gamba, 2016)，测定和分析异色瓢虫的如下搜寻和捕食行为：首次捕食是否选择扶桑绵粉蚧(二进制数据)，捕食的扶桑绵粉蚧数量占总捕食猎物数量的比例，搜索用时占总搜捕用时的比例，以及处理粉蚧用时占总搜捕用时的比例。室内环境温度为26±1℃，相对湿度为60%±5%。每头瓢虫只观测1次，共观测A组瓢虫67头、B组瓢虫64头。

1.3 数据分析

将植株上粉蚧与蚜虫的数量转化为粉蚧占总猎物数量的比例(粉蚧比例)作为连续数值自变量因素，以饲喂猎物处理作为属性自变量因素，用二项分布广义线性模型拟合瓢虫首次捕食选择粉蚧概率，用Poisson分布广义线性模型拟合瓢虫捕食的粉蚧数量占比；用一般线性模型拟合搜索和处理猎物的时间特征数据。数据分析用R统计软件3.6.2版本(R Core Team, 2019)。

2 结果

2.1 首次捕食粉蚧概率

饲喂猎物种类(χ2=1.90,P=0.17)及其与粉蚧比例的互作(χ2=2.86,P=0.09)不影响异色瓢虫首次捕食选择粉蚧概率，此概率仅受粉蚧比例的影响(χ2=10.53,P=0.001)；粉蚧比例每增大10%，首次捕食粉蚧概率增大77.2%(图1)。

图1 不同饲喂猎物处理下异色瓢虫4龄幼虫首次捕食粉蚧概率随粉蚧比例增大的变化趋势

2.2 捕食粉蚧量

异色瓢虫捕食的粉蚧数量占比受粉蚧比例(F1,126=36.15,P<0.001)及其与饲喂猎物种类互作(F1,126=5.80,P=0.02)的影响；粉蚧比例每增大10%，饲喂蚜虫的异色瓢虫捕食的粉蚧占比增大60%(t=2.55,P=0.01)，而饲喂粉蚧的异色瓢虫捕食的粉蚧占比增大137%(t=6.62,P<0.001)(图2)。

图2 饲喂不同猎物的异色瓢虫4龄幼虫捕食的粉蚧数量占比随粉蚧比例增大的变化趋势

2.3 搜索用时

异色瓢虫搜索用时比例受饲喂猎物种类(F1,126=23.49,P<0.001)和粉蚧比例(F1,126=6.38,P=0.01)的影响，但不受两者之间互作的影响(F1,126=2.94,P=0.09)；粉蚧比例每增大10%，搜索用时比例增大13%(t=2.51,P=0.01)，饲喂粉蚧的瓢虫搜索用时比例比饲喂蚜虫的瓢虫降低7%(t=-4.81,P<0.001)(图3)。

2.4 处理粉蚧用时

异色瓢虫处理粉蚧用时比例受粉蚧比例(F1,126=21.61,P<0.001)的影响，但不受饲喂猎物种类(F1,126=0.96，P=0.33)和两因素互作(F1,126=2.35,P=0.13)的影响；粉蚧比例每增大10%，捕食粉蚧用时比例增大41%(t=4.63,P<0.001)(图4)。

图3 饲喂不同猎物的异色瓢虫4龄幼虫搜索用时占总搜捕用时的比例随粉蚧比例增大的变化趋势

图4 饲喂不同猎物的异色瓢虫4龄幼虫处理粉蚧用时比例随粉蚧比例增大的变化趋势

3 讨论

根据经典的猎物转换(prey-switching)模型预测，当一种猎物(两种猎物混合发生时)的数量占比由小变大时，捕食者对该猎物的捕食倾向由厌恶转向偏好，呈现“S”形曲线(Murdoch, 1969)。本研究发现，异色瓢虫在扶桑绵粉蚧与豌豆修尾蚜共存的猎物斑块上，对粉蚧的捕食首选概率和捕食量均随粉蚧数量占比提高而明显增大，接近于直线关系(图1和2)，虽然在粉蚧占比很小时捕食相对偏弱而未表现出典型的“S”形猎物转换模式，但总体上符合经典的“频率依赖食物选择”(frequency-dependent food selection)理论的预测，即捕食随食物相对丰盛度增大而增强(Sherratt and Harvey, 1993)。

异色瓢虫对扶桑绵粉蚧的捕食选择曲线与经典的猎物转换模型预测不完全一致的原因，可能有以下几方面。第一，异色瓢虫在外来扶桑绵粉蚧与本土豌豆修尾蚜之间无明显的偏好性。Murdoch (1969)认为，定义“S”曲线的系数受两个变量的共同影响：猎物相对可获得性(如相对丰盛度)和捕食者的真实偏好性。这里，扶桑绵粉蚧相对丰盛度可能在异色瓢虫的捕食决策中占有主导地位。在捕食性瓢虫中，对猎物种类的选择性随瓢虫种类不同而异，例如七星瓢虫Coccinellaseptempunctata在入侵日本的莴苣指管蚜Uroleuconnigrotuberculatum与本土的瘤突修尾蚜Megouracrassicauda之间，起初偏好捕食入侵蚜虫，后转为偏好捕食本地蚜虫；而龟纹瓢虫Propyleajaponica对两种猎物均没有明显的偏好(Barry and Ohno, 2016)。第二，本研究供试异色瓢虫为4龄幼虫，其选择性可能不如成虫那么严格。瓢虫对猎物的偏好性可随虫态不同而发生变化。例如，七星瓢虫幼虫在营养价值较高的萝卜蚜Lipaphiserysimi与有毒的甘蓝蚜Brevicorynebrassicae之间未表现出偏好性；但其成虫无论两种蚜虫的相对密度如何，均偏好捕食萝卜蚜(Gurooetal., 2017)；异色瓢虫4龄幼虫在黑豆蚜Aphiscraccivora与葡萄花翅小卷蛾Lobesiabotrana1龄幼虫之间未表现出对黑豆蚜的捕食偏好，但其成虫更偏好黑豆蚜(Canovaietal., 2019)；面对等比例的绣线菊蚜Aphiscitricola和棉蚜Aphisgossypii时，小毛瓢虫Scymnussyriacus4龄幼虫和雌成虫偏好取食棉蚜，即使绣线菊蚜比例增大也不影响其偏好(Moradietal., 2020)。第三，或许与实验小环境的限制有关，尽管这种影响很小，因为本研究的高龄幼虫活动性较低，而且用盆栽植物建立的小生境比常用的人造器皿更接近于自然，但人为环境对昆虫行为的微妙影响仍不可完全排除。

本研究发现，用粉蚧饲喂的异色瓢虫的搜索时间(用占总搜捕用时的比例测度)对粉蚧比例变化的响应低于用蚜虫饲养的瓢虫。说明早期取食猎物经历可缩短瓢虫的搜索时间，从而提高搜索效率。这一取食猎物效应对于像异色瓢虫这样广谱捕食者而言，具有适应意义，因为潜在猎物及其状态多种多样，采用固定的行为决策往往难以充分利用多样化的猎物资源。行为灵活性(behavioral flexibility)对于动物适应新环境具有关键促进作用(Grossetal., 2010; Wrightetal., 2010; Westricketal., 2019)，可能有助于增强异色瓢虫在新传入地的入侵，从而使异色瓢虫在引入地(北美洲、欧洲)快速扩张、排挤本土瓢虫(Brownetal., 2011; Royetal., 2016)。然而，异色瓢虫捕食扶桑绵粉蚧也面临另一个问题，即处理粉蚧用时投入随粉蚧比例增大而提高，而且用粉蚧饲喂的瓢虫花费更多的时间。处理猎物用时是决定捕食功能反应曲线的两个重要参数之一(Holling, 1961)。影响处理猎物时间的因素多种多样(Abrams, 2010)，这里，影响异色瓢虫处理粉蚧时间的因素可能是粉蚧体表的分泌蜡质，随着捕食量的增大，异色瓢虫需花费更多的时间清洁触角和口器附肢，以确保其上的感器保持敏锐。所以，伴随粉蚧比例增大、取食量增大，用于清洁感器的时间也随之增多，从而延长处理粉蚧的时间，从而可能导致捕食效率较低。

本研究结果说明，在外来扶桑绵粉蚧与本土蚜虫混合发生的猎物斑块中，异色瓢虫对扶桑绵粉蚧的捕食符合“频率依赖性食物选择”模式。据此推测，异色瓢虫对扶桑绵粉蚧种群的控制作用可能符合密度依赖模式。密度依赖性捕食是天敌控害有效性的重要属性之一，该推测有待开展野外试验加以验证。

致谢感谢浙江省农业科学院吕要斌和黄俊在饲养扶桑绵粉蚧中的指导，以及南京农业大学植物保护学院陈勇、李洪冉、曲毓立和王岩松等在数据分析中的帮助。