栓皮栎粗根和茎干中非结构性碳水化合物含量的调配关系*

徐军亮 竹 磊 师志强 武 靖 章异平

(1.河南科技大学园艺与植物保护学院 洛阳 471023；2.北京市怀柔区园林绿化局 北京 101400)

碳水化合物是植物叶片光合作用产生的重要产物，对维持植物体内的生理活动有重要作用，根据其存在的形式可分为结构性碳水化合物(structural carbohydrate, SC)和非结构性碳水化合物(non-structural carbohydrate, NSC)。结构性碳水化合物(纤维素、木质素及果胶等物质)用于植物形态的构建(潘庆民等，2002)；非结构性碳水化合物(果糖、果聚糖、葡萄糖、蔗糖及淀粉)为植物生长代谢提供能量(于丽敏等，2011)，其代谢活动及含量的变化将对植物的生长发育有直接影响，能够反映植物生长过程中的碳供应状况(Chapinetal., 1990)。因此，研究植物各组织中NSC含量的季节变化有利于了解植物的生长状况及对环境的适应策略。

根系是树木代谢最旺盛的组织，具有复杂的分支系统，其中粗根是根系中的高级根，主要起运输和储藏功能，是植物储存NSC的主要器官(王文娜等，2018；于丽敏等，2011；Guoetal.,2004)。粗根作为与地上部分的连接组织，NSC含量变化可表征地上部分的生长以及物质积累(Lattetal.,2001)。茎干在整个树木中占有较大的生物量，同时也是成熟木的NSC库(Krameretal.,1979)，对其NSC含量动态变化的研究，有利于了解树木体内碳吸收与碳消耗之间的平衡，也体现碳在植物体内分配情况的动态变化(Shietal.,2006)。树体内各器官间是存在碳调配关系，但目前大部分的研究往往针对单个器官(李娜妮等，2015；Palacioetal.,2011；杨振亚等，2018)，无法将各个器官间NSC含量的关系进行分析。

栓皮栎(Quercusvariabilis)是温带、亚热带天然分布最广泛的树种之一，对林业生产和保护生态环境有重要作用(邓云鹏，2016；刘茂松等，1998)。有研究指出，栓皮栎茎干生长早于展叶(Zhangetal.,2019)，但其茎干生长所需的能量是来自茎干前1年积累的碳还是其他器官为茎干生长提供能量还不明确。本研究通过对栓皮栎半月(月)尺度，分析粗根和茎干NSC及其组分含量的动态变化特征，掌握NSC含量在粗根和茎干间的分配规律，探索器官间碳分配机制，为进一步评估栓皮栎群落固碳潜力提供基础数据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况 野外样地位于河南省洛宁县全宝山国有林场，属于暖温带大陆性季风气候，年平均气温为10.5 ℃，年平均降水量为863.6 mm，年平均蒸发量为1 562.8 mm，全年无霜期186天。该样地地貌类型以中山为主，兼有部分亚高山地段，山地起伏较大。土壤以棕壤为主，主要有壳斗科(Fagaceae)、槭树科(Aceracea)、胡桃科(Juglandaceae)等植被类型。栎属(Quercus)植物在低海拔(< 1 000 m)常为优势种，以次生林群落分布较多，栓皮栎在此范围内常形成纯林(曹新向等，2003)。样地设置在栓皮栎作为优势种的分布下限，海拔650 m。

1.2 粗根和茎干样品采集 采样时间在2016年5月—2017年5月，采样频率依据栓皮栎生长物候确定(Zhangetal., 2019)。2—6月(生长季前期)，每15～30天采样1次，生长季后期或非生长期(7月—次年2月)每1～3个月采样1次，共采样13次。每次选择非孤立、直立、健康、大小(树龄、树高和胸径)基本一致的栓皮栎3棵(表1)。栓皮栎是主根系发达树种，鉴于树种根系特性，故主要采集粗根样品。用直径为5.15 mm的Haglof生长锥在胸径处钻取茎干样芯3个，在样树基部分枝等级最高的根处钻取粗根样芯5个(>5 mm)(于丽敏等，2011)。去除树皮后，每个样芯截取外侧3 cm部分，包含边材和韧皮部。采集后立即放入冷藏箱，当天将采集样品在105 ℃杀青10 min，然后75 ℃烘干至恒质量。粉碎过40目筛，将样品放入塑封袋中密封保藏。

1.3 非结构性碳水化合物测定 称取粗根或茎干样品粉末0.1 g，采用蒽酮浓硫酸法分别测定样品中可溶性糖(soluble sugar，SS)和淀粉(starch，S)的吸光值(张应等，2013)。根据葡萄糖标准曲线，换算成可溶性糖和淀粉的含量(%)。非结构性碳水化合物(NSC)含量为可溶性糖和淀粉含量之和。单个采样日单株样树测定3个重复。

1.4 叶片物候和年内径向生长监测 选取生长状况基本一致且健康的优势木3棵，做好标记后进行周期性观测。用直尺量测叶片长度(cm)，利用Gompertz模型拟合叶片生长曲线，得到叶片物候主要阶段的具体日期，包括展叶初期(4月上旬)、展叶中期(4月中下旬)和展叶末期(5月中旬)(章异平等，2019)。同时，栓皮栎径向生长启动时间为3月中旬，结束时间为9月中旬(Zhangetal., 2019)，通过微树芯法观察年内径向生长节律。

1.5 数据处理 采用多因素方差分析法，分析不同器官、日期及其交互作用对NSC及其组分含量影响的显著性(显著性水平α=0.05)；采用Pearson相关，分析NSC及其组分含量指标在同一器官内及不同器官间的相关性。利用SPSS20.0 for Windows(SPSS，USA)进行统计分析，图表制作采用Origin9.0。

2 结果与分析

2.1 粗根和茎干中可溶性糖含量的季节波动 栓皮栎粗根和茎干可溶性糖含量随时间的变化有显著性差异(P<0.05)(表1)。总体上看，粗根可溶性糖平均含量(3.98%)高于茎干可溶性糖平均含量(2.78%)(图1)。

在非生长季(前1年11月—次年3月)，粗根的可溶性糖含量基本维持在较高的水平(5.14%)，随着生长季的到来，粗根的可溶性糖含量呈持续下降趋势，从3月底的最高值(5.51%)下降到6月中旬并达到最低值(1.06%)，之后一直保持在3.11%左右。

与粗根相比，茎干的可溶性糖含量在非生长季基本保持在3.21%左右。从3月中旬开始，茎干的可溶性糖含量开始上升，并在4月中旬达到最高值(5.06%)，之后开始下降并在6月中旬达到最低值(0.54%)。

2.2 粗根和茎干中淀粉含量的季节波动 和可溶性糖含量相似，栓皮栎粗根和茎干中淀粉含量随时间变化亦存在显著性差异(P<0.05)，且粗根的淀粉平均含量(9.98%)高于茎干的淀粉平均含量(3.46%)(图2)。粗根淀粉含量在2月中旬达到年内最高值(20.54%)，随着生长季的到来，粗根的淀粉含量持续下降，在5月中旬达到年内最低值(1.63%)，之后回升，并保持在8.94%左右(6月中旬—11月中旬)。

与粗根相比，茎干淀粉含量的变化规律与粗根淀粉含量的变化规律较为相似(r=0.518，P=0.07)。茎干淀粉含量于3月达到最高值(6.62%)，6月达到最低值(0.87%)，极值出现的时间较粗根晚1月左右。

2.3 粗根和茎干中NSC含量的季节波动 栓皮栎粗根和茎干中NSC含量随着时间的变化有显著性差异(P<0.05)。总体上看，粗根的平均NSC含量(13.96%)高于茎干的平均NSC含量(6.24%)(图3)。粗根的NSC含量在2月达到年内最高值(25.87%)，随着生长季的到来，粗根的NSC含量持续下降，5月中旬达到最低值(6.59%)，之后回升，并保持在12.96%左右(5月中旬—11月中旬)。

图3 栓皮栎粗根和茎干中NSC含量的季节波动

与粗根相比，茎干NSC含量波动幅度较小且较有规律，其NSC含量从前1年5月中下旬开始持续上升，并于3月达到最高值(9.48%)。之后持续下降，在6月中旬达到最低值(1.41%)。

2.4 可溶性糖与淀粉比值的季节波动 栓皮栎粗根和茎干的可溶性糖与淀粉的比值均随着时间的变化存在显著性差异(P<0.05)(图4)。总体上看，可溶性糖与淀粉比值粗根(0.63)低于茎干(1.01)。粗根和茎干可溶性糖与淀粉比值变化规律基本一致，均在5月中旬达到最大值(分别为3.51和2.44)，但是最小值出现的时间略有不同，分别在6月中旬(0.15)和3月(0.46)。

图4 栓皮栎粗根和茎干可溶性糖与淀粉比值的季节波动

2.5 粗根和茎干中NSC及其组分含量相关性 栓皮栎同一器官，无论粗根或茎干，其淀粉含量与NSC含量均呈极显著正相关(P<0.01)。此外粗根淀粉与其SS/S比值呈显著负相关，茎干可溶性糖含量与NSC含量呈显著正相关。栓皮栎两器官间，除淀粉外，NSC各指标均呈显著性正相关(P<0.05)，此外粗根可溶性糖和茎干NSC含量，粗根NSC含量和茎干淀粉亦显著正相关(P<0.05)(表2)。

表2 粗根和茎干中NSC及其组分之间的相关性①

3 讨论

3.1 栓皮栎粗根和茎干NSC含量的基本特征 栓皮栎粗根和茎干中NSC含量存在差异。栓皮栎粗根NSC含量大于茎干，两者NSC含量分别在6.59%～25.87%和1.41%～9.48%之间波动。上官淮亮等(2019)对内蒙古4种常见树种的研究中指出，树木不同器官间的NSC含量并不相同，这主要与器官的功能性差异有关。于丽敏等(2011)研究认为，在树叶、枝、根、茎干4个器官中，茎干NSC含量最小，分别为10.65%、7.29%、10.57%和3.29%，这一规律不随树种差异而变化。Barbaroux等(2003)在对欧洲水青冈(Fagussylvatica)和无梗花栎(Quercuspetraea)的研究中发现，NSC含量均在粗根中含量高(欧洲水青冈和无梗花栎分别为13.3%和16.2%)，在茎干中含量低(欧洲水青冈和无梗花栎分别为2.5%～4.6%和4.1%～8.8%)。这可能是因为粗根作为高级根，主要行使运输和储存功能，是主要的能量储存器官，而茎干利用更多的碳进行结构性生长，而非储存NSC。Gaucher等(2005)研究认为，糖槭(Acersaccharum)和加拿大黄桦(Betulaalleghaniensis)幼苗地上部分的生物量高于粗根，但粗根NSC的浓度却高于地上部分。这与本研究栓皮栎NSC含量粗根高于茎干的结论一致，由于器官功能不同，导致栓皮栎粗根和茎干NSC含量有差异。

NSC主要由可溶性糖和淀粉组成，可溶性糖为植物的直接供能物质(koch，1996)，淀粉是植物体内长期储存物质(刘万德等，2017)。本研究栓皮栎粗根和茎干中NSC均以淀粉为主，分别占71.49%和55.45%。由表2可知，无论粗根还是茎干NSC含量均与其淀粉含量高度正相关，说明NSC含量的季节波动主要由淀粉引起。在糖槭和加拿大黄桦幼苗中，根系淀粉占NSC的95%，且粗根淀粉浓度高于其他根(Gaucheretal., 2005)。王文娜等(2018)也发现，水曲柳(Fraxinusmandshurica)中粗根淀粉浓度在NSC中平均占75%，这与本研究结果类似。另一方面，有研究指出当小钻杨(Populus×xiaozhuanica)幼苗在水分胁迫条件下时，随着水分胁迫程度的增加，NSC和可溶性糖含量上升，淀粉含量呈下降趋势(王凯等，2019)。崔之益等(2018)也发现，旱季黄檀(Dalbergiaodorifera)体内NSC总量基本保持不变，但可溶性糖含量上升，淀粉含量下降。这是因为植物在逆境中通常表现为可溶性糖含量增加，淀粉含量下降的变化趋势(马文静等，2019)。植物在胁迫环境中，通过将大量淀粉转化为可溶性糖来应对胁迫。而本研究区水分、光照充足，碳源丰富，适宜栓皮栎的生长(曹新向等，2003)，因此栓皮栎组织中大量积累淀粉，以便越冬后用于新组织的迅速生长，占据有利生态位，提高竞争力。

3.2 栓皮栎粗根和茎干NSC含量的动态变化及相关性 栓皮栎粗根和茎干中NSC及其组分(可溶性糖和淀粉)的含量均随季节有明显波动(P<0.05)。粗根和茎干中NSC、可溶性糖及淀粉的变异系数分别为36.34%和38.64%、41.46%和42.10%、47.00%和52.45%，粗根NSC含量在非生长季(2月中旬)达到最高值(25.87%)，在生长季初期持续下降，并在5月中旬达到最低值(6.59%)，之后开始上升。与粗根相比，茎干NSC含量在3月达到最高值(9.48%)，在6月中旬达到最低值(1.41%)。茎干NSC峰值出现的时间较粗根晚半个月。2月中旬—3月初，粗根内NSC含量迅速下降，而同期茎干NSC含量达到峰值，这可能是因为栓皮栎粗根为早期茎干径向生长提供碳源。笔者前期研究已经发现，栓皮栎在4月上旬开始展叶，5月中旬完成展叶(章异平等，2019)，而茎干径向生长早于展叶，于3月中旬开始(Zhangetal., 2019)。因此早期茎干生长所需的碳无法通过叶片光合作用获得，而需要通过调配树体内其他器官中的碳来获得。此时粗根NSC含量的下降，同期茎干NSC含量的上升，从而确保径向生长正常启动，因此可以推测栓皮栎粗根和茎干NSC之间很可能存在一定的动态调配关系。

尽管粗根和茎干NSC含量波动变化并不完全一致，但除淀粉外，NSC、可溶性糖和可溶性糖与淀粉的比值，3个指标在两器官间均存在较强的相关性(P<0.05，表2)，这进一步表明栓皮栎粗根和茎干之间存在NSC相互调配。在展叶未完成前，粗根中NSC含量大幅下降为茎干早期的径向生长提供能量。生长季前期，在光合作用积累的碳尚不足以支持各个组织需求时，粗根和茎干中积累的NSC被用于树体生长，NSC含量呈下降趋势。待地上部分生长结束后，植物光合作用的产物被更多地分配到地下根系的生长，并在根系中储存(Senseretal.,1975)。随着植物停止生长和生命活动的减弱，粗根和茎干中NSC含量开始回升，并将可溶性糖转换为淀粉储藏(刘万德等，2017)，淀粉大量的积累有利于应对来年植物生长发育的能量供应以及低温期可溶性糖的供应不足(Hansenetal.,1994)。

4 结论

栓皮栎粗根和茎干NSC及其组分含量存在明显的季节波动(P<0.05)。除淀粉外，粗根和茎干间NSC及组分含量指标均呈显著正相关(P<0.05)。2月中旬—3月初，粗根NSC含量迅速下降，而茎干NSC含量达到峰值，同期茎干径向生长启动。栓皮栎茎干径向生长启动所需的碳水化合物很可能来自粗根中储存的NSC。栓皮栎树体内粗根和茎干间良好的碳调配关系，有助于合理分配NSC用于不同器官的生长，增强树木的固碳作用。栓皮栎内部存在的良好碳调节机制将有助于促进其对未来气候变化的适应性，可提升区域森林生产力和碳储量。