蠼螋Labidura riparia Pallas成虫触角感器的超微结构观察

田彩红，张胜男，王亚楠，李国平，黄建荣，封洪云，封洪强

（河南省农作物病虫害防治重点实验室/农业部华北南部作物有害生物综合治理重点实验室/河南省作物保护国际联合实验室/河南省生物农药工程研究中心/河南省农业科学院植物保护研究所，郑州 450002）

蠼螋Labidura riparia，属革翅目 Dermaptera，蠼螋亚目 Forficulina。蠼螋科 Labiduridae, 蠼螋属Labidura[1]。根据我们的田间调查，蠼螋广泛分布于河南省的玉米田和棉花田，是草地贪夜蛾Spodopterafrugiperda、亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis、桃蛀螟Conogethes punctiferalis和二点委夜蛾Athetis lepigone等害虫的重要天敌之一。其若虫和成虫生长周期长，且具有强大的环境适应性[2,3]。蠼螋属的昆虫行动敏捷，活动能力强，在饲养容器内四处活动，行进中触角持续摆动到处搜索[4]。其触角在捕食、求偶和寻找产卵场所的信息中具有重要的作用。目前，蠼螋成虫的触角超微结构的研究尚未见报道。本研究通过观察蠼螋雌、雄触角形态，感器形态、类型和分布特征，为深入研究蠼螋的捕食等控制害虫的行为提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

蠼螋雌雄成虫于 2020年 4月采自河南省新乡市平原新区河南现代农业研究开发基地（35º0′13″ N，113º42′28″ E）的春玉米田，在实验室条件下以控光（16L:8D）、控温（23±0.5）℃、控湿RH（65%～68%）的莱福PQX型人工气候箱内以草地贪夜蛾卵和低龄幼虫饲养。蠼螋雌、雄成虫性别鉴别方法参考Kamimura等[5]。

1.2 材料处理

取蠼螋雌、雄成虫各 10头，在显微镜下用眼科手术弯剪刀剪取额面部分，同时用镊子小心夹取样品利用蒸馏水洗瓶将触角表面的杂质除去，在显微镜下挑取形态完整的触角用于扫描电子显微镜样品制作，并拍照记录蠼螋成虫雌、雄触角的一般形态。

1.3 制样方法

将清洁干净的蠼螋成虫触角浸泡于含有2%戊二醛的磷酸缓冲液（pH 7.0）的离心管中（利用该种方法可以省去抽气的步骤），置于4 ℃冰箱固定过夜。次日，依次用50%、60%、70%、80%和90%乙醇脱水各10 min，再用100%乙醇脱水2次，每次10 min[6-8]。

1.4 扫描电镜观察

取经前处理的蠼螋雌、雄成虫完整触角，根据观察需要分别将不同面朝上粘于样品座上，使感器完全暴露于视野平面上。粘牢固后喷金，之后在日立HITACHISU-3500扫描电子显微镜下观察触角基部、中部、端部数节及顶节，同时拍照。观测过程中，为避免尖端效应，可以选择加速电压为5 kV。对感器的分类和命名参照Schneider命名法[9]和Jefferson[10]标准进行。

2 结果与分析

2.1 蠼螋成虫触角的基本形态及结构

蠼螋成虫的触角呈褐黄色，丝状，由柄节、梗节和鞭节三部分组成（图 1a，b），触角基部与复眼连接处密布刚毛。雌虫触角平均长8.85～12.17 mm；雄虫触角平均长9.54～15.78 mm。雌、雄成虫的触角柄节较长，长度为（2034.26±2.62）μm；端部明显宽于基部，基部直径（129.41±1.78）μm，端部最宽处直径为（356.42±2.74）μm。梗节短小，长度为（123.46±3.17）μm，在梗节处呈肘状弯曲（图1b，d）；鞭节最长，雌虫鞭节长度为8.21～10.67 mm；雄虫鞭节长度为9.10～14.32 mm。雌、雄虫鞭节各亚节形状及大小近似，端部较基部宽，基部直径为（89.52±4.61）μm。端部最宽处直径为（28.31±3.15）μm。与雌成虫相比，雄成虫的感器发达，数量丰富（图1b，d）。

图1 蠼螋成虫触角的一般形态Fig. 1 Normal antennal morphology of adult Labidura riparia

2.2 蠼螋成虫触角感器类型及分布

利用扫描电子显微镜对蠼螋成虫的雌、雄成虫触角的柄节，梗节和鞭节进行多方位观察，发现蠼螋成虫触角上分布的感器有8种，分别是：刺形感器（sensilla chaeticum，SC）、毛形感器（sensilla trichode，ST）、芽孢感器（sensilla gemmiformium，SG）、鳞形感器（sensillum squamiformia，SSQ）、栓锥形感器（sensilla styloconica，SS）、BÖhm氏鬃毛（BÖhm bristles）、坛形感器（sensillum ampullaceum）和腔乳头状感器（sensilla cavitata-peg，SCP）。

2.2.1 刺形感器 是蠼螋触角上数量最多的一类感器。也被命名为鬃毛，外形如刺，直立于雌、雄虫的触角表面，在蠼螋触角上有长刺形感器（刺形感器Ⅰ）和短刺形感器（刺形感器Ⅱ）两种类型。刺形感器Ⅰ基部直径为（5.31±0.52）μm，长约72～86 μm，臼状窝直径为21～34 μm，在触角的柄节、梗节和鞭节都有分布（图2b～h）。刺形感器Ⅱ，基部直径为（3.17±0.32）μm，长约28～34 μm，臼状窝直径为18～26 μm，多分布在雌、雄虫柄节内侧和复眼周围的颜面部分（图2b，d）。

2.2.2 毛形感器 毛形感器是蠼螋触角上仅次于刺形感器的第二大类感器。为蠼螋触角表皮外突的刚毛状和细长毛状结构，其基部呈现膜状。多分布在蠼螋雌、雄触角的柄节、梗节和鞭节部分，以鞭节部位居多，雄虫多于雌虫。基部直径为（3.27±0.7）μm，基部粗，顶部渐变成尖细状。参照鳞翅目昆虫的二点委夜蛾的命名方法[6]，端部直立的为长直毛形感器（STⅠ），多分布在触角的鞭节部分（图2b、c、e和f），端部弯曲的为长曲毛形感器（STⅡ），基部直径为（4.18±0.50）μm，多分布在触角的鞭节部分（图2b、c、e和f）。

2.2.3 芽孢形感器 感器基部较粗，顶端尖而微弯曲形似芽胞，也有的顶部枯萎形成折断状（图2h）。基部直径为（2.8±0.5）μm，芽孢长82～87 μm，分布于雄蛾触角的鞭节（图2h）。

2.2.4 栓锥形感器 着生于触角表皮的凹窝内，基部圆柱状，直径（5.8±0.65）μm，栓高约13～17 μm。外壁上具有丰富的小孔，顶部具刺。多分布在雌、雄虫鞭节上（图2b）。

2.2.5 腔乳头状感器 表皮突起，触角表面呈乳头状，周边具腔形结构，腔内直径约6～12 μm，主要位于雌虫鞭节（图2g）。

2.2.6 鳞形感器 表面结构呈鳞片状，基部有臼状窝，端部和触角表面形成微小夹角。多存在于雄虫触角鞭节（图2i）。

2.2.7 坛形感器 触角表面的表皮呈锥形状，其表皮外凹陷入似坛形的孔穴中，坛直径为（6.17±0.42）μm，坛深（8.23±0.58）μm。主要位于雌虫和雄虫鞭节部分（图2g）。

2.2.8 BÖhm氏鬃毛 BÖhm氏鬃毛分布在蠼螋雌、雄成虫柄节的中部（图2d）和雌虫鞭节的亚节连接处（图2b），外形短且尖，形似短刺，触角表皮下陷成凹窝，BÖhm氏鬃毛垂直于触角表面，表面光滑，皮层无孔。

图2 蠼螋雌、雄成虫触角的感器类型、分布及形态特征Fig. 2 Types, distribution and morphological characteristics of antennal sensilla for female and male adult of Labidura riparia

2.3 蠼螋雌、雄成虫感器的比较

超景深显微镜和扫描电子显微镜观察发现，蠼螋雄虫的触角平均长度大于雌虫，蠼螋成虫雄虫具有比雌虫具有发达和数量多的感器（图 1）。蠼螋雄虫触角鳞片排列紧贴触角表面，而雌虫触角表面被覆的鳞片与触角表面有小型张角存在（图 1c，d）。雄虫触角上的感器种类和数量比雌成虫丰富。雌成虫触角鞭节具有水波状结构且鞭节顶端中空；雄成虫刺形感器具有竖纹结构，雄虫触角鞭节具有顶端凸起，感器类型比雌虫丰富，芽孢感器为雄成虫所特有（图2）。

3 讨论

通过有益昆虫抑制害虫的密度以达到经济阈值之内是害虫综合治理（IPM）的关键措施之一。有效利用自然界害虫天敌是生物治虫的有效措施，具有成本低、效果好、减量农药使用、保护环境等优点，也是我国“农药化肥双减”和“农药零增长”政策的迫切需要[11,12]。在英国樱桃园利用欧洲蠼螋Forficula auricularia防治斑翅果蝇Drosophila suzukii[13]，在法国东南部苹果园释放欧洲蠼螋防治玫瑰苹果蚜Dysaphis plantagineaPasserini[14]也已经报道，而且在我们的田间调查中发现，蠼螋种群对玉米田和棉花田鳞翅目幼虫具有一定的控害功能，且捕食量大，在田间捕食性天敌中数量比较稳定。在农业生产的精品化、无公害化的发展趋势下，蠼螋作为本地优势种天敌昆虫，具有广阔的应用前景。因而，明确其感器类型和分布，进而建立蠼螋和其捕食的鳞翅目幼虫之间的嗅觉联系，是深入阐明蠼螋控害行为和明确其生理机制的前期基础。

本研究利用扫描电子显微镜观察到蠼螋成虫触角共有8种感器类型，其中毛形感器和刺形感器又存在2种亚型。在捕食过程中，蠼螋的触角总是在不停地摆动，而其表面的丰富感器类型造就了蠼螋多样的栖息环境和强大的生存及捕食能力[15,16]。在蠼螋成虫的感器中以毛形感器和刺形感器为主，在雄虫的刺形感器上具有特有的竖纹结构，这些结构中是否存在嗅觉感受神经元及这些神经元是否具有感受气味方面的功能还需要进一步研究。

在蠼螋的雌、雄成虫的鞭节上，具有丰富的栓锥形感器，且其外壁上具有小孔结构，观察东亚飞蝗Locusta migratoria manilensis[17]和红足侧沟茧蜂Microplitis croceipes的超薄切片，表明该感器内含有丰富的神经细胞[18]，推测具有识别气味的能力，是一种嗅觉感器。该感器在蠼螋中的具体功能如何，需要未来进一步的研究。

本研究发现，芽孢形感器只在雄性成虫的触角鞭节存在，不同的是，鳞翅目的梨小食心虫的芽孢形感器只在雌蛾触角上观察到[19]，而对多数直翅目昆虫而言，在雌、雄成虫触角都着生有芽孢形感器，如中华蚱蜢Acrida cinercaThunberg[20]和沼泽蝗属的白城沼泽蝗Mecostethus baichenggensis和沼泽蝗Mecostethus grossus的2种蝗虫等[21]。芽孢形感器对蠼螋的特有功能需要将来进一步的深入研究。

上述各类型感器除了芽孢形感器仅在雄性个体上发现以外，在蠼螋雌、雄成虫上均有发现，雌、雄成虫触角都具有丰富的感器类型，雄虫触角上的感器种类比雌成虫丰富，雄虫触角上的毛形感器和鳞形感器多于雌虫触角。雌虫触角鞭节顶端中空，雄虫触角鞭节顶端凸起，感器类型比雌虫丰富。因此，可以初步推测蠼螋成虫触角感器具有多样和复杂的生理功能。将来需要进一步利用触角电位技术、单细胞电生理记录分析系统进一步明确这些感器的功能，为探明蠼螋的行为机制提供科学依据。

致谢：中国农业科学院棉花研究所电镜室李鑫老师在电镜扫描观察中给予了诸多帮助,谨致谢意。