寄主植物与环境因子相互作用对达摩麝凤蝶潜在分布的影响*

颜懋瑶，彭晓昶，代光辉，张志明

(云南大学 生态学与环境学院，云南 昆明 650500)

达摩麝凤蝶(Byasadaemonius)是凤蝶科(Epicopeiidae)麝凤蝶属(Byasa)的一种昆虫，主要分布于云南、四川等地区。其整个生活史严重依赖一种植物——贯叶马兜铃(Aristolochiadelayayi)，它在幼虫阶段仅仅取食贯叶马兜铃的叶片，吸收其中的马兜铃酸富集到体内，以达到抵抗蚂蚁以及鸟类这些天敌的捕食和破坏的作用。贯叶马兜铃是达摩麝凤蝶的特异性寄主[1]。贯叶马兜铃因具有和草果(Amomumtsaoko)相似的独特气味又名山草果。其主要产于海拔1 640～2 250 m的云南省西北部及四川省西南部的金沙江干旱河谷中，是一种极具地域特色的野生食用香料，但人工培育极难存活，生境范围狭窄，一般仅生长于山坡裸岩或半风化的石灰岩区域，直到现在当地村民仍延续着采食野生贯叶马兜铃的习惯[2]，这也使得贯叶马兜铃的生存难度增加。贯叶马兜铃也是金沙江干旱河谷区域的特有植物[3]。目前该种已被《世界自然保护联盟红色名录》(IUCN2014)列为濒危物种。而一直依赖贯叶马兜铃生存的达摩麝凤蝶也随着其特异性寄主植物的濒危，被《中国红色物种名录》评为易危物种[4]。目前，人们对于这2个亟待保护的物种的自然资源分布状况却不甚了解，仅有零星的野外分布记录，这对保护工作的开展极为不利。

物种分布模型(Species distribution models)被广泛应用于预测物种的潜在分布，其中最大熵模型(MaxEnt)利用物种的已知存在点数据和相关的气候因子、地形因子等环境变量作为约束条件，根据一定的算法构建生态位模型，相较于其他的物种分布模型，最大熵模型对于在野外分布点极少、实地调查困难的物种也能获得很好的预测结果，已经被许多研究所使用[5-7]。但在之前的研究中，大多数的潜在分布预测都针对独立的物种，在大尺度上(>200 km)仅需要考虑气候、地形等非生物因子，然而在最近的如Wisz M S等[8]的研究发现中了解到即使大尺度的物种潜在分布预测，如果存在种间关系也是需要作为约束条件加入模型的。如李国庆等[8]研究中发现当物种间存在强相互作用时，仅考虑非生物因素进行物种分布预测时，会高估物种的潜在分布区[9]。达摩麝凤蝶和贯叶马兜铃之间存在这种不可忽略的特异性寄生的关系，所以在预测时还应该考虑种间关系的影响。在仅考虑非生物因子或种间关系情况下得到的预测结果可能存在很大差异。此外，不同因子对预测结果的影响程度不同，在分析种间关系对达摩麝凤蝶潜在分布影响时，还需计算不同因子对预测结果影响程度的大小。通径分析(path analysis)可以探讨不同因素对于物种潜在分布的影响。通径分析是数量遗传学家Sewall Wright于1921年提出的一种多元统计技术，当许多自变量共同影响一个因变量时，每个自变量对因变量的重要性是不同的，通径分析可用于分析各个自变量对因变量的直接重要性和间接重要性[10]。

目前对贯叶马兜铃和达摩麝凤蝶两个保护物种的基础研究十分匮乏，主要关注贯叶马兜铃的挥发物成分[11]、快速离体繁殖[12]或是其与达摩麝凤蝶的共生机制[1]方面，尚无对2个物种自然资源分布和共生对其潜在分布影响方面的研究。在本研究中，拟解决以下关键科学问题：(1)贯叶马兜铃作为达摩麝凤蝶的特异性寄主，它们的种间关系是否对达摩麝凤蝶的潜在适生区预测有显著影响？(2)非生物因子、种间关系因子对达摩麝凤蝶潜在适生区的影响程度有何差异？通过MaxEnt在不同因子条件下设置模型对达摩麝凤蝶的适生区进行预测，并检验非生物因子、种间关系因子和对达摩麝凤蝶潜在分布的影响程度。旨在研究达摩麝凤蝶的潜在自然资源分布情况，并探讨寄主植物与环境因子及其相互作用对其潜在分布的影响。

1 研究材料及研究区概况

本文2个研究物种为达摩麝凤蝶和贯叶马兜铃(图1)，根据2个物种的标本记录，确定研究区位于中国西南25°00′～31°00′N，99°00′～104°00′E的区域内。实际采样点主要分布于丽江、迪庆地区的金沙江干旱河谷地段。这一地区由于焚风效应、局地环流等原因形成了与其水平地带、垂直地带完全不同的小气候生境。年均温21～23 ℃，年降水量600～800 mm，年均蒸发量2 700～3 800 mm，存在着很典型的稀树灌木草丛植被群落类型，是生态学研究的热点区域[13]。

图1 达摩麝凤蝶在贯叶马兜铃叶片上产卵Fig.1 B.daemonius were laying eggs on A.delayayi

2 研究方法

2.1 样本数据

通过实地调查，记录2个物种所在地的GPS点作为存在数据。数据采集于大理市鹤庆县、大理市宾川县、香格里拉市虎跳峡镇、德钦县奔子栏镇等地剔除掉距离小于1 km的存在点，最终获得贯叶马兜铃的有效数据12个，达摩麝凤蝶的有效数据9个(表1)。

表1 贯叶马兜铃和达摩麝凤蝶存在点GPS数据Tab.1 GPS points of Aristolochia delayayi &Byasa daemonius

2.2 环境因子数据

19个气候因子从worldclim(http://www.world-clim.org)下载，海拔、坡度数据来源NASA的SRTM(http://www.jpl.nasa.gov/srtm/)，分辨率为1 km×1 km，首先用 Erdas 2013 进行裁剪出所需范围，然后再用 Arcgis 10.5的表面分析功能提取坡度、坡向的数据，最后将海拔、坡度、坡向图层都转换为MaxEnt所需的asc格式。

考虑到环境因子间的空间自相关，先用SPSS对19个气候因子、3个高程数据进行相关性分析，选取|r|>0.9的环境因子，仅选择一个与物种分布关联紧密或便于模型解释的用于模型预测[14]。最终保留年平均温度(Bio 01)、年温度季节变化(Bio 04)、最干季平均温度(Bio 09)、最湿月降水量(Bio 13)、最冷季降水量(Bio 19 )、海拔(Alt)这6个非生物因素。

2.3 数据分析

2.3.1 MaxEnt模型的构建与参数选择

本文针对存在特异性寄生关系的贯叶马兜铃和达摩麝凤蝶，设置了(1)Ma模型(仅考虑非生物因子)：由达摩麝凤蝶存在点数据和非生物因子创建的模型，即仅使用达摩麝凤蝶存在点与气候因子及地形因子作为约束条件进行预测的传统潜在分布预测模型。(2)Mb模型(仅考虑种间关系)：达摩麝凤蝶存在点数据和生物因子模型，这其实需要两个步骤，先创建Mc模型(寄主植物的潜在分布)，即贯叶马兜铃存在点和非生物因子模型，即贯叶马兜铃的存在点与气候因子及地形因子作为约束条件进行潜在分布预测，得到贯叶马兜铃潜在分布预测结果(即为生物因子)；然后用达摩麝凤蝶的存在点和仅使用生物因子作为约束条件进行潜在分布预测。(3)Md全模型(同时考虑非生物因子和种间关系):是使用达摩麝凤蝶的存在点与非生物因子及生物因子一起作为约束条件的潜在分布预测模型。

为提高对于小样本数据模型的准确性，将最大熵模型中的特征组合(feature combination，FC)选项中的“linear feature”(线型，用于约束均值)、“quadratic feature”(二次型，用于约束方差)、“product feature”(乘积型，用于约束协方差)3个参数加入模型，同时又引入“hinge features”(片段化)参数以平滑预测结果，减少训练数据的过拟合[15]。

2.3.2 MaxEnt模型的精度验证

(1)AUC曲线 模型精度的评估指标有受试者工作特征曲线下面积(area under the receiver operating characteristic curve，AUC)AUC值是指分类方案成功将预测正确的点与预测错误的点分开的概率，区间在0.5～1.0之间，0.5代表一个完全随机的预测，1.0代表一个完美的预测，AUC值在0.5～0.7之间，表示预测精度较差，0.7～0.9之间，表示预测精度中等，>0.9则表型的预测精度非常高[16]。AUC值由MaxEnt模型输出。

(2)赤池信息准则 赤池信息量准则(akaike information criterion)即AIC，是衡量统计模型拟合优良性的一种标准，是由日本统计学家赤池弘次创立和发展的。赤池信息量准则建立在熵的概念基础上，可以权衡所估计模型的复杂度和此模型拟合数据的优良性[17]。AIC值越小，说明模型的复杂度和拟合度越高。AIC值通过Arcgis 10.5输出。

2.3.3 适生区的划分

使用Arcgis 10.5的重分类，自然段点法将潜在分布区划分为高适生区(≥0.9)、次适生区(0.7～0.9)、低适生区(0.5～0.7)和非适生区(<0.5)[18]。

2.3.4 不同因子在达摩麝凤蝶潜在适生区预测中的重要性——主导因子选取

刀切法Jackknife，每次从样本集中删除一个或几个样本，剩余的样本成为“刀切”样本，由这一系列“刀切”样本测算变量重要性可以得到每个因子对模型构建的贡献度[19]，根据每个因子贡献度的不同可以得到影响预测结果的主导因子。结果由MaxEnt模型输出。

2.4 不同因子对达摩麝凤蝶潜在适生区预测的影响程度——通径分析

参考Hélida等[20]的方法，Md全模型可拆分为Ma、Mb和Mc等3个模型，将符合正态分布的Md全模型作为因变量，Ma、Mb、Mc作为代表因子的因变量使用逐步回归分析法通径分析，得到各个自变量对因变量的直接通径系数和间接通径系数以及决策系数(R2)来量化各自变量对因变量的综合影响大小。结果通过SPSS 24软件输出。

3 结果与分析

3.1 模型精度评价

各模型的AUC值(受试者工作特征曲线下面积)均达到0.9以上，说明各模型预测的精度都较高。AIC值(赤池信息量准则)Ma>Mc>Md>Mb，即考虑了种间关系的2个模型拟合结果表现较好，其中Mb模型的拟合度最高(表 2)。

表2 模型精度Tab.2 Model accuracy

3.2 达摩麝凤蝶的适生区划分

得到的不同模型的潜在分布(图2 a-d)。

图2 不同模型潜在分布预测结果注：a为Ma模型，b为Mb模型，c为Mc模型，d为Md全模型。Fig.2 The results of potential distribution prediction graphs for different models

通过对预测结果的对比可知，高适宜区面积：Ma>Mc>Mb>Md；中适宜区面积：Ma>Mc>Mb>Md(图2，表3)。考虑了种间关系的模型得到的适生区面积远小于仅考虑非生物因子的模型。

表3 中高适宜潜在分布区面积Tab.3 Distribution area of medium and high potential

3.3 不同因子在达摩麝凤蝶潜在适生区预测中的重要性

刀切法结果显示(图3)，寄主植物贯叶马兜铃的种间关系是贡献率最高的影响因子，且其贡献率显著高于其他非生物因子。

图3 基于刀切法的不同环境因子重要性注：深蓝色为因子单独建模时的贡献率，其长度越长贡献率越高；浅绿色为除该因子外其他环境因子贡献率的总和。Fig.3 Importance analysis of environmental factors by Jackknife method

3.4 不同因子对达摩麝凤蝶潜在适生区预测的影响程度

Md模型的正态性检验结果表明，Md全模型服从正态分布(P<0.01)(表4)，可以进行通径分析。

表4 正态性检验结果Tab.4 Normality test results

结果表明，Ma、Mb、Mc对Md模型的直接通径系数分别为0.215、0.04、0.578，决策系数R2分别为0.229、0.053、0.546。Mc模型的直接通径系数和决策系数均为最高，其通过Ma和Mb的间接通径系数也最高。Mc模型，即种间关系因子对Md全模型的影响最大，种间关系是对于达摩麝凤蝶潜在适生区分布最重要的决定性因素(表5)。

表5 Md全模型与各自变量通径分析Tab.5 Md model and path analysis of independent variables

4 结论与讨论

通过对达摩麝凤蝶的潜在分布预测研究可知，4种模型的AUC值都很高，预测结果都显示高适生区在滇西北、川西和藏东南的干热和干暖河谷地区，与实际分布情况[21]吻合，预测结果都是具有可信度的，但在反映物种实际分布的能力上存在差异。考虑了种间关系的Mb和Md模型拟合度更高，说明种间关系的加入提高了模型的识别能力和精确度，减少了遗漏误差。这一结果在适生区的实际地理分布上也有反映。贯叶马兜铃是金沙江干旱河谷的特有种。Ma模型输出的潜在适生区除了金沙江干旱河谷外，还包含了峡谷之上的高山地带。而Mb模型输出的潜在适生区范围明显遵循金沙江干旱河谷分布范围，更加符合达摩麝凤蝶的实际生境。比较Mc与Mb模型的预测结果，发现贯叶马兜铃的潜在分布区范围大于且包含达摩麝凤蝶的潜在分布区，符合达摩麝凤蝶与贯叶马兜铃特异性寄生的种间关系，也表明仅考虑非生物因子的Ma模型对存在特异性寄生关系这种种间关系的物种潜在分布范围的预测结果可能是过大的，与此前的研究结果吻合[8]。结合通径分析结果，证明种间关系不仅是影响达摩麝凤蝶潜在分布最为重要的影响因素，还提高了模型预测的准确性。由于无法获取当地更精确的气候数据和更多的物种分布数据，本文的研究空间尺度无法再缩小。因此，种间关系在更小尺度上对预测结果的影响表现以及在影响预测结果的主要因子的全面性等问题上还需要进一步的探讨。

Zurell等[22]的研究认为，物种分布模型在对存在种间竞争关系和互利共生关系物种潜在适生区预测时可以达到较好的模拟效果，但是对捕食-被捕食关系的预测结果可能是不理想的。但本文的研究结果与其相反，考虑了寄主植物的种间关系后，达摩麝凤蝶的潜在适生区更加符合其真实分布。这可能是由于，与一般的捕食-被捕食关系不同，达摩麝凤蝶食源单一，高度特化，生活史严重依赖于贯叶马兜铃的存在，种间关系不可避免地成为限制达摩麝凤蝶存在的关键因子。种间关系是多种多样的，本文只讨论了其中一种。不同的种间关系对物种的影响模式不同，将种间关系作为生物因子加入预测时，应考虑种间关系是否作为影响物种分布的限制因子。

一些研究认为，加入种间关系等生物因子会和气候因子等非生物因子产生相关性上的混淆[23]，本文采用通径分析的方法，把生物因子对物种潜在分布的直接和间接影响计算出来，避免了生物因子与非生物因子之间的共线性混淆。

通过实地调查的情况了解到，达摩麝凤蝶生存地区气候环境恶劣，其生境破碎化程度严重。寄主植物贯叶马兜铃作为当地传统的香料植物，长期遭受到人为过度采摘，其生存空间持续缩小，这也直接影响到达摩麝凤蝶的生存，本文研究结果可作为就地保护的依据，再结合指导当地群众适度利用、科学管理，以达到可持续发展的目标。